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Rizobios

Nódulos radiculares, cada uno conteniendo miles de millones de bacterias Rhizobiaceae. Las rizobias son bacterias diazotróficas que fijan nitrógeno tras establecerse en los nódu...

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Nódulos radiculares, cada uno conteniendo miles de millones de bacterias Rhizobiaceae.

Las rizobias son bacterias diazotróficas que fijan nitrógeno tras establecerse en los nódulos radiculares de las leguminosas ( Fabaceae ). Para expresar los genes de fijación de nitrógeno, las rizobias requieren una planta hospedante ; no pueden fijar nitrógeno de forma independiente. [ 1 ] En general, son bacilos gramnegativos , móviles y no esporulantes .

Las rizobias son un grupo de bacterias del suelo que infectan las raíces de las leguminosas para formar nódulos radiculares . [ 2 ] Las rizobias se encuentran en el suelo y, tras la infección, producen nódulos en la leguminosa donde fijan el nitrógeno gaseoso (N₂ ) de la atmósfera, transformándolo en una forma de nitrógeno más fácilmente utilizable: el amoníaco (NH₃ ). [3 ] Desde allí , el nitrógeno se exporta desde los nódulos y se utiliza para el crecimiento de la leguminosa. Una vez que la leguminosa muere, el nódulo se descompone y libera las rizobias de nuevo al suelo, donde pueden vivir individualmente o reinfectar una nueva leguminosa huésped. [ 2 ]

Historia

La primera especie conocida de rizobio, Rhizobium leguminosarum , se identificó en 1889, y todas las especies posteriores se clasificaron inicialmente en el género Rhizobium . La mayor parte de la investigación se ha centrado en leguminosas cultivadas y forrajeras como el trébol , la alfalfa , las judías , los guisantes y la soja ; actualmente se están realizando más investigaciones sobre leguminosas norteamericanas.

Taxonomía [ a ]

Las rizobias son un grupo parafilético que se divide en dos clases de Pseudomonadota : las alfaproteobacterias y las betaproteobacterias . Como se muestra a continuación, la mayoría pertenece al orden Hyphomicrobiales , pero varias rizobias se encuentran en distintos órdenes bacterianos de Pseudomonadota. [ 4 ] [ 5 ] [ 6 ] [ 7 ]

Estos grupos incluyen una variedad de bacterias no simbióticas . Por ejemplo, el patógeno vegetal Agrobacterium es un pariente más cercano de Rhizobium que de Bradyrhizobium , que nodula la soja. [ 8 ]

Importancia en la agricultura

Nódulos de rizobios en Vigna unguiculata

Aunque gran parte del nitrógeno se elimina al cosechar granos o heno ricos en proteínas , cantidades significativas pueden permanecer en el suelo para cultivos futuros. Esto es especialmente importante cuando no se utiliza fertilizante nitrogenado, como en los sistemas de rotación orgánica o en algunos países menos industrializados . [ 9 ] El nitrógeno es el nutriente que con mayor frecuencia es deficiente en muchos suelos del mundo y es el nutriente que las plantas suministran con mayor frecuencia. El suministro de nitrógeno a través de fertilizantes plantea graves problemas ambientales .

Se requieren cepas específicas de rizobios para formar nódulos funcionales en las raíces capaces de fijar el N₂ . [ 10 ] La presencia de estos rizobios específicos es beneficiosa para la leguminosa, ya que la fijación de N₂ puede aumentar el rendimiento del cultivo. [ 11 ] La inoculación con rizobios tiende a aumentar el rendimiento. [ 12 ] Se ha descubierto que los rizobios aumentan la resistencia de las leguminosas a los insectos herbívoros, particularmente cuando están presentes varias especies de rizobios. [ 13 ]

La inoculación de leguminosas ha sido una práctica agrícola durante muchos años y ha mejorado continuamente con el tiempo. [ 11 ] Anualmente se inoculan entre 12 y 20 millones de hectáreas de soja. Un inoculante ideal incluye algunos de los siguientes aspectos: máxima eficacia, facilidad de uso, compatibilidad, alta concentración de rizobios, larga vida útil, utilidad en diversas condiciones de campo y supervivencia. [ 11 ] [ 14 ] [ 15 ]

Estos inoculantes pueden favorecer el éxito en el cultivo de leguminosas. [ 16 ] Como resultado del proceso de nodulación, después de la cosecha, hay niveles más altos de nitrato en el suelo, que luego pueden ser utilizados por el siguiente cultivo.

relación simbiótica

Las rizobias son únicas porque son las únicas bacterias fijadoras de nitrógeno que viven en simbiosis con las leguminosas . Algunas leguminosas comunes utilizadas como cultivos y forraje son los guisantes, las judías, el trébol y la soja.

