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Electroreception and electrogenesis

The elephantnose fish is a weakly electric mormyrid fish which generates an electric field with its electric organ and then uses its electroreceptive knollenorgans and mormyroma...

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The elephantnose fish is a weakly electric mormyrid fish which generates an electric field with its electric organ and then uses its electroreceptive knollenorgans and mormyromasts to locate nearby objects by the distortions they cause in the electric field.[1]

Electroreception and electrogenesis are the closely related biological abilities to perceive electrical stimuli and to generate electric fields. Both are used to locate prey; stronger electric discharges are used in a few groups of fishes, such as the electric eel, to stun prey. The capabilities are found almost exclusively in aquatic or amphibious animals, since water is a much better conductor of electricity than air. In passive electrolocation, objects such as prey are detected by sensing the electric fields they create. In active electrolocation, fish generate a weak electric field and sense the different distortions of that field created by objects that conduct or resist electricity. Active electrolocation is practised by two groups of weakly electric fish, the order Gymnotiformes (knifefishes) and family Mormyridae (elephantfishes), and by the monotypic genus Gymnarchus (African knifefish). An electric fish generates an electric field using an electric organ, modified from muscles in its tail. The field is called weak if it is only enough to detect prey, and strong if it is powerful enough to stun or kill. The field may be in brief pulses, as in the elephantfishes, or a continuous wave, as in the knifefishes. Some strongly electric fish, such as the electric eel, locate prey by generating a weak electric field, and then discharge their electric organs strongly to stun the prey; other strongly electric fish, such as the electric ray, electrolocate passively. The stargazers are unique in being strongly electric but not using electrolocation.

Las ampollas electrorreceptoras de Lorenzini evolucionaron tempranamente en la historia de los vertebrados; se encuentran tanto en peces cartilaginosos como los tiburones , como en peces óseos como los celacantos y los esturiones , por lo que deben ser muy antiguas. La mayoría de los peces óseos han perdido secundariamente sus ampollas de Lorenzini, pero otros electrorreceptores no homólogos han evolucionado repetidamente, incluso en dos grupos de mamíferos : los monotremas ( ornitorrinco y equidnas ) y los cetáceos ( delfín de Guayana ).

Historia

Hans Lissmann descubrió la electrorrecepción en 1950 a través de sus observaciones de Gymnarchus niloticus . [ 2 ]

En 1678, mientras realizaba disecciones de tiburones, el médico italiano Stefano Lorenzini descubrió en sus cabezas los órganos que ahora se conocen como ampollas de Lorenzini. Publicó sus hallazgos en Osservazioni intorno alle torpedini . [ 3 ] La función electroreceptiva de estos órganos fue establecida por RW Murray en 1960. [ 4 ] [ 5 ]

En 1921, el anatomista alemán Viktor Franz describió los órganos tuberosos ( knollenorgans ) en la piel de los peces elefante , nuevamente sin conocimiento de su función como electrorreceptores. [ 6 ]

En 1949, el zoólogo ucraniano-británico Hans Lissmann observó que el pez cuchillo africano ( Gymnarchus niloticus ) podía nadar hacia atrás a la misma velocidad y con la misma destreza sorteando obstáculos que cuando nadaba hacia adelante, evitando colisiones. En 1950 demostró que el pez producía un campo eléctrico variable y que reaccionaba a cualquier cambio en dicho campo a su alrededor. [ 2 ] [ 7 ]

Electrolocalización

Las ampollas electrorreceptoras de Lorenzini (puntos rojos) evolucionaron a partir de los órganos mecanosensoriales de la línea lateral (líneas grises) de los primeros vertebrados. [ 8 ] Aquí se observan en la cabeza de un tiburón .
Las ampollas de Lorenzini, presentes en varios grupos basales de peces, son canales llenos de una sustancia gelatinosa que conectan los poros de la piel con los bulbos sensoriales. Estas ampollas detectan pequeñas diferencias de potencial eléctrico entre sus dos extremos.

