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Fluorescencia intrínseca del ADN

La fluorescencia intrínseca del ADN es la fluorescencia emitida directamente por el ADN cuando absorbe radiación ultravioleta (UV). Se diferencia de la que proviene de marcadore...

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La fluorescencia intrínseca del ADN es la fluorescencia emitida directamente por el ADN cuando absorbe radiación ultravioleta (UV). Se diferencia de la que proviene de marcadores fluorescentes que se unen al ADN de forma simple o covalente, [ 1 ] [ 2 ] ampliamente utilizados en aplicaciones biológicas; dichos marcadores pueden ser nucleobases modificadas químicamente, no presentes de forma natural. [ 3 ] [ 4 ]

La fluorescencia intrínseca del ADN fue descubierta en la década de 1960 mediante el estudio de ácidos nucleicos en vidrios de baja temperatura. [ 5 ] Desde principios del siglo XXI, la emisión mucho más débil de ácidos nucleicos en soluciones fluidas se estudia a temperatura ambiente mediante técnicas espectroscópicas sofisticadas, utilizando pulsos láser de femtosegundos como fuente UV y siguiendo la evolución de la luz emitida desde femtosegundos hasta nanosegundos . [ 6 ] [ 7 ] [ 8 ] [ 9 ] [ 10 ] El desarrollo de protocolos experimentales específicos ha sido crucial para obtener resultados fiables.

Los estudios de fluorescencia combinados con cálculos teóricos [ 11 ] [ 12 ] [ 13 ] y mediciones de absorción transitoria [ 14 ] [ 15 ] aportan información sobre la relajación de los estados excitados electrónicos y, por lo tanto, contribuyen a comprender los primeros pasos de una serie compleja de eventos desencadenados por la radiación UV, que finalmente conducen al daño del ADN. [ 16 ] Los principios que rigen el comportamiento de la fluorescencia intrínseca del ARN , a la que solo se han dedicado unos pocos estudios, [ 17 ] [ 18 ] [ 19 ] son ​​los mismos que los descritos para el ADN.

El conocimiento de los procesos fundamentales que subyacen a la fluorescencia del ADN allana el camino para el desarrollo de biosensores sin marcadores . [ 20 ] [ 21 ] El desarrollo de tales dispositivos optoelectrónicos para ciertas aplicaciones tendría la ventaja de evitar el paso de la síntesis química o las incertidumbres debidas a la unión no covalente de colorantes fluorescentes a los ácidos nucleicos.

Condiciones para medir la fluorescencia intrínseca del ADN

Debido a la baja intensidad de la fluorescencia intrínseca del ADN, se requieren precauciones específicas para realizar mediciones correctas y obtener resultados fiables. Un primer requisito se refiere a la pureza tanto de las muestras de ADN como de los productos químicos y el agua utilizados para la preparación de las soluciones tamponadas. La emisión del tampón debe registrarse sistemáticamente y, en ciertos casos, restarse de forma adecuada. [ 22 ] Un segundo requisito está relacionado con el daño al ADN provocado por la luz UV de excitación, que altera su fluorescencia. [ 23 ] Para superar estas dificultades, es necesario agitar continuamente la solución. Para mediciones con excitación láser, se recomienda la circulación de la solución de ADN mediante una bomba peristáltica ; es necesario comprobar la reproducibilidad de la señal de fluorescencia sucesiva.

Formas espectrales y rendimientos cuánticos

Espectros de fluorescencia en estado estacionario de los nucleósidos de ADN normalizados a su intensidad máxima.

