Helicoverpa zea

Los huevos se depositan individualmente en los pelos de las hojas y los estigmas del maíz (no en la referencia dada). ^{[ 11 ]} Los huevos son inicialmente de color verde pálido, pero con el tiempo se vuelven amarillentos y luego grises. ^{[ 11 ]} Los huevos tienen 0,5  mm de altura y un promedio de aproximadamente 0,55  mm de diámetro . ^{[ 11 ]} Eclosionan después de 66 a 72 horas de desarrollo . ^{[ 12 ]} Una vez que las larvas han roto el corion , pasan hasta el 83% de la eclosión haciendo un orificio de salida más grande que sus cabezas. ^{[ 12 ]} Las larvas pasan el resto del tiempo haciendo una red de seda alrededor del orificio de salida; esto les ayuda tanto a escapar de la cáscara como a encontrarla después para poder alimentarse de ella. ^{[ 12 ]} Después de alimentarse de su cáscara, las larvas descansan unos 3 minutos antes de comenzar a alimentarse del material vegetal que las rodea. ^{[ 12 ]}

Tras la eclosión, las larvas se alimentan de las estructuras reproductivas de la planta y suelen desarrollarse a través de cuatro a seis estadios . ^{[ 5 ]} Inicialmente, las larvas jóvenes se alimentan juntas, y esta etapa es la más destructiva. ^{[ 14 ]} A través de la maduración , las larvas más viejas se vuelven agresivas y caníbales , dejando una o dos larvas por sitio de alimentación (véase Depredación interfamiliar ). ^{[ 15 ]} Suelen tener cabezas naranjas, placas torácicas negras y un color corporal principalmente negro. ^{[ 16 ]} Sus cuerpos también pueden ser marrones, rosas, verdes y amarillos con muchas microespinas espinosas. ^{[ 16 ]} Las larvas maduras migran al suelo, donde pupan durante 12 a 16 días. ^{[ 17 ]}

Las larvas pupan de 5 a 10  cm por debajo de la superficie del suelo . ^{[ 5 ]} Las pupas son de color marrón; miden 5,5  mm de ancho y de 17 a 22  mm de largo. ^{[ 5 ]} El factor ambiental más importante que afecta la tasa de desarrollo de las pupas es la temperatura , principalmente la temperatura del suelo. ^{[ 17 ]} Esto se debe a que un aislamiento adecuado facilita el desarrollo, y las temperaturas del suelo por debajo de 0 grados Celsius se correlacionan con una mayor mortalidad de las pupas. ^{[ 17 ]} Otro factor que influye en el desarrollo de las pupas es la humedad del suelo. La mortalidad de las pupas es alta en suelos húmedos, donde el nivel de humedad está entre el 18 y el 25 por ciento. La deshidratación también puede provocar altas tasas de mortalidad entre las pupas, si la humedad del suelo es tan baja como del 1 al 2 por ciento. ^{[ 18 ]}

Los adultos tienen alas anteriores de color marrón amarillento y una mancha oscura en el centro del cuerpo. ^{[ 19 ]} Las polillas tienen una envergadura de alas de entre 32 y 45 mm y viven más de treinta días en condiciones óptimas. ^{[ 19 ]} Sin embargo, su esperanza de vida promedio es de entre cinco y quince días. ^{[ 19 ]} Son nocturnas y se esconden en la vegetación durante el día. ^{[ 19 ]} Las polillas adultas recolectan néctar u otros exudados vegetales de una gran variedad de plantas y viven entre 12 y 16 días. Las hembras pueden poner hasta 2500 huevos a lo largo de su vida. ^{[ 5 ]}

La oruga del maíz es una plaga agrícola importante, con un amplio rango de hospedadores que abarca el maíz y muchas otras plantas cultivadas. ^{[ 20 ]} H. zea es la segunda especie de plaga económica más importante en América del Norte, después de la polilla del manzano . ^{[ 10 ]} El costo anual estimado del daño es de más de US$100 millones, aunque el gasto en la aplicación de insecticidas ha alcanzado hasta US$250 millones. ^{[ 21 ]} La alta fecundidad de la polilla , su capacidad para poner entre 500 y 3000 huevos, los hábitos alimenticios larvarios polífagos , la alta movilidad durante la migración y una diapausa pupal facultativa han llevado al éxito de esta plaga. ^{[ 21 ] [ 22 ]}

