Higroscopia

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  Planta de aire ( Tillandsia bulbosa )
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  La serpiente acuática lima ( A. granulatus ) con piel higroscópica, mostrada fuera del agua.
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  Una araña tejedora de telarañas circulares ( Larinioides cornutus ) con hilos de captura recubiertos de material higroscópico.
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  Rana arborícola mono cerosa ( Phyllomedusa sauvagii )

• Las plantas aéreas, una especie de Tillandsia , son epífitas que utilizan sus raíces degeneradas y no nutritivas para anclarse a rocas u otras plantas. Sus hojas higroscópicas absorben la humedad necesaria del aire. Las moléculas de agua recolectadas se transportan desde la superficie de las hojas a una red de almacenamiento interna mediante presión osmótica, con capacidad suficiente para las necesidades de crecimiento de la planta. ^{[ 1 ]}
• La serpiente lima ( Acrochordus granulatus ), de una familia conocida por ser completamente acuática, tiene una piel higroscópica que funciona como reservorio de agua, lo que retrasa la desecación y le permite desplazarse fuera del agua. ^{[ 13 ]}
• Otro ejemplo es la seda de captura pegajosa que se encuentra en las telarañas, por ejemplo, de la araña tejedora de orbes ( Larinioides cornutus ). Esta araña, como es típico, recubre sus hilos con un hidrogel de fabricación propia , una mezcla agregada de glicoproteínas, compuestos orgánicos e inorgánicos de bajo peso molecular (LMMC) y agua. ^{[ 14 ]} Los LMMC son higroscópicos, al igual que el adhesivo, cuyas propiedades de absorción de humedad utilizan la humedad ambiental para mantener la seda de captura suave y pegajosa.
• La rana arborícola cerosa ( Phyllomedusa sauvagii ) y la rana arborícola verde australiana ( Litoria caerulea ) se benefician de dos procesos de hidratación higroscópica: la absorción transcutánea de la condensación en su piel ^{[ 15 ]} y la reducción de la pérdida de agua por evaporación ^{[ 16 ]} debido a la barrera de película de agua condensada que cubre su piel. El volumen de condensación se ve incrementado por las secreciones higroscópicas que se frotan sobre su piel granular. ^{[ 15 ]}
• Algunos sapos utilizan secreciones higroscópicas para reducir la pérdida de agua por evaporación, siendo Anaxyrus sp. un ejemplo. La secreción venenosa de su glándula parótida también contiene glicosaminoglicanos higroscópicos . Cuando el sapo se aplica esta secreción protectora en el cuerpo, su piel se humedece con la humedad ambiental circundante, lo que se considera una ayuda para el equilibrio hídrico. ^{[ 16 ]}

  

• El trébol rojo y blanco ( Trifolium pratense ) y ( Trifolium repens ), el lupino amarillo ( Lupinus arboreus ) y varios miembros de la familia de las leguminosas tienen una válvula hilar higroscópica (hilo) que controla los niveles de humedad del embrión de la semilla. ^{[ 17 ]} El saguaro ( Carnegiea gigantea ), otra especie de eudicotiledónea , también tiene semillas higroscópicas que se ha demostrado que absorben hasta un 20% de humedad atmosférica, en peso. ^{[ 18 ]} Funcionalmente, la válvula hilar permite que el vapor de agua entre o salga para asegurar la viabilidad, mientras bloquea el agua líquida. Sin embargo, si los niveles de humedad aumentan gradualmente a un nivel suficientemente alto, la válvula hilar permanece abierta, permitiendo el paso del agua líquida para la germinación. ^{[ 17 ]} Fisiológicamente, la epidermis interna y externa tienen un control independiente de la válvula hilar. La epidermis externa tiene células de forma columnar, dispuestas anularmente alrededor del hilio. Estas células de empalizada contraria, al ser higroscópicas, responden a la humedad externa hinchándose y cerrando la válvula hilar durante la alta humedad, impidiendo la absorción de agua en la semilla. De forma reversible, se arrugan, abriendo la válvula durante la baja humedad, permitiendo que la semilla expulse el exceso de humedad. La epidermis interna, dentro del tegumento impermeable de la semilla, tiene células de epidermis de empalizada, una segunda capa higroscópica dispuesta anularmente sintonizada con el nivel de humedad del embrión. Existe una tensión de humedad entre las células de empalizada interna y externa. Para que el hilio se cierre, esta humedad debe superar un cierto nivel mínimo (14–25% para estas especies). ^{[ 19 ]} Mientras la válvula hilar está abierta (es decir, baja humedad externa), si la humedad aumenta repentinamente, la tensión de humedad alcanza ese umbral protector y el hilio se cierra, impidiendo que la humedad (agua líquida) entre. Sin embargo, si la humedad externa aumenta gradualmente, lo que implica condiciones de crecimiento adecuadas, el nivel de tensión de humedad no supera inmediatamente el umbral, manteniendo el hilo abierto y permitiendo la entrada gradual de humedad necesaria para la imbibición . ^{[ 17 ]}

