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lémur ratón gris

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El lémur ratón gris ( Microcebus murinus ), también conocido como lémur ratón gris o lémur ratón menor, es un pequeño lémur , un tipo de primate estrepsirrino , que se encuentra únicamente en la isla de Madagascar . Con un peso de 58 a 67 gramos (2,0 a 2,4 onzas) , es el más grande de los lémures ratón ( género Microcebus ), un grupo que incluye a los primates más pequeños del mundo. La especie recibe su nombre por su tamaño y coloración similares a los de un ratón y se conoce localmente (en malgache ) como tsidy , koitsiky , titilivaha , pondiky y vakiandry . El lémur ratón gris y todos los demás lémures ratón se consideran especies crípticas , ya que son prácticamente indistinguibles entre sí en apariencia. Por esta razón, el lémur ratón gris fue considerado la única especie de lémur ratón durante décadas, hasta que estudios más recientes comenzaron a diferenciar entre las especies. 

Como todos los lémures ratón, esta especie es nocturna y arborícola . Es muy activa y, aunque busca alimento sola, los grupos de machos y hembras forman grupos para dormir y comparten huecos en los árboles durante el día. Presenta una forma de letargo llamada torpor durante los meses fríos y secos del invierno, y en algunos casos experimenta torpor estacional (o hibernación ), lo cual es inusual para los primates. El lémur ratón gris se puede encontrar en varios tipos de bosques en todo el oeste y sur de Madagascar. Su dieta consiste principalmente en frutas, insectos, flores y néctar. En la naturaleza, sus depredadores naturales incluyen búhos, serpientes y mamíferos endémicos. La presión de depredación es mayor para esta especie que para cualquier otra especie de primate, con uno de cada cuatro individuos capturados por un depredador cada año. Esto se compensa con su alta tasa de reproducción. La reproducción es estacional y utiliza vocalizaciones distintivas para evitar la hibridación con especies que se superponen con su área de distribución. La gestación dura aproximadamente 60  días y, por lo general, nacen dos crías. Las crías suelen independizarse a los dos meses y pueden reproducirse al cabo de un año. El lémur ratón gris tiene una vida reproductiva de cinco años, aunque se han registrado ejemplares en cautividad que han vivido hasta 15  años.

Aunque amenazada por la deforestación , la degradación del hábitat y la captura para el comercio de mascotas , se la considera una de las especies de mamíferos pequeños nativos más abundantes de Madagascar. Puede tolerar una escasez moderada de alimentos entrando en letargo diario para conservar energía, pero una escasez prolongada debido al cambio climático podría suponer un riesgo significativo para la especie.

Etimología

El lémur ratón gris o menor recibe su nombre por su pelaje gris parduzco y su tamaño y apariencia similares a los de un ratón. El nombre del género, Microcebus , deriva de las palabras griegas mikros , que significa "pequeño", y kebos , que significa "mono". La versión latina de kebos , cebus , es un sufijo común utilizado para los nombres de primates, a pesar de que el lémur ratón gris es un lémur y no un mono . El nombre de la especie , murinus , significa "parecido a un ratón" y deriva de la palabra latina mus , o "ratón", y del sufijo latino -inus , que significa "parecido a". [ 5 ]

El lémur es conocido localmente por varios nombres en malgache, dependiendo de la región. Alrededor de Tôlanaro (Fort Dauphin), se le llama pondiky [ punˈdikʲ ] . En el extremo norte de su área de distribución, se le conoce como tsidy [ ˈtʃidʲ ] . Alrededor de Morondava , se le denomina koitsiky [ kuiˈtʃikʲ ] , titilivaha [ ti̥tiliˈva ] y vakiandry [ vakiˈaɳɖʐʲ ] . [ 6 ] [ 7 ] En muchos casos, estos nombres malgaches también se utilizan para otras especies de lémures ratón visualmente indistinguibles que viven dentro de su área de distribución. [ 8 ]

Taxonomía

Como su nombre lo indica, el lémur ratón gris es un lémur, un tipo de primate, y pertenece al suborden Strepsirrhini y al infraorden Lemuriformes. [ 3 ] Dentro de Lemuriformes, pertenece a la familia Cheirogaleidae , que contiene los lémures ratón, los lémures enanos , los lémures ratón gigantes , los lémures de marcas bifurcadas y el lémur enano de orejas peludas . El género de lémures ratón Microcebus incluye a los primates más pequeños del mundo. [ 3 ] [ 6 ] [ 9 ] [ 10 ] Los análisis filogenéticos de secuencias de ADN del bucle D de varias especies de lémures sugieren que el lémur ratón gris puede estar más estrechamente relacionado con el lémur ratón gris rojizo ( M. griseorufus ). [ 11 ] 

