Lacrifagia

Los huéspedes mamíferos salvajes y domesticados (además de los humanos) de las polillas incluyen antílopes , elefantes , jirafas , hipopótamos , caballos , canguros , mulas , cerdos , rinocerontes , ciervos sambar , ovejas , tapires , búfalos de agua y ganado vacuno . ^{[ 13 ] [ 7 ] [ 14 ]} Se ha observado a mariposas bebiendo las lágrimas de reptiles, incluyendo tortugas y cocodrilos. ^{[ 15 ]} Las polillas lacrifágicas generalmente no se especializan en ninguna especie huésped, ^{[ 5 ] [ 7 ]} y generalmente prefieren huéspedes grandes, que son menos reactivos y sensibles a las polillas. ^{[ 2 ] [ 7 ]} La lacrifagia en huéspedes grandes (como los cocodrilos ) generalmente se observa durante el día, mientras que la lacrifagia en huéspedes pequeños se practica más comúnmente por la noche. ^{[ 16 ]} Una cámara trampa fotografió la lacrifagia de polillas en un alce en el Bosque Nacional Green Mountain en 2024. ^{[ 6 ]}

Pájaros

La lacrifagia de polillas en huéspedes aviares se ha documentado solo tres veces. ^{[ 17 ] [ 18 ]}

El primer informe sobre polillas que se alimentan de las lágrimas de las aves se publicó en 2007. Se descubrió que la polilla malgache Hemiceratoides hieroglyphica introducía su afilada probóscide en los ojos cerrados de las aves dormidas por la noche para beber sus lágrimas. H. hieroglyphicaLa probóscide de es única entre las de las polillas lacrifágicas, ^{[ 2 ]} estando blindada con "ganchos, púas y espinas" y "con forma de arpón antiguo". ^{[ 19 ] [ 5 ]} La probóscide es similar en anatomía a las de las polillas calpinas frugívoras y hematófagas , con las que H. hieroglyphica está más estrechamente relacionada que con otras polillas lacrifágicas. Los investigadores que la observaron notaron que H. hieroglyphica no usa su probóscide en forma de arpón para perforar el párpado del ave; teorizan que sus púas se usan para asegurar la probóscide en su lugar entre los párpados del ave mientras la polilla se alimenta. Esta especie está especializada en beber las lágrimas de las aves debido a la falta de grandes mamíferos en Madagascar, cuyos mamíferos de ojos grandes más comunes, como los lémures, son nocturnos. ^{[ 5 ]} David Plotkin considera probable que H. hieroglyphica sea el "vector más competente para un agente patógeno" entre las polillas lacrifágicas. ^{[ 2 ]}

Se han observado dos casos en Sudamérica: una Azeta melanea bebiendo de un martín pescador anillado en Colombia (2015) ^{[ 18 ]} y una Gorgone macarea bebiendo de un hormiguero barbinegro a lo largo de las orillas del río Solimões en la Amazonía central , Brasil. Los hormigueros parecían imperturbables mientras eran explotados por las polillas, cuyas grandes probóscides les permitían posarse en el cuello de sus huéspedes. El investigador observador teorizó que la inmovilidad de las aves podría explicarse por su menor tasa metabólica nocturna. ^{[ 17 ]}

Las polillas lacrifágicas beben lágrimas directamente del ojo, así como de las mejillas manchadas de lágrimas. ^{[ 7 ]} La mayoría de las polillas dan vueltas alrededor de la cabeza antes de posarse rápidamente en la cara, sondeando cualquier humedad (en la nariz, boca, ojos u oídos) antes de posarse en el ojo . ^{[ 7 ] [ 13 ]} Por el contrario, L. griseifusa vuela directamente al ojo, extendiendo su probóscide para beber después de "temblar durante unos segundos" al posarse. ^{[ 13 ]} Tanto L. griefusa como A. sylvatica —las dos polillas conocidas cuya dieta completa consiste en lágrimas— beben solo directamente del ojo, nunca de la mejilla. ^{[ 7 ]} Los crámbidos como Filodes fluvidorsalis descansan con sus alas abiertas y se alimentan desde lejos con la probóscide extendida, mientras que los Geometridae lacrifágicos , cuyas alas están elevadas y plegadas en reposo, se alimentan muy cerca del ojo. La polilla esfinge Rhagastis olivacea , de gran tamaño , cuyas patas espinosas probablemente causarían molestias a un huésped, se cierne en el aire con su probóscide extendida para beber del ojo humano "con mínima interferencia". Bänziger describió la experiencia como indolora y menos irritante que la de otras especies, como un "cuerpo extraño fresco y liso que se mueve entre el párpado inferior y la córnea ". ^{[ 12 ]} Esto sugiere una correlación entre la morfología y la posición de alimentación en las polillas lacrifágicas, ya que las polillas de forma más llamativa deben evitar irritar al huésped para poder seguir bebiendo en paz. ^{[ 2 ]}