Desde el siglo XIX se han propuesto dos tipos de medidas de control. ^{[ 10 ]} Una busca la reducción total de la población de plagas, mientras que la otra busca la protección del cultivo en particular. ^{[ 10 ]} A partir de 2013, se recomendó el manejo integrado de plagas (MIP), un conjunto de técnicas y enfoques para controlar las plagas. ^{[ 10 ]} Prácticas como el arado profundo , la destrucción mecánica y los cultivos trampa también se utilizan para matar diferentes estadios . ^{[ 10 ]} El control químico es ampliamente exitoso e incluye el uso de la aplicación de aceite mineral dentro de la punta de cada mazorca de maíz, que asfixia a las larvas jóvenes. ^{[ 10 ] [ 23 ]} Los pesticidas son un método por el cual se controlan las poblaciones de gusano de la mazorca del maíz; sin embargo, debido a que se han utilizado ampliamente, los insectos se han vuelto resistentes a muchos pesticidas. ^{[ 6 ]} El uso de controles biológicos, como la bacteria Bacillus thuringiensis y varias formas de nematodos , también es común, aunque no está exento de sus propios problemas. ^{[ 3 ] [ 6 ]} Las polillas del gusano de la mazorca del maíz no siempre son vulnerables a la bacteria, y solo se ven afectadas por los nematodos una vez que las larvas han pupado y caído al suelo. ^{[ 6 ] [ 24 ]} Se han modificado genéticamente cepas de maíz para producir la misma toxina que la bacteria, y se las conoce como maíz Bt . ^{[ 25 ]}

Más de 100 especies de insectos se alimentan de H. zea , generalmente de huevos y larvas. ^{[ 26 ]} El insidioso chinche de las flores ( Orius insidiosus ), un chinche pirata , se alimenta de los huevos de H. zea , actuando así como un agente de control biológico . ^{[ 26 ]} Algunas plantas emiten una mezcla de sustancias químicas en respuesta al daño causado por H. zea , que atraen insectos parásitos . ^{[ 27 ]} Cardiochiles nigriceps , una avispa endoparasitoide solitaria , utiliza estos compuestos volátiles de las plantas para identificar la presencia de H. zea . ^{[ 27 ] [ 28 ]} Cuando las avispas encuentran plantas hospedadoras dañadas, revolotean alrededor y luego buscan al hospedador con sus antenas . Cuando las hembras encuentran a su presa, usan sus antenas para posicionarse y depositar los huevos en el hospedador. ^{[ 27 ] [ 28 ]} La avispa bracónida Microplitis croceipes , que deposita sus huevos dentro de una oruga viva , es también un importante parasitoide tanto de H. zea como de la especie relacionada Heliothis virescens . ^{[ 28 ]} Cuando las densidades larvarias son altas, un patógeno fúngico , Nomuraea rileyi , puede causar un brote de enfermedad . ^{[ 28 ]} Sin embargo, la mortalidad de las pupas es alta no debido a los depredadores, sino debido a las duras condiciones climáticas, el colapso de las cámaras pupales y las enfermedades. ^{[ 28 ]}

