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Basidiobolus ranarum

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Basidiobolus ranarum es un hongo filamentoso con distribución mundial. [ 1 ] El hongo fue aislado por primera vez por Eidam en 1886. Puede vivir saprofíticamente en los intestinos de vertebrados principalmente de sangre fría y en frutas y suelo en descomposición. El hongo prefiere la glucosa como fuente de carbono y crece rápidamente a temperatura ambiente. [ 2 ] Basidiobolus ranarum también es conocido como causa de zigomicosis subcutánea , [ 3 ] [ 4 ] que generalmente causa infecciones granulomatosas en las extremidades del huésped. [ 5 ] Las infecciones generalmente se limitan geográficamente a regiones tropicales y subtropicales como África oriental y occidental. [ 6 ] La zigomicosis subcutánea causada por B. ranarum es una enfermedad rara y afecta predominantemente a niños y varones. [ 5 ] La zigomicosis subcutánea común muestra características distintivas y es relativamente fácil de diagnosticar; mientras que, ciertos casos raros pueden mostrar características clínicas inespecíficas que pueden plantear una dificultad en su identificación. [ 7 ] Aunque se sabe que la enfermedad causada por este hongo se resuelve espontáneamente por sí sola, existen varios tratamientos disponibles. [ 8 ]

Historia

En 1886, Eidam aisló por primera vez el hongo del estiércol y el contenido intestinal de las ranas. [ 9 ] En 1927, Levisohn lo encontró en los intestinos de sapos , lucios y salamandras . [ 10 ] En 1956, Joe et al. informaron y describieron los primeros cuatro casos de zigomicosis en Indonesia. [ 3 ] Desde entonces, se han reportado cientos de casos de esta infección. En 1955, Drechsler lo aisló de material vegetal en descomposición en Norteamérica. [ 11 ] En 1971, Nickerson y Hutchison lo aislaron por primera vez de animales acuáticos, lo que sugiere que B. ranarum puede sobrevivir en una amplia gama de situaciones ecológicas. [ 12 ]

Fisiología

A temperatura ambiente (25–30  °C), las colonias de B. ranarum muestran un crecimiento muy rápido y pueden alcanzar un diámetro de 75–80  mm en una semana en medios de cultivo adecuados. [ 2 ] La fuente de carbohidratos preferida de este hongo es la glucosa que puede estimular el crecimiento de su micelio . [ 13 ] Generalmente, la reproducción asexual es favorecida por la glucosa y la reproducción sexual es favorecida por las aminas ácidas. [ 14 ] Las esporas asexuales primarias se forman individualmente en los ápices de las hifas no ramificadas y luego se descargarán para formar esporas balísticas. [ 15 ] Las esporas asexuales secundarias se desarrollan individualmente a partir de una hifa que fue generada a partir de una espora balística geminada. [ 1 ] [ 15 ] Además, las esporangiosporas pueden generarse por hendidura interna del citoplasma y luego pueden dispersarse cuando la pared del esporangio se disuelve. Como resultado, las esporas asexuales expulsadas pueden formar colonias satélite a distancia. Después de unos 10 días de crecimiento, también se pueden producir esporas sexuales, zigosporas con diámetros de 20–50 μm. [ 16 ] Se cree que este hongo tiene una actividad proteasa y lipasa significativa. [ 17 ] [ 18 ] Su lipasa tiene una actividad máxima a 35  °C y pH 6.0 [ 18 ] mientras que su proteasa tiene una actividad máxima a 30  °C y pH 5.5. [ 17 ] Ambas enzimas podrían estar involucradas en la patogénesis. [ 17 ] [ 18 ] La luz no afecta el crecimiento de las hifas, pero puede influir en ciertos aspectos de la fisiología. [ 19 ] Primero, la luz puede estimular la producción de las esporas asexuales, y ciertas luces azules (longitudes de onda de 440  nm y 480  nm) pueden estimular aún más la descarga de esas esporas. [ 20 ] En segundo lugar, la luz también puede estimular la inducción de hifas aéreas y favorecer la configuración unicelular de las hifas, mientras que la oscuridad puede favorecer su configuración bicelular. [ 19 ]

Morfología

Ilustración de Gustav Lindau de Basidiobolus ranarum

Las colonias de B. ranarum son redondas, planas, cerosas, glabras y plegadas radialmente. Su color varía de gris amarillento a gris blanquecino. [ 15 ] [ 21 ] Una colonia de una semana de edad puede alcanzar 75–80  mm de diámetro. [ 2 ] Una capa blanquecina, compuesta de micelio y esporangiosporas , cubre las colonias. [ 2 ] Bajo el microscopio, las hifas jóvenes son anchas y tienen pocos septos . Los cultivos más antiguos tienen zigosporas incoloras (20–50 μm) con paredes lisas y gruesas, y abundantes clamidosporas grandes, esféricas y de color oscuro. [ 1 ] [ 15 ] Las colonias suelen producir un fuerte olor similar al de Streptomyces o al hexacloruro de benceno . [ 21 ]

