Macrotermitinae

Los Macrotermitinae , las termitas que cultivan hongos, constituyen una subfamilia de la familia Termitidae que solo se encuentra en las zonas tropicales del Viejo Mundo .

Esta subfamilia consta de 12 géneros y unas 350 especies , y se distingue por cultivar hongos dentro de sus nidos para alimentar a los miembros de la colonia. A pesar de la reputación popular de las termitas por descomponer y digerir la madera, la mayoría de las especies no poseen la capacidad de digerir la celulosa de la madera. En cambio, las macrotermitas utilizan sus montículos para cultivar hongos en una relación simbiótica , similar a la de las hormigas cortadoras de hojas (hormigas cultivadoras de hongos). Las termitas obreras encuentran restos vegetales y los maceran, masticando y humedeciendo el material. Excretan las heces resultantes dentro del montículo. Otras termitas obreras utilizan este material para construir panales de hongos. El micelio se extiende a través del panal y digiere el material vegetal, transformándolo en un alimento nutritivo para la colonia. Los montículos se mantienen lo más húmedos posible para favorecer un rápido crecimiento de los hongos.

El labro del imago y del obrero tiene una banda transversal esclerotizada en la sección posterior; el labro aparece dividido por una "bisagra" de tejido hialino. Unión mesentero-proctodeal con cuatro lóbulos. ^{[ 1 ]}

Macrotermitinae tiene un sistema de colonia complejo. Una colonia madura de Macrotermitinae consta de una pareja real, una casta estéril, reproductores alados llamados "alados" y crías. La pareja real está formada por un rey y una reina, los únicos capaces de reproducirse. La casta estéril está compuesta por obreras (obreras mayores y menores) y soldados (soldados mayores y menores). La pareja real produce obreras, soldados y alados (futuras parejas reales). La pareja real vive en la "cámara real", donde la reina deposita huevos continuamente cuando el rey se aparea con ella. Las crías son obreras, soldados y alados inmaduros. Viven en la cámara real después de eclosionar. Las obreras se concentran en los procesos de la colonia, por ejemplo, recolectando material vegetal muerto, construyendo el panal de hongos, cuidando de la cría, cuidando de las crías, etc. Los soldados protegen la colonia.

La subfamilia Macrotermitinae tiene una amplia distribución en los trópicos de África, Oriente Medio y el sur y sureste de Asia, pero no está presente en Australia ni en el Nuevo Mundo . ^{[ 2 ]} La evidencia fósil de Tanzania muestra que los Macrotermitinae desarrollaron la agricultura hace unos 31 millones de años. ^{[ 3 ]} El análisis filogenético sitúa el desarrollo de la fungicultura varios millones de años después de la pérdida de los protozoos intestinales por parte del ancestro de la familia Termitidae, que se estima que ocurrió entre 50 y 80 millones de años atrás. ^{[ 4 ]}

Al igual que otras termitas, las Macrotermitinae son ingenieras del suelo, mezclando sus secreciones salivales con partículas de tierra para construir sus fuertes y duros montículos y galerías. ^{[ 5 ]} Sus montículos se encuentran entre los más grandes construidos por cualquier especie de termita, con volúmenes de miles de litros y que perduran durante muchas décadas. Probablemente sean las colonias de montículos más complejas de cualquier grupo de insectos. ^{[ 6 ]} Existen 11 géneros aceptados en las Macrotermitinae y alrededor de 330 especies, con la mayor diversidad en África. Se han identificado alrededor de 40 especies de Termitomyces como simbiontes. A diferencia de las hormigas cultivadoras de hongos de la tribu Attini , los Termitomyces a menudo producen cuerpos fructíferos que generan esporas, y se cree que la transmisión del hongo a otras termitas se produce principalmente por transmisión horizontal (de hermanos a hermanos) en lugar de por transmisión vertical (de madre a hija). Algunas especies constituyen una excepción a esto, y en las cinco especies del género Microtermes analizadas, los hongos simbiontes no produjeron cuerpos fructíferos sexuales, y la transmisión se produjo por vía materna. Otra excepción fue la única especie, Macrotermes bellicosus, donde, de nuevo, el hongo no produjo frutos y la transmisión fue paterna. ^{[ 6 ]}

Poseen un sistema de castas bastante rígido, con poca flexibilidad tras la etapa larvaria temprana. Además, exhiben comportamientos complejos y su presencia en zonas áridas o semiáridas puede ser dominante sobre otras especies de termitas. Sin embargo, en comparación con otras termitas superiores, presentan algunas características primitivas y no han desarrollado la capacidad de consumir suelo. ^{[ 5 ]}

El montículo contiene galerías y cámaras donde las termitas cultivan hongos como simbiontes . Los hongos en cuestión son especies de Termitomyces ; no está claro si una especie de termita siempre se asocia con una sola especie de hongo, y es probable que varias especies de termitas utilicen una misma especie de hongo. Las termitas obreras llevan material vegetal, como hierba seca, madera en descomposición y hojarasca , al montículo. Este material es masticado y semidigerido por las termitas, fertilizado con sus heces y colocado en las cámaras donde es rápidamente colonizado por el hongo para formar un "panal de hongos". Las termitas cultivan estos jardines de hongos, añadiendo más sustrato según sea necesario y retirando las partes más viejas del panal para el consumo de todos los miembros de la colonia. ^{[ 6 ]}