A medida que las larvas maduran, se vuelven cada vez más agresivas. ^{[ 15 ]} Aunque tienen plantas hospedantes a su alrededor, las larvas de H. zea atacan y comen otros insectos. ^{[ 15 ]} Cuando se les presenta una larva de segundo estadio de Urbanus proteus , la larva del gusano de la mazorca del maíz sujeta al insecto, rueda sobre su costado para formar un semicírculo y comienza a alimentarse del extremo posterior del insecto. ^{[ 15 ]} Si U. proteus comienza a morder en defensa, H. zea rota la larva 180° y usa sus mandíbulas para perforar la cápsula cefálica, matando al insecto. ^{[ 15 ]} Luego, la larva de H. zea rota a U. proteus de regreso a su posición original y continúa alimentándose hasta que el insecto es consumido por completo. ^{[ 15 ]} Incluso cuando se les presentan hasta cinco larvas de U. proteus , H. zea participa en el comportamiento único, ya que las larvas tienen una mayor afinidad por las presas lepidópteras que por el material vegetal. ^{[ 15 ]} Los ejemplares de H. zea criados en un ambiente de baja humedad tienen un menor peso pupal y un tiempo de desarrollo más prolongado que los criados en ambientes de alta humedad, por lo que existe un beneficio nutricional para este comportamiento de alimentación agresiva en condiciones xéricas. ^{[ 28 ]}

Helicoverpa zea es un migrante nocturno estacional , y los adultos se dispersan, si el clima lo permite, cuando hay malas condiciones reproductivas. ^{[ 29 ]} En la dispersión de corto alcance , las polillas se mueven dentro del cultivo y a baja altura sobre el follaje . ^{[ 29 ]} Este tipo de dispersión es mayormente independiente de las corrientes de viento. La dispersión de largo alcance implica que los adultos vuelen hasta 10 metros sobre el suelo y se muevan a favor del viento de un cultivo a otro. ^{[ 29 ]} Los vuelos migratorios ocurren hasta 1–2  km sobre el suelo y pueden durar horas. ^{[ 30 ]} La migración de 400  km es común para tales vuelos, ya que las polillas son transportadas a favor del viento. ^{[ 29 ]} Las orugas de Helicoverpa zea generalmente se interceptan en productos transportados por transporte aéreo de carga . ^{[ 29 ]} La mayor parte de la actividad se restringe a la noche. ^{[ 22 ]} Algunas polillas exhiben vuelo de despegue vertical, que las lleva por encima de la capa límite de vuelo y les permite emprender movimientos migratorios en sistemas de vientos superiores. ^{[ 22 ]} Durante el apareamiento, los machos realizan vuelos dirigidos a alta velocidad en busca de columnas de feromonas (véase Producción de feromonas ). ^{[ 22 ]}

Las pupas tienen la capacidad de entrar en diapausa facultativa , un estado de desarrollo y crecimiento detenido en respuesta a un cambio en el ambiente. ^{[ 31 ]} Al prepararse para un cambio importante en las condiciones ambientales, pueden aumentar su éxito reproductivo. ^{[ 32 ]} La diapausa aumenta con la latitud . En condiciones tropicales, las poblaciones se reproducen continuamente y solo entre el 2% y el 4% de las pupas entran en diapausa. ^{[ 32 ]} En regiones subtropicales y templadas, la mayoría de los individuos entran en diapausa. Los individuos que no entran en diapausa en estas áreas emergen a finales del otoño y mueren sin reproducirse. También se ha observado diapausa en respuesta a la sequía durante el verano. ^{[ 32 ]}

Helicoverpa zea tiene un amplio rango de hospedadores, atacando vegetales que incluyen maíz , tomate , alcachofa , espárrago , repollo , melón cantalupo , berza , caupí , pepino , berenjena , lechuga , haba lima , melón , okra , guisante , pimiento, papa , calabaza , judía verde , espinaca , calabacín , batata y sandía . ^{[ 33 ]} Sin embargo, no todos estos son buenos hospedadores. Si bien el maíz y la lechuga han demostrado ser excelentes hospedadores, los tomates son menos beneficiosos, y el brócoli y el melón cantalupo son malos hospedadores. [ ^{33 ] El} maíz y el sorgo son los más favorecidos por las orugas del maíz. ^{[ 33 ]} Varios signos revelan la presencia de estas polillas. ^{[ 34 ]} Los cultivos jóvenes de maíz tienen agujeros en sus hojas, luego de alimentarse en espiral en la hoja apical. ^{[ 34 ]} Se pueden encontrar huevos en los estigmas de las plantas más grandes, y los estigmas muestran evidencia de pastoreo . ^{[ 34 ]} Los granos blandos y lechosos en los primeros centímetros de las mazorcas de maíz son consumidos a medida que se desarrollan. ^{[ 34 ]} Se puede observar una larva por mazorca. ^{[ 34 ]} Se observan perforaciones en corazones de repollo y lechuga, cabezas de flores, cápsulas de algodón y frutos de tomate. Las cabezas de sorgo son pastoreadas y las semillas de las vainas de leguminosas son consumidas. ^{[ 34 ]}