Es común ver grupos de polillas bebiendo juntas, y se han observado hasta 13 polillas alimentándose del ojo de un solo banteng. Los grupos de alimentación suelen ser de especies mixtas, y las polillas individuales no compiten entre sí. Las polillas recién llegadas que intentan unirse a grupos de 8 a 10 pueden tener dificultades para aterrizar y ser ahuyentadas por el aleteo de las polillas que ya se están alimentando mientras intentan abrirse paso entre el grupo. Los animales individuales con abundante flujo lagrimal atraen a más polillas. ^{[ 7 ]} Bänziger y su equipo observaron que "ciertas personas eran visitadas con relativa frecuencia, mientras que otras nunca lo eran". ^{[ 13 ]} Las polillas lacrifágicas excretan el exceso de agua durante y después de alimentarse de lágrimas. ^{[ 7 ]}

El estudio de Hans Bänziger sobre las polillas que frecuentan los ojos en el norte de Tailandia describe el daño mecánico al ojo causado por las probóscides de las polillas. ^{[ 13 ]} En un estudio posterior, Bänziger describió a Chaeopsestis ludovicae rascando la conjuntiva con sus afiladas garras tarsales , causando una sensación como "un grano de arena siendo frotado entre el ojo y el párpado", incluso cuando su probóscide no producía irritación. ^{[ 2 ]} Bänziger describe la sensación de Pionea aureolalisLa probóscide de sondear su globo ocular como incómodo, induciendo un flujo de lágrimas, pero no doloroso. ^{[ 13 ]} Aunque Bänziger propuso que el sondeo alrededor del ojo era una maniobra deliberada para inducir el flujo lagrimal, David Plotkin señala que esta hipótesis no está probada, y el comportamiento de sondeo puede ser simplemente una búsqueda de un sitio de alimentación óptimo. ^{[ 2 ]} Otras polillas, sin embargo, provocaron "dolor punzante". Después de 30 minutos de permitir que una Lobocraspis griseifusa bebiera de su ojo cerrado, Bänziger estaba tan irritado que tuvo que detenerse, y durante el resto del día su ojo estuvo rojo e inflamado y difícil de mantener abierto. ^{[ 13 ]} Plotkin sugirió que la diferencia en la sensación de ser alimentado con el ojo abierto (menos irritante) y cerrado (muy doloroso) puede ser causada por el contacto entre el párpado del huésped y las espinas triangulares de la probóscide. Plotkin sugiere que esto puede ser estratégico, para inducir al huésped a mantener el ojo abierto, aumentando la superficie ocular disponible para beber y permitiendo que varias polillas se alimenten. ^{[ 2 ]} La lluvia generalmente reduce la actividad de alimentación por lágrimas, aunque a menudo se observa un breve aumento al comienzo de una lluvia ligera. El viento inhibe fuertemente la alimentación, mientras que la temperatura tiene poco efecto: las polillas están activas tanto en condiciones frías como cálidas. La actividad suele aumentar después de largos períodos secos o días secos después de la lluvia. Se descubrió que las hogueras humeantes encendidas por los agricultores tailandeses para mantener a los insectos picadores alejados del ganado repelían a las polillas lacrifágicas. Algunas polillas lacrifágicas también parecían evitar las luces brillantes, rara vez posándose en ojos iluminados por las linternas de los investigadores. ^{[ 7 ]}

Obsérvese la inflamación visible del ojo en la foto posterior (derecha) de Lobocraspis griseifusa realizando lacrifagia.