En 1777, el ilustrador inglés John Frederick Miller incluyó una lámina coloreada a mano del lémur ratón gris en su Icones animalium et plantarum y acuñó el nombre binomial Lemur murinus . [ 12 ] La especie fue trasladada al género Microcebus por el naturalista francés Étienne Geoffroy Saint-Hilaire en 1834. [ 13 ] M.  murinus siguió siendo la única especie de su género, así como el nombre utilizado para todos los lémures ratón en Madagascar, entre la primera revisión taxonómica importante en 1931 y un extenso estudio de campo realizado en 1972. El estudio de campo distinguió al lémur ratón marrón , M.  rufus —entonces considerado una subespecie— como una especie distinta y simpátrica en la parte sureste de la isla. [ 14 ] Tras esta revisión, se pensó que el lémur ratón gris abarcaba a todos los lémures ratón que vivían en las zonas más secas del norte, oeste y sur, mientras que el lémur ratón marrón representaba a los lémures ratón de la selva tropical oriental. Más recientemente, la comprensión científica de la distribución y diversidad de los lémures ratón se ha vuelto mucho más compleja. [ 9 ] Estudios de campo adicionales, pruebas genéticas y revisiones taxonómicas resultantes a lo largo de las décadas de 1990 y 2000 identificaron numerosas especies nuevas de lémures ratón, demostrando que el género incluye al menos 17 especies crípticas . [ 15 ] [ 16 ] [ 17 ] [ 18 ]

Anatomía y fisiología

Ilustración esquemática que muestra una pierna y cintura humanas de hasta 1 m (3,2 pies) junto a un lémur ratón gris de 25 cm (9,8 pulgadas).
Comparación del tamaño de un lémur ratón gris con el de un ser humano.

The gray mouse lemur shares many traits with other mouse lemurs, including soft fur, a long tail, long hind limbs, a dorsal stripe down the back (not always distinct), a short snout, rounded skull, prominent eyes,[10] and large, membranous, protruding ears.[6][7][9] It has large eyes and a tapetum lucidum to enhance its vision at night.[9] The dorsal coat is brownish-gray with various reddish tones, the flanks are light gray to beige, and the ventral fur has discrete dull beige or whitish-beige patches along portions of the belly. On the rounded face, there is a pale white patch above the nose and between the eyes; some individuals have dark orbital markings. The furred portions of the hands and feet are off-white.[6]

The gray mouse lemur is one of the smallest primates in the world, yet it is also the largest mouse lemur.[9] Its total length is 25 to 28 cm (9.8 to 11.0 in), with a head-body length of 12 to 14 cm (4.7 to 5.5 in) and a tail length of 13 to 14.5 cm (5.1 to 5.7 in).[6] The average weight for this species is 60 g (2.1 oz),[9] with ranges of 58 and 67 g (2.0 and 2.4 oz)[6] and 40 and 70 g (1.4 and 2.5 oz)[9] reported. This is smaller than the world's smallest monkey, the pygmy marmoset, which ranges between 85 and 140 g (3.0 and 4.9 oz).[10] Weight varies by season, with both sexes building fat reserves, up to 35% of their body weight, in the tail and hind legs prior to the dry season and periods of dormancy.[9] The tail of the gray mouse lemur can increase fourfold in volume during the wet season when it is storing fat. Even in captivity when environmental limitations are not an issue, mouse lemurs have shown a seasonal dietary preference with a greater protein intake during what would be their more active season.[19]

Bleyer et al. (2024) identificaron tumores espontáneos de tejidos blandos en M. murinus en cautiverio , que ocurren principalmente en animales viejos y seniles y se localizan principalmente en el tronco, y con menor frecuencia en la cabeza y en sitios viscerales. La mayoría de los tumores de tejidos blandos se identificaron como de origen fibroso , seguidos de sarcomas indiferenciados y neoplasias condroóseas extraesqueléticas . Se encontró que las hembras de lémur ratón se veían afectadas con mayor frecuencia por tumores de grado II y grado III en comparación con los machos (según el sistema FNCLCC), aunque los autores advirtieron que los vínculos con causas hormonales o genéticas son especulativos [ 20 ] . El muestreo de lesiones linfoproliferativas de M. murinus reveló el nuevo betaherpesvirus 1 de cheirogaleidos y el gammaherpesvirus 2 de cheirogaleidos. Si bien los gammaherpesvirus están vinculados a trastornos linfoproliferativos en humanos y otros simios, no se pudo llegar a una conclusión definitiva en los lémures ratón [ 21 ] .

Los investigadores han identificado diferencias en la morfología dental de los primeros y segundos molares entre el lémur ratón gris y el lémur ratón gris rojizo. En el lémur ratón gris rojizo, el primer molar inferior (m1) es cuadrado y tanto el primer como el segundo molar superior (M1 y M2) tienen ligeras hendiduras alrededor del centro del margen posterior. El lémur ratón gris tiene un m1 más alargado y carece de la hendidura mencionada en M1 y M2. [ 22 ] En términos de su dentición general , el lémur ratón gris comparte la misma fórmula dental que todos los demás miembros de su familia, Cheirogaleidae: 2.1.3.3 2.1.3.3 × 2 = 36 . [ 23 ]

Esta especie tiene 66 cromosomas , [ 24 ] que se asemejan mucho al cariotipo de los lémures enanos (género Cheirogaleus ). Excepto el cromosoma X , todos los cromosomas son acrocéntricos (con el brazo corto ausente o prácticamente ausente). [ 25 ] El tamaño de su genoma es de 3,12  picogramos  (pg). [ 24 ]