Helicoverpa zea se gana el apodo de gusano de la mazorca del maíz por la destrucción generalizada que causa en los campos de maíz. ^{[ 36 ] El} gusano de la mazorca del maíz se alimenta de todas las partes del maíz, incluidos los ^granos . [ ^{36 ]} La alimentación severa en la punta de los granos permite la entrada de enfermedades y el crecimiento de moho . ^{[ 36} ] Las larvas comienzan a alimentarse de los granos una vez que alcanzan el tercer estadio . ^{[ 36 ]} Las larvas penetran de 9 a 15  cm en la mazorca, y la penetración se produce a medida que los granos se endurecen. ^{[ 36 ]} Las larvas no comen los granos duros, sino que roen muchos granos, lo que reduce la calidad del maíz para su procesamiento. ^{[ 36 ]}

Helicoverpa zea es la plaga más común y destructiva del cultivo de soja en Virginia . ^{[ 37 ]} Aproximadamente un tercio de la superficie cultivada en Virginia se trata anualmente con insecticida , lo que cuesta a los agricultores alrededor de 2 millones de dólares. ^{[ 37 ]} El grado de daño varía según el tamaño de la infestación, el momento y la etapa de desarrollo de la planta. ^{[ 37 ]} Sin embargo, las plantas de soja son capaces de soportar una gran cantidad de daño sin una pérdida sustancial de rendimiento, dependiendo de la humedad del suelo, la fecha de siembra y el clima. ^{[ 37 ]} Si el daño se produce al principio de la vida de la planta, el daño se concentrará principalmente en las hojas. ^{[ 37 ]} Las plantas compensan el daño mediante procesos como el aumento del tamaño de las semillas en las vainas restantes. ^{[ 37 ]} La mayor parte del daño se produce en agosto, cuando las plantas están en floración. Los ataques que ocurren después de agosto causan mucho menos daño porque muchas vainas han desarrollado paredes más resistentes que H. zea no puede penetrar. Las infestaciones que afectan la formación de vainas y el llenado de semillas tienen el potencial de reducir los rendimientos, y debido a que esto ocurre en las etapas posteriores de las plantas, estas tienen menos tiempo para compensar. ^{[ 37 ]}

Las polillas hembra se sienten atraídas por los campos de soja en floración . ^{[ 37 ]} Las infestaciones más severas ocurren entre la floración y cuando las vainas se desarrollan completamente. ^{[ 37 ]} Los brotes a gran escala se asocian con el momento de máxima floración, cuando la mayoría de las vainas están desarrolladas, y el máximo vuelo de las polillas, para la polilla gigante. ^{[ 37 ]} Las polillas también se sienten atraídas por la soja estresada por la sequía o los campos con un crecimiento deficiente. ^{[ 37 ]} El clima seco conduce a un secado rápido de las plantas de maíz, lo que obliga a las polillas a irse y buscar otros huéspedes. ^{[ 37 ]} Las fuertes lluvias también disminuyen las poblaciones de gusanos de la mazorca del maíz porque ahogan las pupas en sus cámaras del suelo, limitan el vuelo de las polillas, arrastran los huevos de las hojas y crean condiciones favorables para las enfermedades fúngicas que matan a las orugas. ^{[ 37 ]}