Típico del movimiento higroscópico son los tejidos vegetales con "células largas (columnares) paralelas de paredes gruesas densamente empaquetadas (que) responden expandiéndose longitudinalmente cuando se exponen a la humedad y contrayéndose cuando se secan (Reyssat et al., 2009)". ^{[ 10 ]} La orientación celular, la estructura del patrón (anular, planar, bicapa o tricapa) y los efectos de la orientación celular de la superficie opuesta controlan la reacción higroscópica. Las encapsulaciones de semillas sensibles a la humedad dependen de válvulas que se abren cuando se exponen a la humectación o al secado; las estructuras de tejido discontinuas proporcionan tales puntos de ruptura predeterminados (suturas), a menudo implementados a través de un grosor reducido de la pared celular o costuras dentro de estructuras bicapa o tricapa. ^{[ 2 ]} Las distribuciones graduadas que varían en densidad y/o orientación celular enfocan el movimiento higroscópico, observado frecuentemente como actuadores biológicos (una función de bisagra); p. ej. piñas ( Pinus spp. ), la planta de hielo ( Aizoaceae spp. ) y la arista del trigo ( Triticum spp. ), ^{[ 20 ]} descritas a continuación.

• En algunas plantas, como Xerochrysum bracteatum y Syngonanthus elegans , las matrices celulares higroscópicas de doble capa actúan como una bisagra del capítulo . La flexión higroscópica de las brácteas involucrales que rodean el capítulo contribuye a la protección de la flor y la polinización ^{[ 21 ]} y facilita la dispersión al proteger los delicados filamentos del vilano del enredo o la destrucción por la precipitación ^{[ 22 ]} , por ejemplo, en Taraxacum (dientes de león). En la naturaleza, estas brácteas involucrales tienen un ritmo diurno . El verticilo de brácteas higroscópicas se flexiona hacia afuera, exponiendo el capítulo (véase la ilustración) durante el día, y luego hacia adentro, cerrándolo por la noche, a medida que la humedad relativa cambia en respuesta a la variación diaria de la temperatura. Las brácteas son escariosas , la bisagra y la lámina están compuestas exclusivamente de células muertas (Nishikawa et al., 2008), lo que permite que las brácteas activadas higroscópicamente funcionen desde la floración hasta la dispersión del aquenio. ^{[ 21 ]} Fisiológicamente, la sección inferior de la bráctea es la fuente de la función de bisagra, que consiste en tejido abaxial (pétalo interno) similar al esclerénquima, parénquima y epidermis adaxial (tejido del pétalo externo). ^{[ 21 ]} La composición de la pared celular de la bráctea es bastante uniforme, pero sus células cambian gradualmente de orientación. La flexión higroscópica de la bráctea se debe a las diferentes orientaciones celulares de sus epidermis interna y externa, lo que provoca gradientes de fuerza adaxial-abaxial entre lados opuestos que cambian con la humedad; por lo tanto, la fuerza higrométrica agregada, en unísono de verticilos, controla la apertura y cierre repetitivos del capítulo.
• Algunos árboles y arbustos en regiones propensas a incendios desarrollaron una dispersión higroscópica de dos etapas; una habilitación termosensible inicial (calor extremo o fuego), luego una liberación de semillas higrorresponsiva serótina . Ejemplos son los frutos leñosos de Myrtaceae (por ejemplo, Eucalyptus species plurimae, Melaleuca spp. ) y Proteaceae (por ejemplo , Hakea spp., Banksia spp., Xylomelum spp. ) y los conos leñosos de Pinaceae (por ejemplo, Pinus spp. ) y la familia de los cipreses ( Cupressaceae ), por ejemplo, la secuoya gigante ( Sequoiadendron giganteum )). ^{[ 2 ] [ 23 ]} Típico en el pino contorta ( Pinus contorta ), Eucalyptus y Banksia son las encapsulaciones de semillas selladas con resina que requieren el calor del fuego para derretir físicamente la resina, lo que permite la liberación de semillas serótina . ^{[ 24 ]} Tales encapsulaciones de semillas pueden "reducir la pérdida o el daño de las semillas por granívoros , desecación y fuego (Moya et al., 2008; Talluto y Benkman, 2014; Lamont et al., 2016, 2020)". ^{[ 2 ]} La similitud de las técnicas de dispersión en dos etapas entre diferentes clados, angiospermas y gimnospermas , puede interpretarse como resultado de la evolución convergente (por ejemplo, Clarke et al., 2013). ^{[ 2 ]}

  

