Modelo ABC del desarrollo floral

El modelo ABC de desarrollo floral fue formulado por primera vez por George Haughn y Chris Somerville en 1988. ^{[ 9 ]} Se utilizó inicialmente como modelo para describir el conjunto de mecanismos genéticos que establecen la identidad de los órganos florales en las Rosáceas , como se ejemplifica en Arabidopsis thaliana , y en las Astéridas , como se demuestra en Antirrhinum majus . Ambas especies poseen cuatro verticilos (sépalos, pétalos, estambres y carpelos), definidos por la expresión diferencial de varios genes homeóticos presentes en cada verticilo. Esto significa que los sépalos se caracterizan únicamente por la expresión de genes A, mientras que los pétalos se caracterizan por la coexpresión de genes A y B. Los genes B y C establecen la identidad de los estambres, y los carpelos solo requieren la actividad de genes C. Los genes de tipo A y C son recíprocamente antagónicos. ^{[ 10 ]}

El hecho de que estos genes homeóticos determinen la identidad de un órgano se hace evidente cuando un gen que representa una función particular, por ejemplo el gen A, no se expresa. En Arabidopsis, esta pérdida da como resultado una flor compuesta por un verticilo de carpelos, otro que contiene estambres y otro de carpelos. ^{[ 10 ]} Este método para estudiar la función génica utiliza técnicas de genética inversa para producir plantas transgénicas que contienen un mecanismo de silenciamiento génico mediante interferencia de ARN . En otros estudios, utilizando técnicas de genética directa como el mapeo genético , es el análisis de los fenotipos de flores con anomalías estructurales lo que lleva a la clonación del gen de interés. Las flores pueden poseer un alelo no funcional o sobreexpresado para el gen que se está estudiando. ^{[ 11 ]}

También se ha propuesto la existencia de dos funciones suplementarias, D y E, además de las funciones A, B y C ya discutidas. La función D especifica la identidad del óvulo , como una función reproductiva separada del desarrollo de los carpelos, que ocurre después de su determinación. ^{[ 12 ]} La función E se relaciona con un requerimiento fisiológico que es característico de todos los verticilos florales, aunque, inicialmente se describió como necesario para el desarrollo de los tres verticilos más internos (Función E sensu stricto ). ^{[ 13 ]} Sin embargo, su definición más amplia ( sensu lato ) sugiere que es requerida en los cuatro verticilos. ^{[ 14 ]} Por lo tanto, cuando se pierde la función D la estructura de los óvulos se vuelve similar a la de las hojas y cuando se pierde la función E sensu stricto , los órganos florales de los tres verticilos más externos se transforman en sépalos, ^{[ 13 ]} mientras que al perder la función E sensu lato , todos los verticilos son similares a las hojas. ^{[ 14 ]} Los productos génicos de los genes con funciones D y E también son genes MADS-box. ^{[ 15 ]}

La metodología para estudiar el desarrollo floral consta de dos pasos. Primero, la identificación de los genes exactos necesarios para determinar la identidad del meristemo floral. En A. thaliana, estos incluyen APETALA1 ( AP1 ) y LEAFY ( LFY ). Segundo, se realiza un análisis genético de los fenotipos aberrantes para las características relativas de las flores, lo que permite caracterizar los genes homeóticos implicados en el proceso.

En A. thaliana , la función A está representada principalmente por dos genes APETALA1 ( AP1) y APETALA2 ( AP2 ) ^{[ 16 ].} AP1 es un gen de tipo MADS-box, mientras que AP2 pertenece a la familia de genes que contiene AP2, al que da su nombre y que consiste en factores de transcripción que solo se encuentran en plantas. ^{[ 20 ]} . También se ha demostrado que AP2 forma un complejo con el correpresor TOPLESS (TPL) en los botones florales en desarrollo para reprimir el gen de clase C AGAMOUS ( AG ). ^{[ 21 ]} . Sin embargo, AP2 no se expresa en el meristemo apical del tallo (SAM), que contiene la población de células madre latentes durante toda la vida adulta de Arabidopsis , por lo que se especula que TPL trabaja con algún otro gen de clase A en el SAM para reprimir AG . ^{[ 21 ].} AP1 funciona como un gen de tipo A, tanto en el control de la identidad de los sépalos y pétalos, como también actúa en el meristemo floral . AP2 no solo funciona en los dos primeros verticilos, sino también en los dos restantes, en los óvulos en desarrollo e incluso en las hojas. Es probable que exista una regulación postranscripcional que controle su función A, o incluso que tenga otros propósitos en la determinación de la identidad de los órganos, independientemente de lo mencionado aquí. ^{[ 20 ]}