Según Plotkin, "no existe ninguna amenaza conocida de enfermedad por parte de lepidópteros que se alimentan de fluidos corporales humanos". ^{[ 2 ]} Nunca se ha documentado ningún caso de transmisión patógena por lacrifagia de polillas adultas; si ocurriera, el patógeno probablemente se trasladaría de las glándulas salivales de la polilla al ojo del huésped a través de la probóscide de la polilla. Los patógenos también podrían transmitirse directamente de la probóscide al ojo del huésped. Bänziger y Büttiker postulan que una polilla lacrifágica que se alimenta de la herida de un animal y luego del ojo de otro animal podría transmitir patógenos de la herida al ojo, y que el rascado de la conjuntiva por las patas de la polilla (como se observó en Chaeopsestis ludovicae ) podría transmitir patógenos de la pata al ojo a través de los rasguños. ^{[ 13 ] [ 2 ]} Los estudios de conjuntivitis en mamíferos africanos han implicado a las polillas lacrifágicas en la propagación de infecciones oculares en el continente, especialmente la queratoconjuntivitis . ^{[ 3 ]} Un artículo de 1974 de Wilhelm Büttiker y JD Bezuidenhout dice que René Du Toit y Siegfried Stampa, del Instituto de Investigación Veterinaria de Onderstepoort , habían encontrado "que el control químico de las polillas oculares puede reducir la incidencia de la enfermedad en las ovejas", según una correspondencia privada de Du Toit en 1958. ^{[ 3 ]} En 1975, Büttiker y Jacques Nicolet implicaron a los lepidópteros que frecuentan los ojos como vectores mecánicos en la transmisión de la queratoconjuntivitis entre el ganado en Costa de Marfil, aislando una serie de gérmenes patógenos en sus probóscides, intestinos y excrementos. ^{[ 20 ]} Un estudio de 1995 encontró algunas bacterias presentes en ganado con oftalmía en las probóscides de polillas lacrifágicas, lo que implica, de manera no concluyente, que las polillas lacrifágicas pueden transmitir bacterias dañinas al ganado. ^{[ 2 ] [ 21 ]}

La lacrifagia está muy extendida entre las abejas sin aguijón del sudeste asiático , que desde 2009 ^{[ 4 ]} se ha observado que recolectan lágrimas de "humanos, cebúes, perros, gatos, conejos, gallinas y tortugas amarillas ", siendo las gallinas las menos sensibles y reactivas a las abejas. ^{[ 22 ]} También se ha documentado una observación incierta de una abeja sin aguijón "molestando a una rana goliat en el ojo". ^{[ 22 ]} Las abejas del género Lisotrigona han desarrollado habilidades especializadas —probablemente relacionadas con la vista y el olfato— para "detectar y reconocer" los ojos de diferentes formas de varios vertebrados con el fin de recolectar sus lágrimas. ^{[ 22 ]}

Las abejas obreras de la especie china Ebaiotrigona carpenteri ^{[ b ]} cambian ocasionalmente de su sudofagia típica (succión de sudor) a lacrifagia en primavera y verano, ^{[ 24 ]} posiblemente debido al contenido proteico relativamente más rico en las lágrimas en comparación con el sudor (200 veces mayor), y como una adaptación a épocas de menor disponibilidad de néctar y polen. ^{[ 24 ] [ 22 ]} También se ha propuesto que la lacrifagia y la sudofagia en Lisotrigona representan un estado de transición evolutiva de la carnivoría a un comportamiento alimentario nectarívoro y palinívoro altamente especializado . ^{[ 24 ]} Otras teorías postulan que la lacrifagia de las abejas sin aguijón evolucionó en conexión con el contacto entre humanos y abejas; que evolucionó de la búsqueda de humedad en los ojos de las aves durante un período seco hace 30-70 millones de años, o de los dinosaurios en el Cretácico tardío , cuando las plantas con flores eran poco comunes. ^{[ 22 ]} La lacrifagia en las abejas sin aguijón puede haberse desarrollado, perdido y vuelto a desarrollar varias veces. ^{[ 22 ]}