Ecología

Como todos los demás miembros de la familia Cheirogaleidae , el lémur ratón gris es nocturno y arborícola . Habita en bosques secos tropicales de tierras bajas, matorrales espinosos subáridos, bosques de galería , bosques espinosos , bosques litorales orientales , bosques caducifolios secos , bosques caducifolios semihúmedos, bosques húmedos de tierras bajas , bosques de transición y bosques secundarios o bosques degradados (incluidas plantaciones) todos hasta 800 m (2600 pies) sobre el nivel del mar. [ 6 ] [ 7 ] [ 9 ] La especie es más común en bosques secundarios que en bosques primarios, particularmente en hábitats de arbustos y matorrales, donde ocupa un nicho de "ramas finas" , restringiendo el rango vertical a ramas finas, soportes terminales finos, lianas y follaje denso. [ 7 ] [ 9 ] [ 26 ] Estos lémures se ven generalmente en ramas de menos de 5 cm (2,0 pulgadas) de diámetro. [ 26 ] El lémur ratón gris tiende a preferir los niveles inferiores del bosque y el sotobosque , donde las ramas y la vegetación son densas. [ 9 ]    

En el bosque secundario, generalmente se observa desde el nivel del suelo hasta 10 m (33 pies) sobre el suelo, pero de 15 a 30 m (50 a 100 pies) en el dosel del bosque primario . [ 7 ] [ 26 ] Los estudios han encontrado que la especie puede pasar hasta el 40% de su tiempo por debajo de 3 m (10 pies) , con el 70% de su tiempo en este nivel durante el final de la estación seca, cuando el alimento vegetal es limitado y los insectos constituyen un mayor porcentaje de la dieta. [ 26 ] La especie es más numerosa en el bosque espinoso, como la Reserva Especial de Andohahela , que en el bosque de galería, prefiriendo el bosque litoral más seco, mientras que el lémur ratón marrón prefiere la selva tropical del interior. [ 7 ]      

Los límites de la distribución no se comprenden bien. Se cree que se extiende desde el río Onilahy o el lago Tsimanampetsotsa en el sur hasta el Parque Nacional Ankarafantsika en el norte. [ 6 ] [ 9 ] También hay una población aislada y desarticulada en la parte sureste de la isla, cerca de Tôlanaro y el Parque Nacional Andohahela, hasta la Zona de Conservación de Mandena . [ 6 ] [ 9 ] Los individuos tienden a ocupar áreas de hogar pequeñas de 1 a 2 ha (2,5 a 4,9 acres) . [ 9 ] El lémur ratón gris también es simpátrico con el lémur ratón gris rojizo, el lémur ratón marrón dorado , el lémur ratón de Madame Berthe y varios otros lémures cheirogaleidos . [ 6 ] En el Parque Nacional de Ankarafantsika , donde coexiste con el lémur ratón marrón dorado, la densidad de población relativa del lémur ratón gris fue mayor en altitudes más elevadas y en hábitats más secos, mientras que el lémur ratón marrón dorado prefirió lo contrario. [ 27 ] Otro estudio ha analizado la coexistencia del lémur ratón gris y el lémur ratón de Madame Berthe y encontró pequeños grupos exclusivos de cada especie y un alto grado de superposición de nichos alimenticios . [ 28 ] 

El lémur ratón gris puede alcanzar altas densidades de población de hasta varios cientos de individuos por kilómetro cuadrado [ 7 ] [ 9 ] (hasta 167 individuos/km 2 en el Parque Nacional Ankarafantsika a 712 individuos/km 2 en el Parque Nacional Kirindy Mitea ). [ 1 ] Esta abundancia no es uniforme y tiende a concentrarse en "núcleos de población", [ 9 ] lo que sugiere que es difícil estimar con precisión las densidades de población al extrapolar de un área pequeña (a partir de varios estudios) a un área grande. La dificultad para encontrar individuos durante ciertas épocas del año, particularmente durante los períodos secos, puede complicar aún más el problema de estimar las densidades de población. [ 7 ]

Los lémures ratón son omnívoros y se alimentan principalmente de frutas e insectos. El lémur ratón gris incluso puede bajar al suelo para cazar insectos, [ 7 ] aunque rápidamente regresa a la protección del sotobosque para consumir su presa. [ 26 ] El néctar también forma parte de la dieta del lémur ratón gris, lo que lo convierte en un polinizador potencial para las especies de plantas locales. [ 9 ] Se conoce un único caso de canibalismo entre un macho y una hembra adulta. [ 29 ]

Depredación

Perfil de una lechuza común, de frente y mirando hacia la derecha. Tiene plumas marrones de colores en las alas y la coronilla, y la cara y el pecho cubiertos de plumas blancas.
Una serpiente verde con marcas irregulares en los flancos, entre la hojarasca.
La lechuza común , Tyto alba (arriba), y la boa arborícola de Madagascar , Sanzinia madagascariensis (abajo), son los principales depredadores del lémur ratón gris.