Naturaleza del mutualismo

La simbiosis leguminosa-rizobio es un ejemplo clásico de mutualismo : los rizobios suministran amoníaco o aminoácidos a la planta y, a cambio, reciben ácidos orgánicos (principalmente malato y succinato , que son ácidos dicarboxílicos ) como fuente de carbono y energía. Sin embargo, debido a que varias cepas no relacionadas infectan a cada planta, se presenta un escenario clásico de tragedia de los comunes . Las cepas oportunistas pueden acaparar recursos de la planta, como el polihidroxibutirato, para beneficio de su propia reproducción sin fijar una cantidad apreciable de nitrógeno . [ 17 ] Dados los costos involucrados en la nodulación y la oportunidad para que los rizobios actúen de forma oportunista, puede resultar sorprendente que exista esta simbiosis.

Infección e intercambio de señales

La formación de la relación simbiótica implica un intercambio de señales entre ambos socios que conduce al reconocimiento mutuo y al desarrollo de estructuras simbióticas. El mecanismo mejor comprendido para el establecimiento de esta simbiosis es a través de la infección intracelular. Las rizobias viven libremente en el suelo hasta que son capaces de detectar flavonoides , derivados de 2-fenil-1,4-benzopirona, que son secretados por las raíces de su planta hospedante, lo que desencadena la acumulación de una gran población de células y finalmente la adhesión a los pelos radiculares . [ 18 ] [ 19 ] Estos flavonoides luego promueven la actividad de unión al ADN de NodD, que pertenece a la familia LysR de reguladores transcripcionales y desencadena la secreción de factores nod después de que las bacterias han entrado en el pelo radicular. [ 19 ] Los factores nod desencadenan una serie de cambios de desarrollo complejos dentro del pelo radicular, comenzando con el rizado del pelo radicular y seguido por la formación del hilo de infección, un tubo revestido de celulosa que las bacterias usan para viajar a través del pelo radicular hacia las células de la raíz. [ 20 ] Las bacterias luego infectan varias otras células radiculares adyacentes. Esto es seguido por una proliferación celular continua, que resulta en la formación del nódulo radicular . [ 18 ] Un segundo mecanismo, utilizado especialmente por rizobios que infectan huéspedes acuáticos como Sesbania rostrata , se llama entrada por grietas. En este caso, no se observa deformación de los pelos radiculares. En cambio, las bacterias penetran entre las células a través de grietas producidas por la emergencia de raíces laterales. [ 21 ]

Dentro del nódulo, las bacterias se diferencian morfológicamente en bacteroides y fijan el nitrógeno atmosférico en amonio mediante la enzima nitrogenasa . El amonio se convierte luego en aminoácidos como la glutamina y la asparagina antes de ser exportado a la planta. [ 18 ] A cambio, la planta proporciona a las bacterias carbohidratos en forma de ácidos orgánicos. [ 18 ] La planta también proporciona al bacteroide oxígeno para la respiración celular , unido firmemente por leghemoglobinas , proteínas vegetales similares a las hemoglobinas humanas . Este proceso mantiene el nódulo con bajo contenido de oxígeno para evitar la inhibición de la actividad de la nitrogenasa . [ 18 ]

En 2016, se descubrió que una cepa de Bradyrhizobium formaba nódulos en Aeschynomene sin producir factores de nod, lo que sugiere la existencia de señales de comunicación alternativas distintas a los factores de nod, posiblemente relacionadas con la secreción de la hormona vegetal citoquinina. También se descubrió que las cepas productoras de Nod utilizan un sistema de secreción tipo III (T3SS) además de los factores de nod. [ 18 ] [ 22 ]

Se ha observado que los nódulos radiculares pueden formarse espontáneamente en Medicago sin la presencia de rizobios. Esto sugiere que el desarrollo del nódulo está controlado completamente por la planta y simplemente se desencadena por la secreción de factores de nodulación . [ 23 ]