Electroreceptive animals use the sense to locate objects around them. This is important in ecological niches where the animal cannot depend on vision: for example in caves, in murky water, and at night. Electrolocation can be passive, sensing electric fields such as those generated by the muscle movements of buried prey, or active, the electrogenic predator generating a weak electric field to allow it to distinguish between conducting and non-conducting objects in its vicinity.[9]

Passive electrolocation

In passive electrolocation, the animal senses the weak bioelectric fields generated by other animals and uses it to locate them. These electric fields are generated by all animals due to the activity of their nerves and muscles. A second source of electric fields in fish is the ion pump associated with osmoregulation at the gill membrane. This field is modulated by the opening and closing of the mouth and gill slits.[10][11] Passive electroreception usually relies upon ampullary receptors such as ampullae of Lorenzini which are sensitive to low frequency stimuli, below 50 Hz. These receptors have a jelly-filled canal leading from the sensory receptors to the skin surface.[8][9]

Active electrolocation

A knollenorgan, a tuberous electroreceptor of weakly electric fish. RC=receptor cell; b.m.=basal membrane; n=nerve.
A Mormyromast, a type of electroreceptor found only in Mormyrid fishes

In active electrolocation,[12] the animal senses its surrounding environment by generating weak electric fields (electrogenesis) and detecting distortions in these fields using electroreceptor organs. This electric field is generated by means of a specialised electric organ consisting of modified muscle or nerves.[13] Animals that use active electroreception include the weakly electric fish, which either generate small electrical pulses (termed "pulse-type"), as in the Mormyridae, or produce a quasi-sinusoidal discharge from the electric organ (termed "wave-type"), as in the Gymnotidae.[14]

Many of these fish, such as Gymnarchus and Apteronotus, keep their body rather rigid, swimming forwards or backwards with equal facility by undulating fins that extend most of the length of their bodies. Swimming backwards may help them to search for and assess prey using electrosensory cues. Experiments by Lannoo and Lannoo in 1993 support Lissmann's proposal that this style of swimming with a straight back works effectively given the constraints of active electrolocation. Apteronotus can select and catch larger Daphnia water fleas among smaller ones, and they do not discriminate against artificially-darkened water fleas, in both cases with or without light.[7][15]

These fish create a potential usually smaller than one volt (1 V). Weakly electric fish can discriminate between objects with different resistance and capacitance values, which may help in identifying objects. Active electroreception typically has a range of about one body length, though objects with an electrical impedance similar to that of the surrounding water are nearly undetectable.[12][13][14]

Active electrolocation relies upon tuberous electroreceptors which are sensitive to high frequency (20–20,000 Hz) stimuli. These receptors have a loose plug of epithelial cells which capacitively couples the sensory receptor cells to the external environment. Elephantfish (Mormyridae) from Africa have tuberous electroreceptors known as Knollenorgans and Mormyromasts in their skin.[16][17][18]

Elephantfish emit short pulses to locate their prey. Capacitative and resistive objects affect the electric field differently, enabling the fish to locate objects of different types within a distance of about a body length. Resistive objects increase the amplitude of the pulse; capacitative objects introduce distortions.[1]

Los Gymnotiformes , que incluyen el pez cuchillo de cristal (Sternopygidae) y la anguila eléctrica (Gymnotidae), se diferencian de los Mormyridae por emitir una onda continua, similar a una onda sinusoidal, desde su órgano eléctrico. Al igual que en los Mormyridae, el campo eléctrico generado les permite discriminar con precisión entre objetos capacitivos y resistivos. [ 1 ]

Electrocomunicación

Las anguilas eléctricas crean campos eléctricos lo suficientemente potentes como para aturdir a sus presas mediante músculos modificados . Algunos peces cuchillo con baja capacidad eléctrica parecen imitar los patrones de descarga de la anguila eléctrica; esto podría ser mimetismo batesiano , para engañar a los depredadores y hacerles creer que son demasiado peligrosos para atacar. [ 20 ]