En Antirrhinum , el gen ortólogo de AP1 es SQUAMOSA ( SQUA ), que también tiene un impacto particular en el meristemo floral. Los homólogos de AP2 son LIPLESS1 ( LIP1 ) y LIPLESS2 ( LIP2 ), que tienen una función redundante y son de especial interés en el desarrollo de sépalos, pétalos y óvulos. ^{[ 22 ]}

Se han aislado un total de tres genes de Petunia hybrida que son similares a AP2 : P. hybrida APETALA2A ( PhAP2A ), PhAP2B y PhAP2C . PhAP2A es, en gran grado, homólogo con el gen AP2 de Arabidopsis , tanto en su secuencia como en su patrón de expresión, lo que sugiere que los dos genes son ortólogos. Las proteínas PhAP2B y PhAP2C , por otro lado, son ligeramente diferentes, aunque pertenecen a la familia de factores de transcripción que son similares a AP2 . Además, se expresan de diferentes maneras, aunque son muy similares en comparación con PhAP2A . De hecho, los mutantes para estos genes no muestran el fenotipo habitual, el de los alelos nulos de los genes A. ^{[ 23 ]} No se ha encontrado un verdadero gen de función A en Petunia; aunque una parte de la función A (la inhibición de la C en los dos espiras exteriores) se ha atribuido en gran medida al miRNA169 (llamado coloquialmente BLIND)

En A. thaliana, la función de tipo B surge principalmente de dos genes, APETALA3 ( AP3 ) y PISTILLATA ( PI ), ambos genes MADS-box. Una mutación en cualquiera de estos genes causa la conversión homeótica de pétalos en sépalos y de estambres en carpelos. ^{[ 24 ]} Esto también ocurre en sus ortólogos en A. majus , que sonDEFICIENS ( DEF ) y GLOBOSA ( GLO ), respectivamente. ^{[ 25 ]} Para ambas especies, la forma activa de unión con el ADN es la derivada del heterodímero: AP3 y PI, o DEF y GLO, se dimerizan . Esta es la forma en la que pueden funcionar. ^{[ 26 ]}

Las líneas GLO / PI que se han duplicado en Petunia contienen P. hybrida GLOBOSA1 ( PhGLO1 , también llamado FBP1 ) y también PhGLO2 (también llamado PMADS2 o FBP3 ). Para los elementos funcionales equivalentes a AP3 / DEF en Petunia , existe un gen que posee una secuencia relativamente similar, llamado PhDEF , y también existe un gen de función B atípico llamado PhTM6. Los estudios filogenéticos han ubicado los tres primeros dentro del linaje «euAP3», mientras que PhTM6 pertenece al de «paleoAP3». ^{[ 27 ]} Cabe señalar que, en términos de historia evolutiva, la aparición de la línea euAP3 parece estar relacionada con el surgimiento de las dicotiledóneas , ya que los representantes de los genes de función B de tipo euAP3 están presentes en las dicotiledóneas, mientras que los genes paleoAP3 están presentes en las monocotiledóneas y las angiospermas basales, entre otras. ^{[ 28 ]}

