Polykrikos

Polykrikos (from Greek poly "many" krikos "ring, circle") is one of the genera of family Polykrikaceae that includes athecate pseudocolony-forming dinoflagellates. Polykrikos are characterized by a sophisticated ballistic apparatus,^[2] named the nematocyst-taeniocyst complex, which allows species to prey on a variety of organisms. Polykrikos have been found to regulate algal blooms as they feed on toxic dinoflagellates.^[3][4] However, there is also some data available on Polykrikos being toxic to fish.^[5]

Polykrikos was first seen in 1868 by Uljanin and was mistakenly considered as a metazoan larva of a turbellarian flatworms. In 1873 Butschili re-examined the specimen and concluded that the cell was an unusual ciliate, and Bergh later, in 1881, clarified Polykrikosdinoflagellate affinities.^[6]

Polykrikos is a colony of zooids (units of a colonial organism) that carry out simultaneous functions of a whole cell.

All Polykrikos species have: 1) a slightly curved longitudinal furrow, sulcus, extending to posterior end of the organism 2) a loop-shaped acrobase, which is an anterior extension from the sulcus 3) a transverse furrow, cingulum, with the displacement 4) taeniocyst-nematocyst complexes 5) two or four times less the number of nuclei than of zooids, and 6) ability to disassemble into pseudocolonies with fewer zooids and only one nucleus.^[7]

El rasgo más distintivo de este género es la formación de pseudocolonias multinucleadas que consisten en un número par de zooides. Cada zooide tiene un par de flagelos (flagelos transversales y longitudinales) y posee su propio surco transversal, cíngulo, pero los surcos longitudinales del zooide, surcos, están fusionados. ^{[ 8 ]} El flagelo transversal tiene las proyecciones laterales, mastigonemas, y el cordón estriado común a otros dinoflagelados. ^{[ 9 ]} A menudo, los Polykrikos tienen la mitad del número de núcleos que los zooides, y cada par de zooides comparte un núcleo. Dentro del grupo existe cierta variación en los orgánulos que se presentan, pero se han observado tricocistos, nematocistos, taeniocistos, mucocistos y plastidios en diferentes miembros del taxón. ^{[ 8 ]}

El citoplasma de Polykrikos se caracteriza por numerosas redes de retículo endoplasmático rugoso , complejos de Golgi y vacuolas. Se sabe que Polykrikos produce orgánulos eyectables, los extrusomas. Uno de ellos es un nematocisto formado en zooides. Otro extrusoma que se encuentra dentro del organismo es el taeniocisto, con forma de varilla, que se localiza distalmente al nematocisto y que anteriormente se consideró erróneamente como un precursor del nematocisto. ^{[ 10 ]} Juntos, estos orgánulos forman el complejo taeniocisto-nematocisto, que se cree que es la mejor sinapomorfía para el clado Polykrikos . ^{[ 8 ]} Las vacuolas derivadas del Golgi son compartidas por ambos orgánulos y les proporcionan las moléculas necesarias para su crecimiento, además de participar en la articulación del NTC. ^{[ 10 ]} Los orgánulos se encuentran próximos, pero están dentro de membranas diferentes y están separados por un conducto, llamado "conducto". El nematocisto es un orgánulo más grande y se encuentra posterior al taeniocisto. Algunas investigaciones recientes ^{[ 3 ]} han demostrado que el trabajo de dos orgánulos está acoplado: el taeniocisto se adhiere a la presa, seguido de la descarga del nematocisto que perfora la presa y, finalmente, la recupera mediante un filamento de arrastre, ubicado en el extremo del nematocisto cerca de la vesícula posterior. El túbulo, incrustado dentro del nematocisto, descarga hacia la presa y se hipotetiza que se utiliza para perforarla.

Además, Gavelis et al. ^{[ 3 ]} examinaron profundamente la morfología y el mecanismo balístico de NTC que se demostró que eran fundamentalmente diferentes de los cnidarios, demostrando que los nematocistos han evolucionado independientemente en los dinoflagelados unicelulares. La cápsula tubular enrollada que la envuelve, a diferencia de los cnidarios, está sellada, lo que obliga al estilete al dispararse a perforar primero la cápsula desde dentro para liberar el filamento, y solo después a perforar la presa. A medida que el túbulo pasa a través de la boquilla, abre el opérculo y se desenrolla después. La balística en los nematocistos de los cnidarios está impulsada por la síntesis del propulsor osmótico poli gamma glutamato sintasa, PgsAA, mientras que en Polykrikos se cree que ocurre debido a la presión inducida como resultado de la contracción de la fibra capsular en la pared de la cápsula. ^{[ 3 ]} El núcleo se caracteriza de forma única por una corteza fibrosa de doble capa que subyace a la envoltura nuclear evaginada ; Se postula que la corteza proporciona fuerza y ​​forma al núcleo, mientras que se cree que las evaginaciones nucleares aumentan el área de intercambio núcleo-citoplasma en los sitios de perforación de la corteza. ^{[ 9 ]}