Los espectros de fluorescencia de los cromóforos monoméricos del ADN (nucleobases, nucleósidos o nucleótidos) en solución acuosa neutra, obtenidos con excitación alrededor de 260  nm, presentan un pico en el ultravioleta cercano (300-400 nm); y en su espectro de emisión  se observa una cola larga que se extiende por todo el dominio visible . [ 24 ] [ 25 ]

Los espectros de los multímeros de ADN (compuestos por más de una nucleobase) no son la suma de los espectros de sus constituyentes monoméricos. En algunos casos, además del pico principal ubicado en el UV, se presenta una segunda banda [ 26 ] [ 27 ] a longitudes de onda más largas; se atribuye a la formación de excímeros o exciplexos. [ 28 ] [ 29 ]

Los espectros de los dúplex se ven afectados por su tamaño [ 30 ] y la viscosidad de la solución, [ 31 ] mientras que los de los G-cuadruplexes por los cationes metálicos presentes en su cavidad central. [ 32 ] [ 33 ] [ 34 ] Debido a la dependencia de la fluorescencia de la estructura secundaria, es posible seguir la formación [ 35 ] y la fusión [ 36 ] de los G-cuadruplexes monitorizando su emisión; y también detectar la aparición de bucles en horquilla en estos sistemas. [ 37 ] [ 38 ]

Los rendimientos cuánticos de fluorescencia Φ, es decir, el número de fotones emitidos sobre el número de fotones absorbidos, suelen estar en el rango de 10⁻⁴ a 10⁻³ . Los valores más altos se encuentran en los G-cuadruplexes. [ 39 ] [ 40 ] [ 41 ] El nucleósido de ADN timidina (dT) se propuso como referencia para la determinación de bajos rendimientos cuánticos de fluorescencia. [ 42 ]

También se realizaron un número limitado de mediciones con excitación UVA (330  nm), donde las cadenas simples y dobles de ADN, pero no sus unidades monoméricas, absorben débilmente. [ 43 ] Los picos de fluorescencia inducida por UVA se encuentran entre 415 y 430  nm; los valores de Φ correspondientes son al menos un orden de magnitud mayores en comparación con los determinados con excitación alrededor de 260  nm. [ 44 ]

Se ha estudiado la fluorescencia de algunas nucleobases menores que se encuentran en la naturaleza, como la 5-metilcitosina , la guanosina N7-metilada o la N6-metiladenina, tanto en forma monomérica como en multímeros. [ 45 ] [ 46 ] [ 47 ] Los espectros de emisión de estos sistemas están desplazados hacia el rojo en comparación con los de las nucleobases principales y dan lugar a exciplexos.

Los espectros de emisión descritos en esta sección provienen de estudios fundamentales; pueden diferir de los reportados en estudios orientados a aplicaciones, los cuales se encuentran desplazados hacia longitudes de onda más largas. Esto se debe a que estos últimos generalmente se registran para soluciones con mayor concentración. Como resultado, los fotones emitidos a longitudes de onda cortas son reabsorbidos por la solución de ADN (efecto de filtro interno) y la parte azul del espectro se ve truncada.

Técnicas resueltas en el tiempo

La especificidad de la fluorescencia intrínseca del ADN radica en que, a diferencia de la mayoría de las moléculas fluorescentes, su evolución temporal no puede describirse mediante una tasa de decaimiento constante (descrita por una función monoexponencial). En el caso de los monómeros, la fluorescencia dura como máximo unos pocos picosegundos. En el caso de los multímeros, la fluorescencia se prolonga durante periodos mucho más largos, llegando a durar, en algunos casos, varias decenas de nanosegundos. Las constantes de tiempo obtenidas mediante ajustes con funciones multiexponenciales dependen del intervalo de tiempo analizado.

Para obtener una imagen completa de esta compleja evolución temporal , se necesita un láser de femtosegundos como fuente de excitación. Las técnicas resueltas en el tiempo empleadas para este fin son la conversión ascendente de fluorescencia , [ 48 ] [ 49 ] [ 50 ] [ 51 ] la espectroscopia de fluorescencia con compuerta de Kerr [ 52 ] y el conteo de fotones individuales correlacionados en el tiempo . [ 53 ] Además de los cambios en la intensidad de fluorescencia, todas ellas permiten el registro de espectros de fluorescencia resueltos en el tiempo [ 54 ] [ 55 ] y anisotropías de fluorescencia, [ 56 ] [ 57 ] que proporcionan información sobre la relajación de los estados electrónicos excitados y el tipo de estados excitados emisores.