Además, algunas especies se alimentan de varios tipos de material vegetal vivo y muerto, incluida la madera, pero no de vegetación en descomposición; ^{[ 7 ]} estas termitas tienen una flora intestinal microbiana similar a la de otras especies de termitas. ^{[ 2 ]}

Los macrotermitinos, al igual que la mayoría de los insectos eusociales, se reproducen principalmente mediante un enjambre masivo conocido como vuelo nupcial. La liberación de los individuos adultos alados se coordina con las colonias vecinas y se desencadena por las lluvias estacionales. Los vuelos nupciales de la mayoría de las especies son nocturnos, aunque algunos son crepusculares o diurnos.

Poco después del vuelo nupcial, los alados se desprenden rápidamente de sus alas y parten para formar parejas compuestas por el macho (rey) y la hembra (reina). Las parejas reales, completamente claustrales, se aíslan rápidamente en los suelos arenosos y arcillosos de su entorno y forman un copulario , también conocido como cámara claustral. Las parejas se aparean y pronto se depositan los huevos durante un par de días, que pueden tardar entre 2 y 4 semanas en eclosionar, dando lugar a varias docenas de ninfas que tardan entre 1 y 3 meses en madurar y convertirse en las primeras obreras y soldados.

Ciclo de vida del simbionte

Transmisión horizontal

Alrededor del momento de la madurez y emergencia de las primeras obreras recolectoras, se puede observar la aparición de cuerpos fructíferos u hongos brotando de los montículos de colonias maduras de Macrotermitinae , generalmente entre 1/2 y 3 meses después de los vuelos nupciales. Los hongos liberan esporas sexuales ( basidiosporas ) que son dispersadas por el viento en el ambiente. Las obreras naníticas recogen estas esporas incidentalmente mientras buscan detritos lignocelulósicos ; que consisten principalmente en restos de hojas, madera y hierba en descomposición sobre los que se han asentado las esporas, y que a su vez son ingeridos y parcialmente digeridos junto con los detritos recolectados. Los detritos, junto con las esporas, se forman en bolitas redondas conocidas como milosferas, que luego se moldean para formar el panal de hongos primordial. Las esporas, después de haber sobrevivido al paso por el intestino de su huésped termita, comienzan a germinar en hifas homocariontes que colonizan rápidamente el nuevo panal de hongos. Las hifas homocariontes resultantes se fusionan luego con homocariotes no emparentados de la misma especie en un proceso llamado plasmogamia , dando como resultado un heterocariote con múltiples núcleos genéticamente diferenciados.

Debido a este método de reproducción sexual, en los cultivos de hongos de las colonias jóvenes de Macrotermitinae existe una mezcla de muchos genotipos diferentes. En contraste, se sabe que las colonias maduras solo tienen una cepa de Termitomyces clonada. Es probable que un monocultivo surja en una colonia mediante selección dependiente de frecuencia positiva, en la que un genotipo supera a otros debido a la preferencia de las termitas por la cepa más productiva y prolífica. A medida que el hongo crece, comienzan a crecer en el panal esferas blancas ricas en nutrientes conocidas como micotetas, también llamadas "nódulos" o esporodoquios , que son el alimento principal de las termitas. Las micotetas contienen subestructuras llamadas conidióforos que forman esporas asexuales ( conidios ) que se utilizan para propagar asexualmente el hongo en la colonia. El genotipo de hongo que presenta la mayor producción de micotitas suele ser el preferido por las termitas, lo que resulta en una alta expresión de esa cepa que, con el tiempo, conduce a la aparición de un monocultivo en la colonia. También se forman estructuras similares, pero de aspecto diferente, conocidas como primordios, que son precursoras de los cuerpos fructíferos sexuales de Termitomyces, aunque su crecimiento normalmente se ve suprimido por el consumo de los primordios por las termitas. ^{[ 8 ] [ 9 ]}

En la mayoría de los Macrotermitinae , el simbionte Termitomyces se propaga de generación en generación como se describió anteriormente. Existen pocas excepciones conocidas, siendo las más destacadas Macrotermes bellicosus del género Macrotermes y las especies pertenecientes al género Microtermes . En el caso de estas excepciones, el simbionte se transmite verticalmente , siendo la pareja de termitas reales la que porta y propaga el hongo en cada nueva generación, y en la que el hongo siempre se propaga asexualmente de padres a hijos, sin reproducción sexual del simbionte.

• 
  Un montículo de Macrotermitinae en el delta del Okavango, en las afueras de Maun, Botswana.
• 
  Un soldado termita (Macrotermitinae) en el delta del Okavango
• 
  Una hormiga del género Megaponera con una termita obrera capturada (Macrotermitinae) en el delta del Okavango , Botsuana.
• 
  Termitas obreras (Macrotermitinae) cerrando un conducto recién expuesto dentro de un termitero para impedir la entrada de depredadores.