Hábitat y ecología

Basidiobolus ranarum tiene una distribución mundial [ 1 ] y es capaz de vivir saprofíticamente en una amplia gama de situaciones ecológicas, [ 12 ] lo que indica su gran tolerancia ecológica y fisiológica, así como su ubicuidad. [ 6 ] Basidiobolus ranarum ha sido ampliamente reportado en todas partes del mundo, especialmente en Asia y África. [ 1 ] Puede vivir saprofíticamente en los intestinos de vertebrados, incluidos anfibios (por ejemplo, ranas, sapos, salamandras, lagartijas de barro ), reptiles (por ejemplo, camaleones, geckos de pared, serpientes, lagartijas, tortugas) y peces (por ejemplo, esturiones ). [ 9 ] [ 10 ] [ 12 ] [ 6 ] [ 22 ] [ 23 ] [ 24 ] [ 25 ] Además, los estudios también informaron la presencia ocasional de B. ranarum en el contenido intestinal de mamíferos como un murciélago en la India [ 26 ] y los canguros en Australia. [ 27 ] Además, otros hábitats, incluidos montones de compost, material vegetal en descomposición y suelo, también pueden ser su lugar de residencia. [ 11 ] [ 22 ] [ 28 ] Sin embargo, el hábitat de B. ranarum no es fijo y una ilustración de su ciclo de vida podría proporcionar una mejor idea de la variación de sus hábitats. Primero, los insectos podrían comer heces y material vegetal en descomposición en el que B. ranarum podría estar presente, [ 9 ] [ 10 ] o los insectos podrían tener contacto físico con las cepas para que las cepas puedan adherirse a los insectos externamente. [ 6 ] Luego, esos insectos podrían ser devorados por depredadores, como las ranas. [ 9 ] [ 10 ] [ 6 ] A continuación, los hongos viajarán a través del tracto gastrointestinal del depredador y podrían permanecer un poco más de tiempo (hasta 18 días) en él o salir del intestino junto con las heces. Finalmente, las cepas en esas heces terminarán en el suelo y algunas de ellas serán transportadas a materia vegetal en descomposición u otros contenidos orgánicos. [ 6 ]Además, los tejidos que infectan las cepas patógenas de B. ranarum también pueden considerarse sus hábitats; B. ranarum puede vivir tanto en tejidos humanos como en tejidos de animales no humanos (por ejemplo, caballos, [ 29 ] ranas [ 30 ] ). Sin embargo, en lugar de una distribución mundial, el estilo de vida patógeno de B. ranarum solo existe en regiones tropicales y subtropicales. [ 6 ]

Patología

La zigomicosis subcutánea (también conocida como "entomoftoromicosis basidioboloide" , ficomicosis subcutánea y basidiobolomicosis ) [ 5 ] [ 3 ] [ 4 ] es una enfermedad o lesión que afecta tanto a humanos como a animales no humanos, causada por la infección granulomatosa del tejido subcutáneo por B. ranarum . [ 5 ] Varias enzimas producidas por B. ranarum , incluyendo lipasa y proteasa, podrían hidrolizar y utilizar los tejidos grasos del huésped y contribuir a la patogénesis de la infección. [ 17 ] [ 18 ] [ 31 ]

Prevalencia, modo de transmisión

Considerando la amplia distribución de B. ranarum y su alta ubicuidad, la zigomicosis subcutánea no es realmente prevalente. Además, el hecho de que las infecciones solo se hayan reportado en regiones tropicales y subtropicales [ 32 ] [ 33 ] limita aún más su prevalencia. Actualmente, la razón por la cual las infecciones se limitaron a esas regiones no se comprende completamente. [ 6 ] Sin embargo, la baja prevalencia [ 7 ] podría explicarse por las especulaciones de que se desarrolló inmunidad generalizada de otras especies contra su infección o que el número de cepas de B. ranarum con características patógenas es mucho menor que las cepas saprófitas. [ 5 ] Su modo de transmisión no se ha comprendido completamente, aunque ciertas ideas generales sobre su transmisión son ampliamente aceptadas. Se cree que la ingestión de B. ranarum ayuda a dispersar el agente a través de la deposición de heces en un lugar distante donde los humanos y otros animales no humanos podrían estar expuestos. [ 6 ] [ 25 ] Además, el agente puede transmitirse a través de traumatismos o picaduras de insectos en la piel. [ 5 ] [ 34 ]