En Polykrikos , las cintas fibrosas bien definidas participan en las conexiones núcleo-flagelar, y el anclaje al aparato flagelar podría servir para orientar el núcleo en relación con los flagelos durante los procesos de movimiento, mitosis y división celular. ^{[ 9 ]}

Hay una variación en la adquisición de nutrientes entre las especies de Polykrikos, ya que algunas dependen exclusivamente de la fotosíntesis, algunas son mixótrofas, mientras que otras son heterótrofas obligadas, lo que hace de Polykrikos un grupo útil para estudiar la evolución de los orgánulos. Los polikrikoides de ramificación temprana, Polykrikos geminatum y P. hartmanii , tienen plastidios de tres membranas con tilacoides apilados triples que son indicativos de plastidios secundarios de tipo peridinina comunes en los dinoflagelados. Sin embargo, el mixótrofo P. lebouriae , filogenéticamente anidado entre los polikrikoides heterótrofos, tiene plastidios atípicos de los dinoflagelados. Tiene dos membranas y contiene los tilacoides apilados dobles que se encuentran en las diatomeas y haptófitas. Sin embargo, el análisis de datos moleculares de Gavelis et al. ^{[ 11 ]} ha demostrado que P. lebouriae tiene plastidios de tipo peridinina que probablemente fueron adquiridos de polikrikoides ancestrales. El análisis transcriptómico demostró múltiples eventos de pérdida en los polikrikoides que podrían explicarse desde perspectivas energéticas y de restricción fisiológica. El aumento gradual en el tamaño de los Polykrikos convierte a los organismos en grandes depredadores, pero se sabe que el aumento en el tamaño corporal de las células individuales resulta en un mayor auto-sombreado de los cloroplastos y una disminución de la relación superficie-volumen, lo que conduce a una menor eficiencia fotosintética. La presencia de NTC especializado y el gran tamaño celular podrían haber desencadenado múltiples pérdidas de fotosíntesis. ^{[ 11 ]}

Para el género Polykrikos , se dispone de datos detallados sobre la reproducción de una especie tipo (holotipo) P. kofoidii , cuyo ciclo de vida se asemeja al ciclo general de los dinoflagelados, ya que las células vegetativas forman gametos que se fusionan para formar un cigoto diploide (2n) que podría enquistarse, pero la naturaleza pseudocolonial añade una serie de peculiaridades al desarrollo de Polykrikos . ^{[ 12 ]}

When organisms were well-fed, they appeared as 4-zooid-2-nuclei pseudocolonies, and during vegetative reproduction doubled number of zooids followed by nuclei division leading to 8-zooid-4-nuclei stage with further transverse binary division into two 4-zooid-2-nuclei Polykrikos. Gamete formation was particular as pseudocolony produces 4 gametes of different sizes and morphologies than vegetative cells. Vegetative form doubled zooids and subsequently split into four gametes of a 2-zooid-1-nucleus form. Two gametes further paired up with their ventral sides and fused forming a planozygote. For P. kofoidii two copulation finger-shaped structures were observed in gametes that are presumably involved in gamete contact and fusion, but more data is needed to confirm this. The ventrally fused gametes required a complex rearrangement of eight flagella and formation of sulci and cinguli. The 4-zooid planozygote had only one nucleus and had two developmental pathways depending on food availability. Under starvation conditions the planozygote disassembled into two 2-zooid with one lacking nucleus, but further fate was not examined. Under culture conditions most organisms undergone meiosis and directly entered vegetative cycle. Very few planozygotes went through a resting cyst stage. The cyst stage persisted for 1 month, which is considered as a relatively short period in comparison to other dinoflagellates, which obligate dormancy period may reach up to 6 month. The duration of encystment is associated with ecological foraging strategies. Short dormancy period could facilitate rapid cycling between life cycle stages that could be beneficial to heterotrophic species in case of fluctuating food availability. However, possibility of chemical signalling involved in cyst hatching for Polykrikos is yet to be determined.

Germling, a single zooid cell, emerging from the cyst, had a unique development that has never been documented for any free-living dinoflagellate. Its morphology clearly went from a 1-zooid-1-nucleus, over a 2-zooid-1-nucleus, and a 4-zooid-1-nucleus into the 4-zooid-2-nucleus stage. This data raises the question whether such hatching pattern may reflect the Polykrikos pseudocolonies phylogeny.^[12]

Todas las especies conocidas de Polykrikos se encuentran en ambientes marinos. La mayoría de las especies son planctónicas, con la excepción de Polykrikos lebouriae y Polykrikos herdmanae , que se encuentran en hábitats bentónicos. ^{[ 7 ]} También existe variación en la ecología alimentaria, ya que algunas especies tienen plastidios y pueden usar la fotosíntesis para obtener nutrientes, pero a menudo son mixótrofas ( P. barnegatensis, P. lebouriae, P. tanit, P. hartmannii ). Solo se conoce una especie exclusivamente autótrofa ( P. geminatum ), mientras que algunas carecen de plastidios y son completamente heterótrofas ( P. grassei, P. herdmanae, P. kofoidii y P. schwartzii ). ^{[ 13 ] [ 8 ]}