Hipótesis evolutivas

La hipótesis de las sanciones

Hay dos hipótesis principales sobre el mecanismo que mantiene la simbiosis leguminosa-rizobio (aunque ambas pueden ocurrir en la naturaleza). La hipótesis de las sanciones postula que las leguminosas no pueden reconocer a los rizobios más parásitos o menos fijadores de nitrógeno y deben contrarrestar el parasitismo mediante sanciones posteriores a la infección. En respuesta a los rizobios con bajo rendimiento, las leguminosas hospedantes pueden responder imponiendo sanciones de diversa gravedad a sus nódulos. [ 24 ] Estas sanciones incluyen, entre otras, la reducción del crecimiento del nódulo, la muerte prematura del nódulo, la disminución del suministro de carbono a los nódulos o la reducción del suministro de oxígeno a los nódulos que fijan menos nitrógeno. Dentro de un nódulo, algunas de las bacterias se diferencian en bacteroides fijadores de nitrógeno, que se ha descubierto que son incapaces de reproducirse. [ 25 ] Por lo tanto, con el desarrollo de una relación simbiótica, si la hipótesis de las sanciones del huésped es correcta, dichas sanciones deben actuar sobre nódulos completos en lugar de bacterias individuales, ya que las sanciones dirigidas a individuos impedirían la proliferación de rizobios reproductores con el tiempo. Esta capacidad de reforzar una relación mutua mediante las sanciones del huésped impulsa la relación hacia el mutualismo en lugar del parasitismo y probablemente sea un factor que contribuye a la existencia de la simbiosis.

Existe evidencia de sanciones en plantas de soja, que reducen la reproducción de rizobios (quizás limitando el suministro de oxígeno) en nódulos que fijan menos nitrógeno. [ 26 ] De igual modo, las plantas de lupino silvestre asignan menos recursos a los nódulos que contienen rizobios menos beneficiosos, limitando la reproducción de rizobios en su interior. [ 27 ] Esto concuerda con la definición de sanciones, aunque los autores lo denominan "elección de pareja". Sin embargo, otros estudios no han encontrado evidencia de sanciones en las plantas. [ 28 ]

La hipótesis de elección de pareja

La hipótesis de selección de pareja propone que la planta utiliza señales de prenodulación de los rizobios para decidir si permite la nodulación y elige solo rizobios que no son tramposos. Algunos estudios apoyan la hipótesis de selección de pareja. [ 29 ] Si bien ambos mecanismos sin duda contribuyen significativamente al mantenimiento de la cooperación entre rizobios, no explican por sí solos completamente la persistencia del mutualismo . La hipótesis de selección de pareja no excluye la hipótesis de sanciones del huésped, ya que es evidente que ambas prevalecen en la relación simbiótica. [ 30 ]

Historia evolutiva

La simbiosis entre rizobios fijadores de nitrógeno y la familia de las leguminosas ha surgido y evolucionado a lo largo de los últimos 66 millones de años. [ 31 ] [ 32 ] Aunque la evolución tiende a inclinarse hacia una especie que se aprovecha de otra en forma de no cooperación en el modelo de genes egoístas, la gestión de dicha simbiosis permite la continuación de la cooperación. [ 33 ] Cuando aumenta la aptitud relativa de ambas especies, la selección natural favorecerá la simbiosis.

Para comprender la historia evolutiva de esta simbiosis, es útil comparar la simbiosis rizobio-leguminosa con una relación simbiótica más antigua, como la que existe entre los hongos endomicorrícicos y las plantas terrestres, que se remonta a casi 460 millones de años atrás. [ 34 ]

La simbiosis endomicorrícica puede proporcionar muchas ideas sobre la simbiosis de rizobios porque estudios genéticos recientes han sugerido que los rizobios cooptaron las vías de señalización de la simbiosis endomicorrícica más antigua. [ 35 ] Las bacterias secretan factores Nod y las endomicorrizas secretan Myc-LCO. Tras el reconocimiento del factor Nod/Myc-LCO, la planta procede a inducir una variedad de respuestas intracelulares para prepararse para la simbiosis. [ 36 ]

Es probable que las rizobias hayan adoptado las características ya presentes en la simbiosis endomicorrícica, dado que existen muchos genes compartidos o similares involucrados en ambos procesos. Por ejemplo, el gen de reconocimiento vegetal SYMRK (cinasa similar al receptor de simbiosis) participa en la percepción tanto de los factores Nod de las rizobias como de los Myc-LCO endomicorrícicos. [ 37 ] Estos procesos similares compartidos habrían facilitado enormemente la evolución de la simbiosis rizobial, ya que no habría sido necesario desarrollar todos los mecanismos simbióticos. En cambio, las rizobias simplemente necesitaron desarrollar mecanismos para aprovechar los procesos de señalización simbiótica ya existentes en la simbiosis endomicorrícica.