Grupos vulnerables

La mayoría de los casos notificados procedían de Nigeria y Uganda en África, así como de Indonesia [ 35 ] [ 36 ] [ 37 ] , por lo que los residentes de estos países podrían considerarse uno de los grupos vulnerables. Más del 90% de las infecciones notificadas se produjeron en personas menores de 20 años; por lo tanto, se cree que los jóvenes son un grupo particularmente vulnerable a este agente. [ 5 ] [ 32 ] [ 33 ] Basándose en la proporción sesgada de hombres a mujeres en las infecciones notificadas en Nigeria (3:1) y Uganda (3:2), [ 36 ] [ 35 ] los hombres son sustancialmente más vulnerables a la infección. Una explicación que se ha ofrecido para esta observación sugiere que los niños varones en las zonas endémicas probablemente utilizaban hojas en descomposición que podrían estar asociadas con cepas patógenas de B. ranarum como papel higiénico después de defecar. [ 37 ] Aunque raramente, el agente puede causar enfermedad gastrointestinal que no muestra grupos vulnerables o factores de riesgo específicos. [ 38 ]

Características clínicas y diagnóstico

En general, la presentación clínica de la zigomicosis subcutánea es bastante identificable y característica, y el diagnóstico es relativamente fácil. La infección humana se caracteriza por la formación única de una hinchazón firme, indolora y de gran tamaño en los tejidos blandos de las extremidades, por ejemplo, nalgas, muslos, perineo, tronco. [ 35 ] [ 36 ] Sin embargo, a medida que la infección empeora, pueden desarrollarse síntomas como sensación de ardor o picazón en la región inflamada. Además de los síntomas graves generales, se informó un caso inusual en el que la infección perineal grave de un provocó una obstrucción intestinal aguda. [ 32 ] Además, otros casos raros también informaron infecciones que ocurrieron en otras regiones anatómicas, como el colon en el caso de basidiobolomicosis gastrointestinal. [ 39 ] Las infecciones pueden estar asociadas con una pigmentación azulada difusa generalmente asociada con hinchazón. [ 5 ] La función articular a menudo no se ve afectada; sin embargo, algunos otros casos informaron que la infección subcutánea transfectó los tejidos musculares locales y los ganglios linfáticos . [ 40 ] [ 41 ]

El diagnóstico definitivo requiere trabajo de laboratorio. El cultivo, la histopatología y la inmunología pueden utilizarse para el diagnóstico. Primero, se extirpará quirúrgicamente una porción del tejido infectado y se utilizará para una biopsia . Dado que el hongo no tolera la refrigeración, el material biopsiado debe incubarse inmediatamente después de su recolección. Luego, el examen investigará la presencia de hifas cenocíticas anchas, hialinas y de paredes delgadas, y la división interna para la producción de esporangiosporas en secciones teñidas con H&E (hematoxilina y eosina) . [ 1 ] Otras características de su apariencia mencionadas en la sección de morfología también podrían utilizarse para identificar la especie. [ 1 ] Además, la prueba histopatológica esperará un granuloma compuesto por una variedad de células inmunes en las que las hifas o fragmentos de hifas (4–10 μm de diámetro) a menudo se tiñen de rosa brillante en secciones de H&E. Cuando no se dispone de biopsia , también se puede utilizar la prueba de inmunofluorescencia para identificar cepas de B. ranarum . Se han identificado cinco antígenos específicos que se pueden medir en el suero de los pacientes infectados mediante anticuerpos conjugados con fluoresceína . El diagnóstico de los casos raros, como la basidiobolomicosis gastrointestinal , es complejo debido a la presentación clínica inespecífica y a la necesidad de una biopsia quirúrgica .

Tratamiento

Se cree que muchos casos se resuelven espontáneamente, [ 8 ] aunque la intervención quirúrgica puede ayudar a reducir el tejido infectado. [ 7 ] El tratamiento más común es tomar yoduro de potasio (KI) diariamente durante un período de seis meses a un año. Para los pacientes que no responden al KI, algunos casos exitosos con otros tratamientos también informaron que medicamentos como cotrimoxazol , [ 42 ] anfotericina B , [ 25 ] itraconazol , [ 43 ] y ketoconazol [ 42 ] también podrían mostrar efectos beneficiosos. Además, dado que la infección por Conidiobolus  coronatus causa una enfermedad similar a la infección por B.  ranarum , junto con el hecho de que el fluconazol muestra grandes efectos en el tratamiento de la infección por C. coronatus , podría existir la posibilidad de que el fluconazol también sea efectivo en el tratamiento de la infección por B.  ranarum .

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