Los depredadores más importantes del lémur ratón gris son el búho de Madagascar y la lechuza común . [ 6 ] [ 26 ] Estudios realizados en la Reserva Beza Mahafaly y el Parque Nacional Kirindy Mitea indican una tasa de depredación de alrededor del 25 % (porcentaje de población capturada por depredadores por año), la más alta conocida para cualquier especie de primate. Sin embargo, dado el alto potencial reproductivo de la especie, la depredación no parece tener un efecto drástico en sus poblaciones. [ 26 ] Otras aves rapaces , como el azor de Henst y otros búhos, también depredan sobre esta especie. Serpientes , como Ithycyphus miniatus (una serpiente colúbrida nativa ) y la boa arborícola de Madagascar , así como depredadores mamíferos, como la mangosta de cola anillada , la mangosta rayada estrecha , la fosa y los perros domésticos también son conocidos por depredar sobre el lémur ratón gris. [ 9 ] [ 26 ] Los mamíferos depredadores a menudo descubren huecos en los árboles que sirven de nidos y agrandan la abertura para poder atrapar y comer al ocupante. Esto ejerce una fuerte presión selectiva sobre la elección del diámetro y la profundidad de la abertura del nido. [ 26 ]

Debido a su naturaleza no gregaria, el lémur ratón gris, al igual que otros lémures nocturnos, se defiende principalmente de los depredadores mediante estrategias de evitación, [ 26 ] aunque se ha observado defensa grupal a través del uso de llamadas de alarma y acoso a depredadores en esta especie. [ 30 ] Estudios que involucran la colocación de olor fecal de depredadores y no depredadores con poblaciones en cautiverio han demostrado una predisposición genética para el reconocimiento de depredadores a través de la detección de metabolitos de la digestión de la carne. Se demostró que los lémures ratón evitaban los lugares donde normalmente recibían recompensas, así como que exhibían mayor actividad y comportamiento antipredador, cuando el olor de las heces de los depredadores estaba presente en esa proximidad, pero no cuando estaba presente el olor fecal de no depredadores malgaches. [ 31 ]

Durante el día, cuando son más vulnerables, los individuos se refugian dentro de huecos de árboles, a veces formando nidos. Pueden usar de tres a nueve huecos de árboles diferentes dentro de su área de distribución, aunque un individuo puede usar un hueco en particular hasta por cinco días consecutivos. [ 6 ] [ 9 ] Los lémures ratón tienden a preferir los huecos de los árboles, pero también comúnmente hacen construcciones esféricas con hojas. Los nidos generalmente se encuentran en huecos de árboles con un diámetro mínimo de 5 cm (2.0 in) , con una mediana de 13 cm (5.1 in) , lo que sugiere que este rango en el diámetro de los huecos de los árboles puede ser crucial para mantener un hábitat saludable. [ 7 ] El lémur ratón gris también pasa la mayor parte de su tiempo en vegetación densa, lo que limita su visibilidad y accesibilidad a los depredadores. Además, tiene una alta tasa de reproducción para contrarrestar las pérdidas por depredación. [ 26 ]    

Comportamiento

El lémur ratón gris es nocturno y duerme durante el día en huecos de árboles revestidos de hojarasca o en nidos esféricos construidos específicamente con hojas muertas, musgo y ramitas. [ 9 ] Generalmente busca alimento solo por la noche, pero puede dormir en grupos durante el día, cuya composición depende del sexo y la estación. [ 7 ] Los huecos de los árboles pueden ser compartidos con hasta otros 15 individuos, [ 9 ] aunque los machos tienden a dormir solos mientras que las hembras tienden a compartir nidos. [ 6 ]

Lémur ratón gris por la noche en el bosque de Anjajavy.

Todos los lémures ratón son muy activos por la noche, [ 10 ] a menudo correteando como ratones y saltando más de 3 m (9,8 pies) , [ 26 ] usando la cola como órgano de equilibrio. [ 10 ] Cuando se mueven entre las ramas terminales de arbustos y árboles, se agarran usando las cuatro patas y se mueven con las cuatro patas. [ 10 ] [ 26 ] Cuando están en el suelo, ya sea para atrapar insectos o cruzar áreas abiertas cortas, los lémures ratón saltan como una rana. [ 10 ] Cuando cazan, se sabe que el lémur ratón gris atrapa invertebrados y pequeños vertebrados con rápidos agarres de las manos. [ 19 ]  

Durante la estación seca, el lémur ratón gris se enfrenta al reto de explotar de forma eficiente los escasos recursos alimenticios disponibles. Los resultados de un estudio reciente sobre este tema mostraron que el lémur ratón gris no se desplaza al azar, sino que utiliza señales espaciales para encontrar alimento en ausencia de señales sensoriales, y que parece reutilizar rutas comunes y muy eficientes en cuanto a la distancia recorrida. Se cree que, en lugar de utilizar una red basada en rutas, el lémur ratón gris posee una representación mental de su entorno espacial, que utiliza para encontrar y explotar los recursos alimenticios. [ 32 ]

El comportamiento de búsqueda de alimento suele ser lento, con cambios continuos de altura y dirección. La depredación de insectos ocurre principalmente en el suelo. [ 7 ] Antes de descender, las orejas se mueven alternativamente para ayudar a localizar con precisión la ubicación de su presa. Los insectos son capturados durante una rápida carrera a través de la hojarasca y transportados por la boca hasta la relativa seguridad de las ramas. [ 26 ] Estudios con lémures ratón grises en cautiverio han demostrado que la visión se utiliza principalmente para la detección de presas, aunque los otros sentidos ciertamente juegan un papel en la búsqueda de alimento. [ 33 ]