Como se mencionó anteriormente, los órganos florales de las angiospermas eudicotiledóneas se organizan en cuatro verticilos diferentes, que contienen los sépalos, pétalos, estambres y carpelos. El modelo ABC establece que la identidad de estos órganos está determinada por los genes homeóticos A, A+B, B+C y C, respectivamente. A diferencia de los verticilos de sépalos y pétalos de las eudicotiledóneas, el perigonio de muchas plantas de la familia Liliaceae presenta dos verticilos petaloides externos casi idénticos (los tépalos ). Para explicar la morfología floral de las Liliaceae, van Tunen et al. propusieron un modelo ABC modificado en 1993. Este modelo sugiere que los genes de clase B no solo se expresan en los verticilos 2 y 3, sino también en el 1. Por lo tanto, se deduce que los órganos de los verticilos 1 y 2 expresan genes de clase A y B, y así es como presentan una estructura petaloide. Este modelo teórico ha sido probado experimentalmente a través de la clonación y caracterización de homólogos de los genes Antirrhinum GLOBOSA y DEFICIENS en una Liliaceae, el tulipán Tulipa gesneriana . Estos genes se expresan en los verticilos 1, 2 y 3. ^{[ 29 ]} Los homólogos GLOBOSA y DEFICIENS también han sido aislados y caracterizados en Agapanthus praecox ssp. orientalis ( Agapanthaceae ), que está filogenéticamente distante de los organismos modelo. En este estudio los genes fueron llamados ApGLO y ApDEF , respectivamente. Ambos contienen marcos de lectura abiertos que codifican proteínas con 210 a 214 aminoácidos . El análisis filogenético de estas secuencias indicó que pertenecen a la familia de genes B de las monocotiledóneas . Los estudios de hibridación in situ revelaron que ambas secuencias se expresan en el verticilo 1, así como en el 2 y el 3. En conjunto, estas observaciones demuestran que el mecanismo de desarrollo floral de Agapanthus también sigue el modelo ABC modificado. ^{[ 30 ]}

En A. thaliana , la función C se deriva de un gen tipo MADS-box llamado AGAMOUS ( AG ), que interviene tanto en el establecimiento de la identidad de los estambres y carpelos como en la determinación del meristemo floral. ^{[ 16 ]} Por lo tanto, los mutantes AG carecen de androceo y gineceo y presentan pétalos y sépalos en su lugar. Además, el crecimiento en el centro de la flor es indiferenciado, por lo que los pétalos y sépalos crecen en verticilos repetitivos.

El gen PLENA ( PLE ) está presente en A. majus , en lugar del gen AG , aunque no es un ortólogo. Sin embargo, el gen FARINELLI ( FAR ) sí es un ortólogo, específico para el desarrollo de las anteras y la maduración del polen . ^{[ 31 ]}

En Petunia , Antirrhinum y en el maíz, la función C está controlada por varios genes que actúan de la misma manera. Los genes que son homólogos más cercanos de AG en Petunia son pMADS3 y la proteína de unión floral 6 ( FBP6 ). ^{[ 31 ]}

Los genes de función D fueron descubiertos en 1995. Estos genes son proteínas MADS-box y tienen una función distinta a las descritas anteriormente, aunque tienen cierta homología con los genes de función C. Estos genes se llaman FLORAL BINDING PROTEIN7 ( FBP7 ) y FLORAL BINDING PROTEIN1L ( FBP1l ). ^{[ 12 ]} Se encontró que, en Petunia , están involucrados en el desarrollo del óvulo. Más tarde se encontraron genes equivalentes en Arabidopsis , ^{[ 32 ]} donde también están involucrados en el control del desarrollo de los carpelos y el óvulo e incluso con estructuras relacionadas con la dispersión de semillas .

La aparición de fenotipos interesantes en estudios de interferencia de ARN en petunia y tomate condujo, en 1994, a la definición de un nuevo tipo de función en el modelo de desarrollo floral. Inicialmente se pensó que la función E solo estaba involucrada en el desarrollo de los tres verticilos más internos; sin embargo, trabajos posteriores encontraron que su expresión era necesaria en todos los verticilos florales. ^{[ 13 ]}

• Soltis, DE; Soltis, PS ; Leebens-Mack, J, eds. (2006). Avances en la investigación botánica: Genética del desarrollo de la flor . Nueva York, NY: Academic Press. ISBN 978-0-12-005944-7.
• Wolpert, Lewis; Beddington, R.; Jessell, T.; Lawrence, P.; Meyerowitz, E.; Smith, W. (2002). Principios del desarrollo (Segunda  edición). Oxford: Oxford University Press. ISBN 978-0-19-879291-8.