Los peces eléctricos débiles pueden comunicarse modulando la forma de onda eléctrica que generan. Pueden usar esto para atraer parejas y en exhibiciones territoriales. [ 21 ] Los bagres eléctricos frecuentemente usan sus descargas eléctricas para ahuyentar a otras especies de sus refugios, mientras que con los de su propia especie tienen peleas ritualizadas con exhibiciones de boca abierta y a veces mordiscos, pero rara vez usan descargas de órganos eléctricos. [ 22 ]

Cuando dos peces cuchillo de cristal (Sternopygidae) se acercan, ambos individuos modifican sus frecuencias de descarga en una respuesta de evitación de interferencias . [ 13 ]

In bluntnose knifefishes, Brachyhypopomus, the electric discharge pattern is similar to the low voltage electrolocative discharge of the electric eel, Electrophorus. This is hypothesized to be Batesian mimicry of the powerfully-protected electric eel.[20]Brachyhypopomus males produce a continuous electric "hum" to attract females; this consumes 11–22% of their total energy budget, whereas female electrocommunication consumes only 3%. Large males produced signals of larger amplitude, and these are preferred by the females. The cost to males is reduced by a circadian rhythm, with more activity coinciding with night-time courtship and spawning, and less at other times.[23]

Fish that prey on electrolocating fish may "eavesdrop"[24] on the discharges of their prey to detect them. The electroreceptive African sharptooth catfish (Clarias gariepinus) may hunt the weakly electric mormyrid, Marcusenius macrolepidotus in this way.[25] This has driven the prey, in an evolutionary arms race, to develop more complex or higher frequency signals that are harder to detect.[26]

Some shark embryos and pups "freeze" when they detect the characteristic electric signal of their predators.[10]

Evolution and taxonomic distribution

En los vertebrados , la electrorrecepción pasiva es un rasgo ancestral , lo que significa que estaba presente en su último ancestro común. [ 27 ] El mecanismo ancestral se llama electrorrecepción ampular, por el nombre de los órganos receptores involucrados, las ampollas de Lorenzini . Estas evolucionaron a partir de los sensores mecánicos de la línea lateral y existen en peces cartilaginosos ( tiburones , rayas y quimeras ), peces pulmonados , bichires , celacantos , esturiones , peces espátula , salamandras acuáticas y cecilias . Las ampollas de Lorenzini parecen haberse perdido tempranamente en la evolución de los peces óseos y tetrápodos , aunque la evidencia de su ausencia en muchos grupos es incompleta e insatisfactoria. [ 27 ] Cuando la electrorrecepción ocurre en estos grupos, se ha adquirido secundariamente en la evolución, utilizando órganos distintos y no homólogos a las ampollas de Lorenzini. [ 8 ] [ 27 ]

Los órganos eléctricos han evolucionado al menos ocho veces distintas, cada una formando un clado : dos veces durante la evolución de los peces cartilaginosos, creando las rayas y mantarrayas eléctricas, y seis veces durante la evolución de los peces óseos. [ 28 ] Los grupos de electrolocalización pasiva, incluidos aquellos que mueven la cabeza para dirigir sus electrorreceptores, se muestran sin símbolos. Las especies no electrolocalizadoras no se muestran. [ 27 ] Los peces de electrolocalización activa están marcados con un pequeño rayo amarillo y sus formas de onda de descarga características. [ 29 ] Los peces capaces de producir descargas eléctricas están marcados con un rayo rojo . [ 27 ]

Cartilaginous fish

Sharks and rays (Elasmobranchii) rely on electrolocation using their ampullae of Lorenzini in the final stages of their attacks, as can be demonstrated by the robust feeding response elicited by electric fields similar to those of their prey. Sharks are the most electrically sensitive animals known, responding to direct current fields as low as 5 nV/cm.[30][31][32][33]

Bony fish

Two groups of teleost fishes are weakly electric and actively electroreceptive: the Neotropical knifefishes (Gymnotiformes) and the African elephantfishes (Notopteroidei), enabling them to navigate and find food in turbid water.[34] The Gymnotiformes include the electric eel, which besides the group's use of low-voltage electrolocation, is able to generate high voltage electric shocks to stun its prey. Such powerful electrogenesis makes use of large electric organs modified from muscles. These consist of a stack of electrocytes, each capable of generating a small voltage; the voltages are effectively added together (in series) to provide a powerful electric organ discharge.[35][36]