Una hormona producida en el cerebro de las polillas hembra controla las feromonas sexuales. La hormona se libera en la hemolinfa para estimular la producción de feromonas. ^{[ 38 ]} El neuropéptido activador de la biosíntesis de feromonas (PBAN) es un péptido que regula la producción de feromonas en las polillas. Actúa sobre las células de la glándula de feromonas utilizando calcio y AMP cíclico . ^{[ 39 ]} Aunque el fotoperiodo regula la liberación de PBAN en cierta medida, las señales químicas de la planta huésped superan el efecto de la hora del día. ^{[ 40 ]} Las hembras de Helicoverpa zea en los campos de maíz no producen feromonas durante la noche hasta que encuentran maíz. Varios volátiles naturales de la seda del maíz , como la hormona vegetal etileno, inducen la producción de feromonas de H. zea . ^{[ 40 ]} La presencia de la seda de una mazorca de maíz es suficiente para causar la producción de feromonas, y el contacto físico entre las hembras y el maíz es innecesario. ^{[ 40 ]} Este mecanismo evolutivo permite a las polillas coordinar su comportamiento reproductivo con la disponibilidad de alimento. ^{[ 40 ]} Las polillas hembras a menudo se agotan de feromona sexual después del apareamiento dentro de las 2 horas de separación del macho. ^{[ 41 ]} El péptido feromonostático (PSP), una proteína de 57 aminoácidos que se encuentra en la glándula accesoria del macho, es lo que causa el agotamiento de la feromona sexual de la hembra. ^{[ 42 ]} Esta capacidad en los machos ha sido seleccionada porque aumenta la aptitud reproductiva de aquellos que la poseen, ya que otros machos no se sentirán atraídos por una hembra sin feromona sexual; por lo tanto, la hembra solo tendrá la descendencia del primer macho. ^{[ 43 ]} La transferencia de un espermatóforo sin productos de la glándula accesoria no detiene la producción de feromona femenina, pero sí detiene el comportamiento de llamada de la hembra. ^{[ 43 ]} La intensa selección que actúa sobre los machos para manipular la fisiología reproductiva femenina promueve la rápida evolución de moléculas específicas, y los factores supresores de feromonas derivados de los machos exhiben selección positiva . ^{[ 43 ]} Cuando las hembras se infectan con el virus Helicoverpa zeanudivirus 2 , producen de 5 a 7 veces la cantidad de feromona sexual que las hembras no infectadas. ^{[ 44 ]}

La competencia espermática y las sustancias químicas introducidas en las hembras durante el apareamiento tienen un efecto negativo en ellas y en su esperanza de vida. ^{[ 43 ] [ 46 ]} En los machos, la producción del espermatóforo, el esperma y las sustancias químicas secundarias reduce su esperanza de vida. ^{[ 46 ]} A medida que aumenta el número de cópulas, también aumenta la tasa de mortalidad en ambos sexos. ^{[ 46 ]}

Los machos primero deben esperar a sentir las feromonas de una hembra antes de poder localizarla. ^{[ 41 ]} Antes de que los machos inicien el vuelo para encontrar una hembra, se calientan haciendo temblar los principales músculos de vuelo para alcanzar la temperatura torácica óptima para mantener el vuelo, alrededor de 26 grados Celsius. Las actividades de temblor termorregulador de los machos se midieron mientras estaban expuestos a diferentes señales olfativas relacionadas con el sexo. ^{[ 47 ]} Se encontró que los machos se calientan más rápidamente en presencia de una feromona femenina y despegan a una temperatura torácica más baja que los machos que están expuestos a otros olores químicos. ^{[ 47 ]} Dado que calentarse a la temperatura correcta conduce a un mejor rendimiento de vuelo que volar inmediatamente, hay una compensación entre un rendimiento de vuelo subóptimo y el inicio rápido del vuelo dirigido. ^{[ 47 ]} Los machos de Helicoverpa zea expuestos a una mezcla de feromonas atractivas pasan menos tiempo temblando y aumentan su tasa de calentamiento. ^{[ 47 ]} El comportamiento termorregulador de las polillas no restringidas está asociado con la competencia por el acceso a las hembras, lo que muestra la compensación ecológica . ^{[ 47 ]}