Polykrikos hartmannii es un dinoflagelado fototrófico y se ha reportado en aguas de Canadá, ^{[ 14 ]} EE. UU., México, China, India, Japón y Corea. ^{[ 5 ] [ 13 ]} P. hartmannii se alimenta de especies de algas por engullimiento después de anclar una presa usando un complejo nematocisto-taeniocisto (más tarde denominado NTC). ^{[ 13 ]} Tang et al. ^{[ 5 ]} observaron una floración de P. hartmannii que causó una mortalidad del 100% en los juveniles de pez cabeza de oveja ( Cyprinodon variegatus ) en 24 horas, lo que sugiere que P. hartmannii es un alga ictiotóxica y dañina. P. hartmannii se alimenta de los dinoflagelados formadores de cadenas Cochlodinium polykrikoides y Gymnodinium catenatum , que también se sabe que causan mortalidad en los peces, y por lo tanto se cree que P. hartmannii tiene enzimas que desintoxican las toxinas producidas por estos dinoflagelados presa. ^{[ 13 ]} Además, una comparación de la alimentación de tres especies de Polykrikos reveló que las especies difieren en su preferencia de presa, y algunas están más especializadas que otras, de modo que la presa de P. hartmanii es menos diversa (se alimenta de 2 especies de presa) que la de P. kofoidii y P. lebouriae , que se alimentan de 14 especies de algas diferentes. ^{[ 13 ]}

La depredación por Polykrikos heterótrofos se convirtió en un tema de gran interés ya que algunos de los organismos pastan en dinoflagelados que causan floraciones tóxicas. Se informó de un alto impacto de depredación de Polykrikos schwartzii Butschili sobre el dinoflagelado tóxico Alexandrium tamarense (Lebour) Balech en Argentina, mientras que Polykrikos kofoidii Chatton estaba controlando Gymnodium catenatum Graham en aguas costeras portuguesas y japonesas. ^{[ 4 ]} G. catenatum es una de las especies que causa intoxicación paralítica por mariscos (PSP) y se encuentra en aguas de Australia, Japón, México y España. ^{[ 15 ]} Las observaciones del comportamiento de alimentación sugieren que P. kofoidii inicialmente mostró un comportamiento de natación en bucle muy cerca de su presa seguido de la descarga de un nematocisto, el arrastre de la presa hacia el cuerpo a través del surco posterior y el engullimiento final de la presa. ^{[ 16 ]} El PSP plantea preocupaciones socioeconómicas y ambientales ya que afecta la salud tanto de los mamíferos marinos como de los humanos, y el mecanismo de regulación de la población de microalgas tóxicas por P. kofoidii podría ser importante en el monitoreo ambiental y la eliminación de riesgos para la salud.

La depredación de microalgas tóxicas por dinoflagelados heterótrofos es uno de los factores que controlan las floraciones algales. Se sabe que los polikrikos modulan las poblaciones de dinoflagelados como Alexandrium tamarense [ ^{3 ] [ 4 ]} y G. catenatum ^{[ 17 ] ,} que se encuentran entre los agentes predominantes de las floraciones algales tóxicas. Estos polikrikoides heterótrofos no solo pueden reducir los niveles de toxicidad inducidos por sus presas en las redes tróficas marinas, sino que también pueden detener las floraciones tóxicas y podrían utilizarse en la biorremediación ^{[ 17 ]} . Por lo tanto, la reducción de la toxicidad del agua puede ayudar a regular el equilibrio de las redes tróficas marinas y disminuir las tasas de mortalidad de peces, mamíferos marinos y aves marinas. Estudios adicionales sobre los mecanismos moleculares de desintoxicación por polikrikos podrían ser útiles en los campos biomédico y de monitoreo ambiental.

Sin embargo, algunos Polykrikos representan un riesgo para la salud de ciertos peces, mientras que los que regulan la floración suelen ser presa de invertebrados marinos, como los anfípodos , que devolverían las toxinas a la red trófica. ^{[ 17 ]} El monitoreo de algunas poblaciones de Polykrikoides y la investigación de la dinámica de las toxinas dentro del cuerpo de los herbívoros podrían proporcionar una mejor comprensión de las redes tróficas basadas en el plancton, estimar los grados de intoxicación en los ecosistemas y proponer posibles rutas de eliminación de toxinas.

Actualmente se aceptan taxonómicamente las siguientes 10 especies: ^{[ 18 ]}

• Polykrikos barnegatensis GW Martin,
• Polykrikos geminatus (F.Schütt) DXQiu y Senjie Lin,
• Polykrikos grassei Lecal,
• Polykrikos hartmannii W.Zimmermann,
• Polykrikos herdmaniae Hoppenrath y Leander,
• Polykrikos kofoidii Chatton,
• Polykrikos lebouriae Herdman,
• Polykrikos schwartzii Bütschli,
• Polykrikos tanit Reñé,
• Polykrikos tentaculatus O.Wetzel