Ecología

Efectos de las rizobias en las características de las leguminosas hospedantes

Comparación de leguminosas cultivadas con rizobios (NF+) frente a leguminosas sin rizobios (NF-) [ 38 ]

Al asociarse con rizobios, las leguminosas suelen experimentar beneficios en su crecimiento y una mayor resistencia al estrés. La capacidad de los rizobios para convertir el nitrógeno atmosférico inorgánico en compuestos orgánicos de amoníaco proporciona a las leguminosas acceso a un recurso del que muchas plantas carecen, lo que aumenta su aptitud [ 39 ] y la biodiversidad de sus ecosistemas. [ 40 ]

Estos beneficios de crecimiento incluyen un mayor crecimiento general de la planta, [ 38 ] mayor biomasa aérea y subterránea, mayor biomasa de brotes, mayores niveles de proteína en las hojas, [ 41 ] y rasgos florales más atractivos para los polinizadores . [ 38 ] También se ha demostrado que las rizobias aumentan la resistencia de las leguminosas a los insectos herbívoros cuando la diversidad de rizobias es alta, específicamente al aumentar la expresión de rasgos defensivos que reducen la herbivoría de las hojas y el número de pulgones chupadores de savia. [ 42 ]

Efectos del mutualismo en otras especies

Otras especies que se asocian simbióticamente con leguminosas se ven afectadas por el mutualismo leguminosa-rizobio. Las leguminosas asociadas con rizobios a veces producen menos néctar extrafloral que atrae hormigas, lo que conlleva una reducción en la presencia de hormigas y proporciona beneficios defensivos. [ 41 ] Se ha observado que las leguminosas que albergan rizobios reciben más visitas de polinizadores, a pesar de que no siempre aumenta la producción de inflorescencias. [ 43 ] La presencia de rizobios aumenta la tasa de colonización de las células de la leguminosa por hongos micorrícicos arbusculares , aumentando la cantidad de nutrientes del suelo disponibles para la leguminosa. [ 44 ]

Dependencia del contexto en el mutualismo

El mutualismo entre leguminosas y rizobios depende del contexto; los beneficios que proporcionan los rizobios disminuyen o desaparecen en condiciones ambientales desfavorables. [ 45 ] Las perturbaciones pueden alterar el equilibrio de las relaciones simbióticas entre especies, ya que la reducción de los beneficios puede conducir a comportamientos antagónicos, como el parasitismo . [ 46 ]

Estas perturbaciones llevan a las especies de plantas a disminuir su inversión en las relaciones, e incluso a dejar de participar en ellas por completo. [ 45 ] Por ejemplo, la deposición de nutrientes ha llevado a la aparición de cepas menos productivas de rizobios [ 47 ] y el aumento de las temperaturas ambientales ha hecho que las leguminosas reduzcan su inversión en el mutualismo de recursos. [ 43 ] La deposición de nutrientes es un problema particular para las leguminosas, ya que la mayor disponibilidad de nitrógeno permite que las especies de plantas con limitación de nitrógeno compitan rápidamente con las leguminosas por la luz. Esto aumenta los costos de la fotosíntesis, desestabilizando aún más el mutualismo leguminosa-rizobio, ya que la leguminosa sufre consecuencias en su aptitud y no puede proporcionar beneficios a los rizobios. [ 48 ]

Otros diazotrofos

Muchas otras especies de bacterias son capaces de fijar nitrógeno ( diazótrofas ), pero pocas pueden asociarse íntimamente con las plantas y colonizar estructuras específicas como los nódulos de las leguminosas. Entre las bacterias que sí se asocian con las plantas se encuentra el actinomiceto Frankia , que forma nódulos radiculares simbióticos en plantas actinorrícicas , aunque estas bacterias tienen un rango de hospedadores mucho más amplio, lo que implica que la asociación es menos específica que en las leguminosas. [ 18 ] Además, varias cianobacterias como Nostoc se asocian con helechos acuáticos , Cycas y Gunneras , aunque no forman nódulos. [ 49 ] [ 50 ]

Además, se ha informado que las bacterias vegetales débilmente asociadas, denominadas endófitas , fijan nitrógeno en las plantas . [ 51 ] Estas bacterias colonizan los espacios intercelulares de las hojas, tallos y raíces de las plantas [ 52 ] pero no forman estructuras especializadas como las rizobias y Frankia . Las bacterias endófitas diazotróficas tienen rangos de hospedadores muy amplios, en algunos casos colonizando tanto monocotiledóneas como dicotiledóneas . [ 53 ]

Nota

  1. ↑ Al igual que ocurre con muchas clasificaciones de bacterias, el trabajo taxonómico aún está en curso, ya que los nuevos datos genéticos y los descubrimientos reorganizan el árbol filogenético existente.

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Lecturas adicionales

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  • Las sanciones a las leguminosas mantienen el mutualismo de Rhizobium.
  • Lista actual de especies de rizobios
  • Fijación de nitrógeno e inoculación de leguminosas forrajeras. Archivado el 27/11/2020 en Wayback Machine.