El lémur ratón gris es omnívoro, [ 9 ] alimentándose principalmente de fruta e invertebrados . [ 7 ] [ 26 ] Las poblaciones locales parecen especializarse en la fruta disponible localmente. Tanto en Marosalaza como en Mandena, los escarabajos son la presa principal de insectos, aunque también comen polillas, mantis religiosas , chinches fulgóridas , grillos, cucarachas y arañas. Menos de la mitad de la dieta consiste en insectos, y la fruta constituye una fracción ligeramente mayor. [ 26 ] Este lémur también consume flores, gomas y néctar de árboles de Euphorbia y Terminalia , hojas ( Uapaca sp.), exudados ( secreciones de larvas de homópteros ) y pequeños vertebrados como ranas arborícolas , geckos y camaleones . [ 6 ] [ 7 ] [ 9 ] Su dieta es estacionalmente variada y diversa en contenido, lo que le otorga un nicho alimenticio muy amplio en comparación con otras especies como el lémur ratón de Madame Berthe. Por lo tanto, se ve más afectado por la disponibilidad de alimento que por la partición de nichos donde ocurre la simpatría. [ 34 ]

Inactividad

Al igual que todos los miembros del género de los lémures ratón, se sabe que el lémur ratón gris entra en breves estados de letargo diario, particularmente durante el invierno frío y seco del hemisferio sur . [ 8 ] [ 14 ] [ 35 ] Este rasgo raro en los primates, [ 36 ] junto con la facilidad de observar la especie dentro de su amplia distribución geográfica [ 6 ] y su buena representación en cautiverio, [ 37 ] lo convierte en un sujeto popular para la investigación como organismo modelo .

Un lémur ratón gris se aferra al tronco de un árbol y mira a la cámara. La luz del flash se refleja en sus ojos.
El tapetum lucidum , responsable del brillo ocular, refleja la luz para mejorar la visión nocturna.

El lémur ratón gris es único entre los lémures ratón estudiados hasta ahora porque es la única especie que exhibe un letargo estacional prolongado, pero este comportamiento solo se ha observado en una localidad. [ 35 ] Los patrones de actividad pueden diferir notablemente entre sexos, así como entre poblaciones. En la Estación Forestal de Ampijoroa en el Parque Nacional de Ankarafantsika, los machos y las hembras exhiben letargo diario, en lugar de estacional. [ 6 ] [ 14 ] En el Bosque de Kirindy, ambos sexos comparten el mismo letargo diario, pero durante la estación seca (de abril/mayo a septiembre/octubre), las hembras se vuelven completamente inactivas durante varias semanas o hasta cinco meses para conservar energía y reducir la depredación. Sin embargo, los machos rara vez permanecen inactivos durante más de unos pocos días y se vuelven extremadamente activos antes de que las hembras revivan del letargo, lo que les permite establecer jerarquías y territorios para la temporada de reproducción . [ 6 ] [ 9 ] [ 14 ] El uso de estrategias alternativas de ahorro de energía bajo las mismas condiciones ambientales se observó directamente en 2008, proporcionando la primera confirmación fisiológica del campo. [ 36 ] Este patrón de letargo estacional versus diario puede estar relacionado con la estacionalidad de la región, [ 26 ] ya que Kirindy es el único lugar al oeste de las selvas tropicales de montaña orientales que experimenta temperaturas muy bajas por la noche durante los meses de invierno. Al entrar en letargo prolongado, a veces denominado hibernación, esto reduciría el estrés termorregulador en las hembras, [ 35 ] mientras que los machos permanecen más activos en preparación para la próxima temporada de apareamiento. [ 6 ] No se ha demostrado ninguna diferencia en la mortalidad entre las hembras hibernantes y los machos activos. [ 38 ]

Durante el letargo, la tasa metabólica del lémur ratón gris disminuye y su temperatura corporal baja hasta la temperatura ambiente, llegando a ser tan baja como 7 °C (45 °F) . Durante los meses más fríos, de mayo a agosto, la especie elige huecos en los árboles más cercanos al suelo, donde las temperaturas ambiente se mantienen más estables. Esto les permite permanecer en letargo durante más tiempo y conservar recursos metabólicos. [ 9 ] Un estudio mostró que durante la temporada de reproducción, tanto los machos como las hembras redujeron su gasto energético en un 20 % cuando anidaban en parejas, y se logró un beneficio energético máximo del 40 % cuando tres lémures ratón anidaron juntos. Incluso durante la temporada no reproductiva, se observó una ganancia energética máxima cuando dos o más animales anidaban juntos, porque la tasa metabólica en reposo ya había disminuido. [ 39 ]  

Aunque el lémur ratón gris se encuentra tanto en bosques caducifolios primarios como secundarios, presenta menores densidades de población en los bosques secundarios. Esto se debe a que las variaciones en la abundancia de lémures ratón grises están relacionadas con su capacidad para entrar en letargo durante la estación seca, especialmente en las hembras, que tienden a hibernar durante más tiempo que los machos. En los bosques primarios, pueden mantener el letargo o la hibernación diaria siempre que su temperatura corporal se mantenga por debajo de los 28 °C (82 °F) , pero en los bosques secundarios, que tienen menos árboles grandes, las temperaturas son más altas e inhiben la capacidad del lémur ratón gris para mantener el letargo durante períodos prolongados. Además, los lémures ratón grises de los bosques secundarios tienden a tener una menor masa corporal que los de los bosques primarios, así como menores tasas de supervivencia. Esto probablemente se deba a que aquellos con menor masa corporal tienen menos probabilidades de entrar en letargo y, por lo tanto, gastan alrededor de un 40 % más de energía que aquellos que sí lo mantienen. [ 40 ]  

