Vernalización

La vernalización ( del latín vernus , ' de la primavera ' ) es la inducción del proceso de floración de una planta mediante la exposición al frío prolongado del invierno o mediante un equivalente artificial. Tras la vernalización, las plantas adquieren la capacidad de florecer, pero pueden requerir señales estacionales adicionales o semanas de crecimiento antes de que lo hagan. El término se utiliza a veces para referirse a la necesidad de las plantas herbáceas (no leñosas) de un período de dormancia en frío para producir nuevos brotes y hojas, ^{[ 1 ]} pero este uso no es recomendable. ^{[ 2 ]} 

Muchas plantas cultivadas en climas templados requieren vernalización y deben experimentar un período de bajas temperaturas invernales para iniciar o acelerar el proceso de floración. Esto asegura que el desarrollo reproductivo y la producción de semillas ocurran en primavera e invierno, en lugar de en otoño. ^{[ 3 ]} El frío necesario se suele expresar en horas de frío . Las temperaturas típicas de vernalización oscilan entre 1 y 7 grados Celsius (34 y 45 grados Fahrenheit). ^{[ 4 ]}

Para muchas plantas perennes , como las especies de árboles frutales , se necesita un período de frío para inducir la dormancia y luego, tras el período requerido, salir de ella antes de la floración. Muchas plantas anuales y bienales monocárpicas de invierno , incluyendo algunos ecotipos de Arabidopsis thaliana ^{[ 5 ]} y cereales de invierno como el trigo , deben pasar por un período prolongado de frío antes de que se produzca la floración.

En la historia de la agricultura , los agricultores observaban una distinción tradicional entre los "cereales de invierno", cuyas semillas requieren frío (para desencadenar su posterior germinación y crecimiento), y los "cereales de primavera", cuyas semillas pueden sembrarse en primavera, germinar y florecer poco después. A principios del siglo XIX, los científicos habían debatido sobre la necesidad de bajas temperaturas para que algunas plantas florecieran. En 1857, el agrónomo estadounidense John Hancock Klippart , secretario de la Junta de Agricultura de Ohio, informó sobre la importancia y el efecto de la temperatura invernal en la germinación del trigo. Uno de los trabajos más significativos fue el del fisiólogo vegetal alemán Gustav Gassner, quien realizó un análisis detallado en su artículo de 1918. Gassner fue el primero en diferenciar sistemáticamente los requerimientos específicos de las plantas de invierno de los de las plantas de verano, y también en demostrar que las semillas de cereales de invierno, que germinan prematuramente y se hinchan, son sensibles al frío. ^{[ 6 ]}

En 1928, el agrónomo soviético Trofim Lysenko publicó sus trabajos sobre los efectos del frío en las semillas de cereales y acuñó el término "яровизация" ( yarovizatsiya  : "jarovización") para describir un proceso de enfriamiento que utilizaba para que las semillas de cereales de invierno se comportaran como las de cereales de primavera (del latín яровой  : yarvoy , raíz tártara ярый  : yaryiy, que significa ardiente, fogoso, asociado con el dios de la primavera). El propio Lysenko tradujo el término como "vernalización" (del latín vernum, que significa primavera). Después de Lysenko, el término se utilizó para explicar la capacidad de floración de algunas plantas tras un período de enfriamiento debido a cambios fisiológicos y factores externos. La definición formal fue dada en 1960 por el botánico francés P. Chouard como "la adquisición o aceleración de la capacidad de florecer mediante un tratamiento de enfriamiento". ^{[ 7 ]}

El artículo de Lysenko de 1928 sobre vernalización y fisiología vegetal atrajo mucha atención debido a sus consecuencias prácticas para la agricultura rusa. El frío intenso y la falta de nieve invernal habían destruido muchas plántulas tempranas de trigo de invierno. Al tratar las semillas de trigo con humedad y frío, Lysenko logró que produjeran una cosecha al sembrarlas en primavera. ^{[ 8 ]} Sin embargo, más tarde, según Richard Amasino, Lysenko afirmó erróneamente que el estado vernalizado podía heredarse, es decir, que la descendencia de una planta vernalizada se comportaría como si también hubiera sido vernalizada y no requeriría vernalización para florecer rápidamente. ^{[ 9 ]} Oponiéndose a esta visión y apoyando la afirmación de Lysenko, Xiuju Li y Yongsheng Liu han detallado evidencia experimental de la URSS, Hungría, Bulgaria y China que muestra la conversión entre trigo de primavera y trigo de invierno, postulando que "no es descabellado postular mecanismos epigenéticos que podrían resultar plausiblemente en la conversión de trigo de primavera a trigo de invierno o viceversa". ^{[ 10 ]}

Las primeras investigaciones sobre la vernalización se centraron en la fisiología vegetal; la creciente disponibilidad de la biología molecular ha permitido desentrañar sus mecanismos subyacentes. ^{[ 9 ]} Por ejemplo, un período de luz diurna más prolongado (días más largos), así como temperaturas frías, son necesarios para que las plantas de trigo de invierno pasen del estado vegetativo al reproductivo; los tres genes que interactúan se denominan VRN1 , VRN2 y FT ( VRN3 ). ^{[ 11 ]}