Monotremes

The platypus is a monotreme mammal that has secondarily acquired electroreception. Its receptors are arranged in stripes on its bill, giving it high sensitivity to the sides and below; it makes quick turns of its head as it swims to detect prey.[37][38]

Los monotremas , incluyendo el ornitorrinco semiacuático y los equidnas terrestres, son uno de los pocos grupos de mamíferos que han desarrollado electrorrecepción. Mientras que los electrorreceptores en peces y anfibios evolucionaron a partir de órganos mecanosensoriales de la línea lateral, los de los monotremas se basan en glándulas cutáneas inervadas por nervios trigéminos . Los electrorreceptores de los monotremas consisten en terminaciones nerviosas libres ubicadas en las glándulas mucosas del hocico . Entre los monotremas, el ornitorrinco ( Ornithorhynchus anatinus ) tiene el sentido eléctrico más agudo. [ 37 ] [ 38 ] El ornitorrinco localiza a su presa usando casi 40 000 electrorreceptores dispuestos en franjas de adelante hacia atrás a lo largo del pico. [ 34 ] La disposición es altamente direccional, siendo más sensible hacia los lados y hacia abajo. Mediante movimientos rápidos y cortos de la cabeza, denominados sacadas , los ornitorrincos localizan con precisión a sus presas. El ornitorrinco parece utilizar la electrorrecepción junto con sensores de presión para determinar la distancia a la presa a partir del retraso entre la llegada de las señales eléctricas y los cambios de presión en el agua. [ 38 ]

Las capacidades electroreceptivas de las cuatro especies de equidnas son mucho más simples. Las equidnas de pico largo (género Zaglossus ) tienen unos 2000 receptores, mientras que las equidnas de pico corto ( Tachyglossus aculeatus ) tienen alrededor de 400, cerca del extremo del hocico. [ 34 ] Esta diferencia puede atribuirse a su hábitat y métodos de alimentación. Las equidnas de pico largo occidentales se alimentan de lombrices de tierra en la hojarasca de los bosques tropicales, lo suficientemente húmeda como para conducir bien las señales eléctricas. Las equidnas de pico corto se alimentan principalmente de termitas y hormigas , que viven en nidos en zonas secas; se presume que el interior de los nidos es lo suficientemente húmedo para que funcione la electrorrecepción. [ 39 ] Los experimentos han demostrado que las equidnas pueden ser entrenadas para responder a campos eléctricos débiles en el agua y el suelo húmedo. Se hipotetiza que el sentido eléctrico de la equidna es un remanente evolutivo de un ancestro similar al ornitorrinco. [ 38 ]

Delfines

Los delfines han desarrollado la electrorrecepción en estructuras distintas a las de los peces, anfibios y monotremas . Las criptas vibrisales sin pelo en el rostro del delfín de Guayana ( Sotalia guianensis ), originalmente asociadas con los bigotes de los mamíferos, son capaces de electrorrecepción a tan solo 4,8 μV/cm, suficiente para detectar peces pequeños. Esto es comparable a la sensibilidad de los electrorreceptores del ornitorrinco. [ 40 ]

Abejas

Hasta hace poco, la electrorrecepción solo se conocía en vertebrados . Investigaciones recientes han demostrado que las abejas pueden detectar la presencia y el patrón de una carga estática en las flores. [ 41 ]

Véase también

Referencias

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Lecturas adicionales

  • Bullock, Theodore Holmes (2005). Electrorecepción . Nueva York: Springer . ISBN 978-0-387-23192-1OCLC 77005918​​ 
  • Centro ReefQuest para la Investigación de Tiburones
  • Electrolocalización en Scholarpedia
  • Videoclips de Gnathonemus, Apteronotus y Ameiurus
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