Esta inusual capacidad de un primate para exhibir letargo, además de su diminuto tamaño, ha llevado a los investigadores a especular que los lémures ancestrales, y posiblemente los primates ancestrales, podrían haber compartido algunos rasgos con los lémures ratón. En consecuencia, el lémur ratón gris se ha utilizado una vez más como organismo modelo para estudiar la evolución de los lémures y los primates. [ 35 ] Por ejemplo, se cree que los lémures colonizaron Madagascar flotando en balsas hasta la isla hace unos 60 millones de años, según estudios filogenéticos moleculares . [ 41 ] [ 42 ] Antes del descubrimiento de que las corrientes oceánicas eran opuestas a las actuales, favoreciendo así tal evento, [ 43 ] se pensaba que cualquier animal que no fuera capaz de entrar en un estado de letargo habría tardado demasiado en sobrevivir al viaje. Por lo tanto, se pensaba que los lémures ratón, como el lémur ratón gris, habían compartido este rasgo plesiomórfico (ancestral) con los lémures ancestrales. [ 35 ]

Sistemas sociales

El lémur ratón gris se describe como solitario pero social , [ 26 ] buscando alimento solo por la noche, pero frecuentemente durmiendo en grupos durante el día. [ 7 ] [ 9 ] Este patrón social varía según el sexo, la estación y la ubicación. Las hembras tienden a compartir nidos con otras hembras y sus crías, mientras que los machos tienden a dormir solos o en parejas fuera de la temporada de reproducción. [ 6 ] [ 7 ] [ 9 ] Los grupos de hembras que comparten un nido pueden ser relativamente estables, constando de dos a nueve individuos, aunque se puede encontrar un macho con un grupo de hembras fuera de la temporada de reproducción. [ 10 ] Durante la temporada de reproducción (de septiembre a octubre), machos y hembras pueden dormir en el mismo hueco de árbol. [ 9 ] [ 10 ] Los grupos mixtos pueden ser comunes en este momento, con machos solitarios compartiendo sitios de nido con tres a siete hembras o hembras solitarias compartiendo sitios de nido con uno a tres machos. [ 7 ]

Las investigaciones han demostrado que los territorios del lémur ratón gris suelen ser pequeños, posiblemente menos de 50 m (160 pies) . [ 7 ] Los machos suelen viajar más lejos por la noche y tienen territorios que son el doble de grandes que los de las hembras, [ 6 ] [ 7 ] a menudo se superponen entre sí, y siempre se superponen con el territorio de al menos una hembra. [ 9 ] [ 10 ] Los territorios de los machos aumentan tres veces durante la temporada de reproducción. [ 6 ] [ 9 ]  

Los territorios de las hembras se superponen menos que los de los machos, aunque tienden a formarse concentraciones localizadas, o "núcleos de población", en algunas áreas, donde la proporción de sexos favorece a las hembras sobre los machos en una proporción de tres o cuatro a uno en el centro del núcleo. [ 7 ] Los estudios genéticos indican que las hembras se organizan espacialmente en grupos ("núcleos de población") de individuos emparentados, mientras que los machos tienden a emigrar de su grupo natal . [ 6 ] Las investigaciones han demostrado que las hembras de esta especie pueden mantener territorios más pequeños y asociarse más estrechamente con otras hembras que en otras especies de lémures ratón debido a un nicho de alimentación más oportunista y, en el caso de las poblaciones de Kirindy, al uso de un letargo estacional prolongado. [ 44 ]

Comunicación

Las vocalizaciones y el olor son los principales modos de comunicación dentro de esta especie. Los territorios se marcan con orina y heces . [ 10 ] Las vocalizaciones son complejas y de tono muy alto (que van de 10 a 36 kHz ), a veces más allá del rango de audición humana (0,02 a 20 kHz). [ 10 ] [ 45 ] Estas incluyen llamadas para buscar contacto, apareamiento, comunicación a distancia, alarma y angustia. [ 10 ]  

Al igual que otros lémures ratón, el lémur ratón gris utiliza un silbido armónico descrito como de menor frecuencia y duración que el de su pariente cercano, el lémur ratón marrón . Además, se ha observado que los tipos de vocalizaciones emitidas por el lémur ratón gris pueden depender del entorno. En los hábitats de bosque seco más abiertos, preferidos por el lémur ratón gris, los trinos son más comunes y efectivos, ya que se propagan más rápido y es menos probable que el viento los enmascare, mientras que los chirridos son más comunes en el lémur ratón marrón, que prefiere los hábitats de selva tropical cerrada. [ 46 ]