Los primeros estudios se realizaron utilizando el conteo de fotones individuales correlacionados en el tiempo combinado con fuentes de nanosegundos ( radiación de sincrotrón o láseres). [ 58 ] [ 59 ] [ 60 ] Aunque descubrieron la existencia de componentes de nanosegundos exclusivamente para ácidos nucleicos multiméricos, no lograron obtener una imagen completa de la dinámica de fluorescencia.

Emisión de estados excitados y su duración

cromóforos monoméricos

Dibujo animado que representa la absorción de fotones por el cromóforo TREL y la posterior relajación ultrarrápida a través de una intersección cónica. (Proyecto europeo e-knownet. [ 61 ] )

La emisión de los cromóforos del ADN monomérico surge de sus estados electrónicos excitados de menor energía, es decir, los estados ππ* de las nucleobases. Estos son estados brillantes, en el sentido de que también son responsables de la absorción de fotones. [ 62 ]

Dibujo animado que representa la relajación del estado excitado mediante movimientos conformacionales. (Proyecto europeo e-knownet. [ 63 ] )

Sus vidas medias son extremadamente cortas: se desintegran completamente en, como máximo, unos pocos ps. [ 64 ] [ 65 ] [ 66 ] [ 67 ] Estas desintegraciones ultrarrápidas se deben a la existencia de intersecciones cónicas que conectan el estado excitado con el estado fundamental. [ 68 ] [ 69 ] [ 70 ] Por lo tanto, la vía de desactivación dominante es no radiativa, [ 71 ] lo que lleva a rendimientos cuánticos de fluorescencia muy bajos.

La evolución hacia la intersección cónica va acompañada de movimientos conformacionales. Una parte importante de los fotones se emite mientras el sistema se desplaza a lo largo de la superficie de energía potencial del estado excitado, antes de alcanzar un punto de energía mínima. Dado que la estructura electrónica de los cromóforos se modifica durante este tiempo, las decaimientos de fluorescencia no pueden ajustarse mediante funciones monoexponenciales. [ 72 ]

Sistemas multicromofóricos

Debido a su proximidad, las nucleobases en los multímeros de ADN pueden estar acopladas electrónicamente. Esto conduce a la deslocalización de los estados excitados responsables de la absorción de fotones (estados de Franck-Condon) sobre más de una nucleobase (estados colectivos). [ 73 ] [ 74 ] [ 75 ] [ 76 ] [ 77 ] El acoplamiento electrónico depende de la disposición geométrica de los cromóforos. Por lo tanto, las propiedades de los estados colectivos se ven afectadas por factores que determinan la posición relativa de las nucleobases. [ 78 ] Entre otros, el desorden conformacional que caracteriza a los ácidos nucleicos modula los valores de acoplamiento, [ 79 ] [ 80 ] dando lugar a un gran número de estados de Franck-Condon. Cada uno de ellos evoluciona a lo largo de una superficie de energía específica.

Se pueden distinguir dos tipos limitantes de estados emisores en el ADN. Por un lado, los estados ππ*, localizados en nucleobases individuales o deslocalizados en varias de ellas. Y por otro, los estados excitados de transferencia de carga en los que una fracción importante de una carga atómica se ha transferido de una nucleobase a otra. Estos últimos son débilmente emisivos. Y entre estos dos tipos, existe una multitud de estados emisores, más o menos deslocalizados, con diferentes cantidades de transferencia de carga. Las propiedades de los estados emisores pueden modificarse durante su vida útil bajo el efecto de los movimientos conformacionales del ácido nucleico, que ocurren en la misma escala de tiempo. [ 81 ] [ 82 ] [ 83 ] [ 84 ] Debido a esta complejidad, la descripción de las desintegraciones de fluorescencia mediante funciones multiexponenciales es solo fenomenológica. [ 85 ]