Arabidopsis thaliana ("berro de Thale") es un modelo muy estudiado para la vernalización. Algunos ecotipos (variedades), llamados "anuales de invierno", tienen floración tardía sin vernalización; otros ("anuales de verano") no. ^{[ 12 ]} Los genes que subyacen a esta diferencia en la fisiología de la planta han sido estudiados intensamente. ^{[ 9 ]}

El cambio de fase reproductiva de A. thaliana ocurre mediante una secuencia de dos eventos relacionados: primero, la transición de floración (el tallo floral se alarga), luego la transición floral (aparece la primera flor). ^{[ 13 ]} La floración es un predictor fiable de la formación de flores y, por lo tanto, un buen indicador para la investigación sobre la vernalización. ^{[ 13 ]}

En Arabidopsis anual de invierno , la vernalización del meristemo parece conferir competencia para responder a señales inductivas florales. Un meristemo vernalizado conserva la competencia hasta por 300 días en ausencia de una señal inductiva. ^{[ 12 ]}

A nivel molecular, la floración es reprimida por la proteína Flowering Locus C ( FLC ), que se une a los genes que promueven la floración y los reprime, bloqueando así la floración. ^{[ 3 ] [ 14 ]} Los ecotipos anuales de invierno de Arabidopsis tienen una copia activa del gen FRIGIDA ( FRI ), que promueve la expresión de FLC , reprimiendo así la floración. ^{[ 15 ]} La exposición prolongada al frío (vernalización) induce la expresión de VERNALIZATION INSENSTIVE3 , que interactúa con el complejo tipo Polycomb VERNALIZATION2 ( VRN2 ) para reducir la expresión de FLC a través de la remodelación de la cromatina. ^{[ 16 ]} Los niveles de proteína VRN2 aumentan durante la exposición prolongada al frío como resultado de la inhibición del recambio de VRN2 a través de su N-degrón. ^{[ 17 ] [ 18 ]} Los eventos de desacetilación de histonas en lisina 9 y 14 seguidos de metilación en lisina 9 y 27 están asociados con la respuesta de vernalización. También se cree que el silenciamiento epigenético de FLC por remodelación de la cromatina implica la expresión inducida por el frío de los transcritos antisentido FLC COOLAIR ^{[ 19 ] [ 20 ]} o COLDAIR . ^{[ 21 ]} La planta registra la vernalización mediante el silenciamiento estable de loci FLC individuales . ^{[ 22 ]} La eliminación de marcas de cromatina silenciosas en FLC durante la embriogénesis impide la herencia del estado vernalizado. ^{[ 23 ]}

Dado que la vernalización también ocurre en mutantes flc (que carecen de FLC ), la vernalización también debe activar una vía no dependiente de FLC . ^{[ 24 ]} Un mecanismo de duración del día también es importante. ^{[ 11 ]} La respuesta a la vernalización funciona en conjunto con los genes fotoperiódicos CO, FT, PHYA, CRY2 para inducir la floración.

Tras el inicio del silenciamiento, la estabilidad del estado reprimido, o memoria epigenética, se mantiene mediante cambios estructurales en el locus FLC . Esto se manifiesta como un bucle de cromatina intragénico represivo, que une físicamente el promotor FLC con la región interna del primer intrón. COLDWRAP y COLDAIR actúan de forma cooperativa para facilitar este bucle reclutando y reteniendo el complejo PRC2 en el locus. Este bucle intragénico se refuerza gradualmente durante la exposición prolongada al frío y sirve para reemplazar el bucle 5'-3' preexistente asociado a la transcripción activa. Al reconfigurar la arquitectura física del gen, estos ARN largos no codificantes (lncRNA) aseguran que el silenciamiento mediado por PRC2 sea estable y heredable mitóticamente ^{[ 25 ]} .

Mediante la utilización de mutantes de inserción, se demostró que el primer intrón de FLC es esencial para la persistencia del estado silente. Una vez que FLC se ha silenciado por completo, este intrón (que normalmente expresa COLDAIR ) se silencia de manera similar; sin embargo, la secuencia intrónica en sí misma sirve como un punto de anclaje físico 3' para el bucle intragénico represor ^{[ 26 ] [ 27 ]} .

La duración y estabilidad de esta memoria epigenética varían significativamente entre especies anuales y perennes. En A. thaliana anual , los niveles de H3K27me3 en el locus FLC permanecen altos en condiciones cálidas después del frío, creando un estado perpetuado que mantiene el silenciamiento durante todo el ciclo de vida de la planta. Por el contrario, estudios en A. halleri perenne muestran que, si bien H3K27me3 se acumula durante el invierno para prevenir una reactivación rápida, estas marcas finalmente se restablecen en respuesta a temperaturas cálidas. En estas perennes, H3K27me3 funciona como un amortiguador contra los aumentos de temperatura, moderando la tasa de reactivación de FLC en lugar de mantener un estado "OFF" permanente ^{[ 28 ]} .

Es posible desvernalizar una planta exponiéndola a temperaturas, a veces bajas y otras altas, después de la vernalización. Por ejemplo, los productores comerciales de cebolla almacenan los bulbos a bajas temperaturas, pero los desvernalizan antes de plantarlos, porque quieren que la energía de la planta se concentre en el crecimiento del bulbo (tallo subterráneo), no en la producción de flores. ^{[ 29 ]}

• Estratificación (semillas)

• Artículo en New Scientist