Al igual que en otros mamíferos sociales, las vocalizaciones revelan el sexo y la identidad del individuo. También se han detectado dialectos entre comunidades. El trino del macho, parte de su ritual de apareamiento, se asemeja mucho al canto de un pájaro en cuanto a su secuencia ordenada de sílabas moduladas en frecuencia de banda ancha, con un tono  que oscila entre 13 y 35 kHz y una duración de 0,3 a 0,9 segundos, repitiéndose hasta 1,5 veces por minuto. Cada localidad tiene su propio tema de trinos, distinto del de las comunidades vecinas, y los machos residentes producen trinos individualmente distintos dentro de ese tema. Estas vocalizaciones no están programadas genéticamente . Durante el juego, los machos jóvenes realizan intentos tempranos del trino, que muestran altos grados de variabilidad. Las investigaciones han demostrado que los lémures ratón machos manipulan conscientemente el dialecto para asemejarse al de sus vecinos cuando se trasladan de su hogar a un nuevo vecindario. Esto puede reducir la agresión y fomentar la aceptación social de los machos emigrantes al trasladarse de su grupo natal al alcanzar la madurez. [ 45 ] 

Debido a que los lémures ratón son una especie críptica y, por lo tanto, visualmente indistinguibles, sus llamadas sociales ayudan a los individuos a seleccionar parejas de su propia especie. Este sistema diferenciado de señalización y reconocimiento ha promovido la cohesión de la especie a través del aislamiento precopulatorio y ha ayudado a los investigadores a distinguir e identificar especies. [ 47 ]

Cría y reproducción

El sistema de apareamiento se describe como multimacho y multihembra. Los machos establecen jerarquías de dominancia antes de la temporada de apareamiento; sin embargo, algunos estudios en la naturaleza no han mostrado agresión masculina ni competencia visible por hembras receptivas. Los machos en cautiverio se vuelven altamente agresivos y forman estrictas jerarquías de dominancia. Estos machos en cautiverio pueden mostrar los niveles plasmáticos de testosterona más altos encontrados en mamíferos, e incluso el olor de un macho dominante puede disminuir los niveles de testosterona e inhibir sexualmente a un macho subordinado. [ 26 ] Durante la temporada de reproducción, los testículos de los machos aumentan significativamente de tamaño, [ 6 ] facilitando la competencia espermática debido a la promiscuidad de las hembras . Estudios con el lémur ratón gris han demostrado que el período óptimo de inseminación, durante el cual un macho tiene más probabilidades de engendrar descendencia, ocurre al principio de la receptividad de una hembra. [ 48 ] Solo durante la temporada de apareamiento la mortalidad de los machos aumenta por encima de la mortalidad de las hembras. [ 38 ]

Aunque el lémur ratón gris muestra patrones de apareamiento con múltiples machos y múltiples hembras, los estudios han demostrado que las hembras sí exhiben selección indirecta de pareja (una forma de poliandria selectiva). Durante el estudio, las hembras se apareaban con entre 1 y 7 machos hasta 11 veces durante su única noche de receptividad, pero evitaban o contrarrestaban a los machos que intentaban monopolizar el apareamiento. Los machos dominantes que intentan monopolizar tienden a ser individuos más grandes y pesados. Sin embargo, se ha demostrado que la selección femenina ayuda a aumentar la diversidad genética entre la descendencia. [ 49 ]

El lémur ratón gris se considera en general sexualmente monomórfico, pero se ha registrado un dimorfismo sexual estacionalmente fluctuante en términos de masa corporal. Si bien la masa corporal de ambos sexos fluctúa a lo largo del año en función de la disponibilidad de alimento, siendo mayor en la estación lluviosa, los diferentes repertorios conductuales de los sexos dan lugar a patrones específicos de cada sexo en esta fluctuación. Por ejemplo, la masa corporal de los machos aumenta antes de la temporada de apareamiento debido a un incremento sustancial en el volumen de los testículos que probablemente mejora el éxito de los machos en la competencia espermática. [ 50 ] [ 51 ]

Las hembras son receptivas durante 45 a 55  días entre septiembre y octubre, con un estro que dura de 1 a 5  días. [ 6 ] [ 9 ] [ 10 ] Las hembras anuncian el estro mediante llamadas distintivas de alta frecuencia y marcaje con olor. [ 9 ] La gestación dura de 54 a 68  días, [ 10 ] con un promedio de 60  días, lo que generalmente resulta en 2 o 3  crías que pesan 5 g (0,18 oz) cada una. [ 6 ] [ 7 ] [ 9 ] [ 10 ] Las crías nacen en un nido de hojas o en el hueco de un árbol en noviembre antes del inicio de la temporada de lluvias. [ 9 ] El destete ocurre después de 25 días, [ 10 ] y las crías se dejan en el nido o son llevadas en la boca de la madre y depositadas en una rama mientras ella busca alimento. [ 9 ] [ 26 ] Las crías de lémur ratón no se aferran al pelaje de la madre. La independencia se alcanza en 2 meses, [ 7 ] [ 9 ] mientras que la madurez sexual se alcanza entre los 10 y 29 meses en las hembras y entre los 7 y 19 meses en los machos. [ 7 ] [ 10 ] Las hembras estrechamente emparentadas permanecen poco asociadas después de la maduración ( filopatría femenina ), mientras que los machos se dispersan de su área natal. En estado salvaje, la vida reproductiva del lémur ratón gris no supera los 5 años, [ 9 ] aunque se ha informado que los ejemplares en cautiverio han vivido hasta 15 años y 5 meses, [ 10 ] o incluso hasta 18,2 años. [ 52 ]         