Experimentalmente, los diferentes tipos de estados emisores se pueden diferenciar a través de su anisotropía de fluorescencia. [ 86 ] El carácter de transferencia de carga de un estado excitado disminuye la anisotropía de fluorescencia. [ 87 ] La disminución de la anisotropía de fluorescencia observada para todos los multímeros de ADN en la escala de tiempo de femtosegundos se explicó por una transferencia ultrarrápida de la energía de excitación entre las nucleobases. [ 88 ] [ 89 ] [ 90 ] [ 91 ] [ 92 ]

La contribución de los componentes de nanosegundos a la fluorescencia del dúplex aumenta con la rigidez local. (Proyecto europeo e-knownet. [ 93 ] )

Se detectó una clase particular de excitones emisores con un carácter de transferencia de carga débil [ 94 ] [ 95 ] en todos los tipos de dúplex, incluido el ADN genómico. [ 96 ] Su especificidad es que su emisión aparece en longitudes de onda cortas (λ<330  nm) y representa los componentes de mayor duración de la fluorescencia total del dúplex, decayendo en la escala de tiempo de nanosegundos. Esto contrasta con la emisión de excímeros/exciplexos, caracterizada por un marcado carácter de transferencia de carga, que aparece en longitudes de onda largas y decae en la escala de tiempo de subnanosegundos. La contribución de los estados emisores de alta energía a la fluorescencia total aumenta con la rigidez local del dúplex (dependiendo del número de enlaces de hidrógeno de Watson-Crick o del tamaño del sistema) y la longitud de onda de excitación. Este último punto, asociado con el ancho espectral muy débil observado para el ejemplo más representativo (dúplex polimérico con secuencia alternada de guanina-citosina) recuerda a la emisión proveniente de agregados J. [ 97 ] [ 98 ]

Aplicaciones

La utilización de la fluorescencia intrínseca de los ácidos nucleicos para diversas aplicaciones ha sido objeto de escrutinio desde 2019. Se han explorado varios enfoques, centrándose principalmente en la variación de su intensidad al unirse diferentes especies moleculares a los ácidos nucleicos. Así, se ha detectado la fluorescencia en el ADN diana en suero humano, [ 99 ] iones Pb 2+ en agua, [ 100 ] la unión de aptámeros, [ 101 ] así como la interacción de colorantes de quinolina (comúnmente utilizados en las industrias alimentaria y farmacéutica) [ 102 ] .

Paralelamente, se exploró el análisis multivariado de un gran número de secuencias. [ 103 ] Se empleó la técnica de escaneo de fluorescencia síncrona para la autenticación de vacunas contra la COVID-19. [ 104 ] Y la evaluación de la fluorescencia intrínseca se incluyó en un análisis multiatributo del virus adenoasociado. [ 105 ] En la misma línea, se ha desarrollado un ensayo óptico para evaluar la unión a moléculas pequeñas de G-cuádruplex con potenciales propiedades anticancerígenas. [ 106 ]

También se ha analizado la posibilidad de investigar el daño del ADN mediante el monitoreo de la fluorescencia intrínseca. [ 107 ] Esta aplicación potencial podría aprovechar la emisión de longitud de onda corta de los dúplex, asociada con estados excitados colectivos cuyas propiedades son altamente sensibles a la disposición geométrica de las nucleobases. Además, se sabe que la generación de diversas lesiones induce distorsiones estructurales. [ 108 ] [ 109 ]

Referencias

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  106. ↑ Bednarz, A. (2024). "Análisis de la unión ligando-cuadruplex G mediante fluorescencia intrínseca del ADN" . Biochimie . 227 (Pt A): 61–67 . doi : 10.1016/j.biochi.2024.06.009 . PMID 38936685 . 
  107. ↑ Markovitsi, D. (2024). " 10.1021/acsomega.4c02256" . ACS Omega . 9 (25): 26826–26837 . doi : 10.1021/acsomega.4c02256 . PMC 11209687. PMID 38947837 .  
  108. ↑ Wang, C.-I. (1991). "Efecto específico del sitio de la formación de dímeros de timina en la curvatura de la pista dAn.dTn y sus implicaciones biológicas" . Proc . Natl. Acad. Sci. USA . 88 (20): 9072– 9076. doi : 10.1073/pnas.88.20.9072 . PMC 52654. PMID 1924370 .  
  109. ↑ Lukin, M. (2006). "Estructuras de ADN dañado por RMN". Chem. Rev. 106 ( 2): 607– 686. doi : 10.1021/cr0404646 . PMID 16464019 . 