Hans Bänziger propone que las colonias de Lisotrigona incluyen recolectoras de lágrimas especializadas como una división del trabajo, almacenando las lágrimas recolectadas en celdas junto con la miel y el polen para uso de otras abejas de la colonia. ^{[ 25 ] [ 22 ]} También propuso que las lágrimas podrían usarse para diluir la miel o para producir alimento para las larvas. ^{[ 22 ]} Según Bänziger, es probable que las Lisotrigona regurgiten las lágrimas que recolectan —ya sea compartiéndolas mediante trofalaxia o almacenándolas en contenedores del nido— en lugar de excretarlas, ya que las proteínas disueltas en las lágrimas se digerirían y se usarían como nutrición. Aunque el polen es más rico en proteínas en general, las proteínas de las lágrimas son más fácilmente digeribles e incluyen lisozima , que puede ayudar a prevenir el deterioro. La recolección de lágrimas es energéticamente eficiente, puede producir cargas mayores que el polen y ofrece una fuente continua de proteínas durante todo el año, especialmente valiosa para abejas pequeñas como las Lisotrigona con rangos de forrajeo limitados y acceso intermitente a las flores. ^{[ 22 ]} Las lágrimas también pueden ser regurgitadas sobre la superficie del nido y abanicadas para enfriarlo durante períodos de calor que amenazan la vida. ^{[ 22 ]} La lacrifagia de las abejas sin aguijón rara vez ocurre cerca del nido de la abeja. ^{[ 26 ]} La distancia máxima observada que se registró que recorrió un huésped antes de que un recolector de lágrimas de Lisotrigona volara de regreso al nido es de 680 metros, una gran distancia para una abeja tan pequeña. ^{[ 22 ]}

Lisotrigona furva bebiendo lágrimas que fluyen del ojo de una tortuga alargada ( Indotestudo elongata )

Siete obreras de Lisotrigona cacciae bebiendo del ojo de Hans Bӓnziger. La abeja marcada en naranja (flecha) se encuentra en la vigésimo primera de sus 74 visitas documentadas durante su segundo día de lacrifagia.

Bänziger observó obreras marcadas de Lisotrigona cacciae y Lisotrigona furva que regresaban repetidamente a los ojos humanos para recolectar lágrimas durante períodos que podían durar desde horas hasta varios días. Las visitas individuales tenían un promedio de alrededor de 2 minutos de duración, con la misma abeja obrera visitando los ojos humanos hasta 148 veces en un día. Ninguna de las abejas observadas bebiendo lágrimas humanas llevaba cargas de polen. ^{[ 22 ]} Lo mismo se observó en la lacrifágica Pariotrigona klossi . ^{[ 26 ]} Cabe destacar que no se observó a las recolectoras de lágrimas de Lisotrigona recolectando sal de otras fuentes como el sudor, que es más disponible y fácil de recolectar. Esto sugiere que la recolección de lágrimas por parte de Lisotrigona está impulsada por la búsqueda de proteínas, no de sal. ^{[ 22 ]} Lisotrigona también recolecta con frecuencia lágrimas de animales que no sudan, lo que demuestra que su lacrifagia no es incidental ni secundaria a la sudofagia. ^{[ 22 ]} Las Lisotrigona generalmente se acercan a los ojos humanos en un movimiento horizontal en zigzag, aterrizando suavemente en la esquina del ojo para succionar las lágrimas de entre el párpado y el globo ocular con sus diminutas probóscides . Se arrastran por la cara con sus garras retraídas, haciendo contacto con la piel usando solo sus suaves almohadillas tarsales. Bänziger describe la sensación como sutil y no molesta: P. klossi , señala, "sorbía suavemente sus lágrimas en congregaciones pacíficas", aunque el efecto puede volverse irritante cuando hay un gran número de abejas involucradas. ^{[ 22 ] [ 25 ]} Las Lisotrigona marcan los ojos con su olor una vez que terminan de recolectar lágrimas, lo que hace que los huéspedes sean fáciles de localizar para futuras visitas. Los aumentos exponenciales en el número de abejas que siguen después de la visita inicial sugieren que las recolectoras de lágrimas reclutan compañeras de sus colonias para ingerir las lágrimas de ciertos huéspedes. ^{[ 22 ]} Es improbable que las abejas sin aguijón puedan transmitir patógenos a los ojos de sus huéspedes. ^{[ 22 ]}

Se ha observado a abejas solitarias de patas peludas ( Centris sp.) en América Central y del Sur bebiendo las secreciones oculares de especies de reptiles como la tortuga de río de manchas amarillas , ^{[ 27 ]} el caimán de anteojos , ^{[ 28 ]} y la iguana verde . ^{[ 29 ]} Las abejas revolotean frente a los ojos de los reptiles y extienden sus probóscides para beber sus lágrimas. ^{[ 29 ]} Un informe de 2025 sobre Centris longimana bebiendo del ojo de un caimán negro encontró que el caimán parecía incómodo e intentó ahuyentar a la abeja. ^{[ 30 ]}