El lémur ratón gris utiliza la cría cooperativa como una forma de seguro familiar. La hembra traslada regularmente a sus crías a los nidos de otras hembras, y también acicala y cuida a las crías de otras hembras. Si bien esto puede suponer un alto coste fisiológico para una hembra lactante que ya gasta mucha energía, puede resultar beneficioso en general para asegurar la supervivencia de grupos estrechamente emparentados con alto riesgo de mortalidad. Un estudio realizado durante tres temporadas de cría demostró que las hembras emparentadas forman grupos de cría principalmente cuando hay escasez de refugios adecuados, cuando un nido comunal ofrece ventajas para la defensa o cuando existen beneficios termorreguladores. En caso de adopción de crías, cuando un progenitor muere y una hembra emparentada se hace cargo de su cuidado, se cree que esto beneficia a los grupos con alto riesgo de mortalidad. [ 53 ]

Inteligencia

A pesar de la investigación limitada, algunos estudios han encontrado que "el desempeño de los lémures ratón en la memoria espacial evaluada mediante tareas de permanencia, rotación o transposición de objetos fue inferior al de los chimpancés o los babuinos oliva, pero la investigación en la naturaleza donde los lémures ratón tuvieron que moverse entre una serie de plataformas de alimentación reveló que tienen una excelente memoria espacial y exhibieron una alta eficiencia de viaje en movimientos dirigidos, muy probablemente basada en representaciones mentales que son más detalladas que un mapa de red basado en rutas" [ 54 ] y que su inteligencia está a la par con la de los homínidos [ 55 ] , esto podría deberse a que los lémures ratón con mayores capacidades cognitivas viven más tiempo. [ 56 ] A pesar de esto, un estudio científico no encontró evidencia de autoconciencia cuando se utilizó una prueba del espejo . [ 57 ]

estado de conservación

El lémur ratón gris fue incluido en el Apéndice 1 de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) en 1975, [ 58 ] declarándolo amenazado de extinción y prohibiendo el comercio internacional de especímenes excepto para uso no comercial, como la investigación científica. [ 2 ] La evaluación de la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) de 2008 lo cataloga como una especie de menor preocupación (LC) con una tendencia poblacional decreciente. [ 1 ]

Sus mayores amenazas son la pérdida de hábitat por la agricultura de tala y quema y el pastoreo de ganado , así como la captura viva para el comercio local de mascotas en las partes norte y sur de su área de distribución. Aunque esta especie habita bosques secundarios, los estudios han demostrado que la disminución de la calidad del hábitat afecta negativamente a sus poblaciones ya que menos huecos en los árboles ofrecen menos oportunidades para conservar energía, aumentando el estrés y la mortalidad. [ 1 ] [ 6 ] Un estudio encontró nueve especies de parásitos en la materia fecal del lémur ratón gris que vive en bosques que sufrieron degradación y fragmentación. En pequeños fragmentos de bosque de buena calidad, así como en bosques con altos niveles de degradación, el lémur ratón gris mostró una mayor prevalencia de nematodos y protozoos parásitos que aquellos en fragmentos de bosque de buena calidad más grandes. [ 59 ] Estudios de finales de la década de 1960 y de la década de 1970 mostraron que la tala intensiva entre 1968 y 1970 pareció resultar en una disminución del peso corporal, el uso de árboles más pequeños para sitios de anidación y un tamaño máximo de grupo de anidación de hembras menor (de 15 a 7). [ 7 ] También existe la preocupación de que, si bien el letargo diario puede ayudar a conservar energía y recursos durante escaseces moderadas de alimentos, las escaseces prolongadas de alimentos provocadas por el cambio climático podrían generar demasiado estrés y afectar gravemente la supervivencia de la especie. [ 60 ] [ 61 ]

El lémur ratón gris es considerado uno de los mamíferos pequeños nativos más abundantes de Madagascar, y se encuentra en siete parques nacionales, cinco reservas especiales, la Reserva Privada Berenty y otros bosques privados protegidos dentro de la Zona de Conservación de Mandena. [ 6 ]

Esta especie de lémur ratón se reproduce muy bien en cautividad, aunque no se exhibe habitualmente en zoológicos como algunos lémures diurnos de mayor tamaño. En 1989, más de 370 individuos se encontraban alojados en 14 instituciones del Sistema Internacional de Información sobre Especies (ISIS) y otras instituciones ajenas a ISIS en Estados Unidos y Europa, el 97% de los cuales nacieron en cautividad. [ 7 ] En marzo de 2009, 167 estaban registrados en 29 instituciones ISIS, incluido el Centro de Lémures de Duke . [ 1 ] [ 37 ]

Notas

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Referencias

  • Logotipo de Wikimedia CommonsContenido multimedia relacionado con Microcebus murinus en Wikimedia Commons.
  • Consulta el genoma del lémur ratón en Ensembl .
  • Visualice el ensamblaje del genoma micMur2 en el navegador genómico de UCSC.