Lecturas adicionales

Reseñas y testimonios

  • Improta, Roberto; Santoro, Fabrizio; Blancafort, Lluís (2016). "Estudios de mecánica cuántica sobre la fotofísica y la fotoquímica de ácidos nucleicos y nucleobases" . Chemical Reviews . 116 (6): 3540–3593 . doi : 10.1021/acs.chemrev.5b00444 . PMID 26928320 . 
  • Gustavsson, Thomas; Markovitsi, Dimitra (2021). "Fundamentos de la fluorescencia intrínseca del ADN" . Accounts of Chemical Research . 54 (5): 1226– 1235. doi : 10.1021/acs.accounts.0c00603 . PMID 33587613 . 
  • Martínez Fernández, Lara; Santoro, Fabrizio; Improta, Roberto (2022). "Los ácidos nucleicos como campo de juego para el estudio computacional de la fotofísica y la fotoquímica de ensamblajes multicromóforos" . Accounts of Chemical Research . 55 (15): 2077–2087 . doi : 10.1021/acs.accounts.2c00256 . PMID 35833758 . 
  • Markovitsi, Dimitra (2024). "Procesos desencadenados en cuádruplexes de guanina por absorción directa de radiación UV: De estudios fundamentales a biosensores optoelectrónicos" . Fotoquímica y Fotobiología . 100 (2): 262– 274. doi : 10.1111/php.13826 . PMID 37365765 . 
  • Markovitsi, Dimitra (2024). " Sobre el uso de la fluorescencia intrínseca del ADN para monitorizar su daño: una contribución de estudios fundamentales" . ACS Omega . 9 (25): 26826– 26837. doi : 10.1021/acsomega.4c02256 . PMC 11209687. PMID 38947837 .  

Capítulos de libros

  • Plasser, F.; Aquino, AJA; Lischka, H.; Nachtigallová, D. (2015). "Procesos de excitación electrónica en ADN de cadena simple y doble: un enfoque computacional". Top. Curr. Chem . Topics in Current Chemistry. 356 : 1–38 . doi : 10.1007/128_2013_517 . ISBN 978-3-319-13271-6. PMID 24549841 . 
  • Markovitsi, Dimitra; Gustavsson, Thomas (2009). «Flujo de energía en dúplex de ADN» . Dinámica de transferencia de energía en sistemas de biomateriales . Springer Series in Chemical Physics. Vol.  93. pp. 127–142 . doi : 10.1007/978-3-642-02306-4_5 . ISBN  978-3-642-02305-7.
  • Markovitsi, Dimitra; Gustavsson, Thomas; Banyasz, Akos (2012). «Fluorescencia del ADN» . CRC Handbook of Organic Photochemistry and Photobiology, Tercera edición - Conjunto de dos volúmenes . Springer Series in Chemical Physics. Vol.  93. pp. 127–142 . doi : 10.1201/9780429100253 . ISBN  978-0-429-10025-3.
  • Martínez Fernández, Lara; Improta, Roberto (2024). «Estudios computacionales sobre procesos de transferencia de carga fotoinducida en ácidos nucleicos: de dímeros de Watson-Crick a hélices cuádruples» . Fotofísica y fotoquímica de ácidos nucleicos . Ácidos nucleicos y biología molecular. Vol.  36. pp. 29–50 . doi : 10.1007/978-3-031-68807-2_2 . ISBN  978-3-031-68806-5.