  • Banksia attenuata , típica de Banksia spp. , tiene un folículo portador de semillas compuesto por una red celular higroscópica de doble capa. El folículo leñoso es termosensible y, por lo tanto, higroresponsivo; la humedad serótina abre la sutura ventral y expone la semilla cuando las condiciones de germinación son favorables. ^{[ 23 ]} Fisiológicamente, las valvas foliculares termosensibles de Banksia spp. están selladas por una capa de cera (resina), liberada por altas temperaturas ambientales (fuego), "facilitando así la apertura (p. ej. Huss et al., 2018)". ^{[ 2 ]} El mesocarpio del folículo consta de haces de fibras ramificadas de alta densidad; el endocarpio, de fibras paralelas de baja densidad. Una sutura se produce por movimientos higroscópicos diferenciales entre capas, cuyas estructuras de microfibrillas tienen una gran disparidad angular (ángulo de microfibrilla (AMF) γ = 75–90°). ^{[ 2 ]}
  • Las escamas de las piñas ( Pinaceae spp. ) emplean una bisagra higromórfica para la liberación de sus semillas. La fisiología implica una estructura bicapa de células largas paralelas de paredes gruesas densamente empaquetadas. Las alineaciones de las fibras dentro de las capas no son uniformes, varían longitudinalmente, produciendo diferentes ángulos de microfibrillas (AMF) de 30° y 74° entre capas a lo largo de la escama. ^{[ 23 ]} La región de mayor AMF, el nudo de la bisagra, es una pequeña región cerca de la unión de la escama y la nervadura central (tallo central). ^{[ 10 ]} En las piñas maduras, la capa externa de la escama es el tejido de control, sus células largas de paredes gruesas responden longitudinalmente a la humedad ambiental. La distorsión ocurre en la región del nudo cuando el movimiento de la capa externa supera al de la capa interna de la escama más pasiva, forzando a la escama a doblarse o flexionarse. El resto de la escama es higroscópicamente pasivo, aunque amplifica el desplazamiento del ápice a través de la longitud y geométricamente; ^{[ 10 ]} p. ej., doblar la escama cerrada con hidratación o flexionarla abierta con deshidratación, liberando la semilla.

    

• Las plantas con flores de la familia Asteraceae tienen dispersión influenciada higroscópicamente, coordinando la anemocoria (dispersión por el viento) con condiciones ambientales favorables, ^{[ 25 ]} común en los géneros A. Erigeron , Leontodon , Senecio , Sonchus y Taraxacum . ^{[ 26 ]} Como ejemplo, el vilano que permite el vuelo del aquenio del diente de león común experimenta una morfología binaria (abierto o cerrado) de sus filamentos en forma de bigotes, al unísono con las respuestas corales de los demás aquenios. El movimiento del vilano está controlado por un actuador higroscópico en la placa apical, en la parte superior del pico, el lugar de todos los filamentos del aquenio. La alta humedad hace que cada vilano se cierre, contrayendo su estructura de patrón radial, reduciendo su área y la probabilidad de dispersión por corrientes de viento. ^{[ 25 ]} Para cualquier aquenio que se libere, la dinámica de vuelo del vilano reducido limita drásticamente el rango de dispersión. ^{[ 25 ]} La respuesta del actuador higroscópico a los cambios en la humedad relativa (HR) es predecible y repetible; por ejemplo, los papilos de Centaurea imperialis permanecen cerrados a ≥ 78 % HR y se abren completamente a ≤ 75 % HR. ^{[ 22 ]} Durante condiciones de humedad más favorables, los papilos se expanden completamente y se reactiva la alocoria de corrientes de viento.

  

• El árbol orquídea ( Bauhinia variegata ) depende de la torsión higro-sensible para su dispersión. Su cápsula de semillas contiene dos capas de fibras de esclerénquima higroscópicas, casi ortogonales, que se unen en las valvas. Durante la dehiscencia, el gran ángulo de 90° de las microfibrillas entre las capas del endocarpo , ^{[ 23 ]} combinado con la contracción bilateral, produce pares helicoidales opuestos ^{[ 2 ]} que fuerzan una sutura en el punto más débil, las valvas de la cápsula de semillas; su apertura libera la semilla. ^{[ 21 ]}

  

• Algunas plantas sincronizan la apertura de su cápsula de semillas madura con la lluvia activa: higrocasia. Esta técnica de dispersión se observa frecuentemente en las regiones áridas del sur y este de África, el desierto israelí, partes de América del Norte y Somalia, y se cree que evolucionó para ofrecer mayores tasas de supervivencia en ambientes áridos. ^{[ 27 ]} La higrocasia se asocia comúnmente con la familia Aizoaceae spp. , la planta de hielo, ya que > 98% de sus especies utilizan la dehiscencia posterior a la humectación ; dicha dispersión también se observa en la familia Plantaginaceae con la Veronica alpina de Nueva Zelanda, evolucionando en los últimos 9 millones de años. ^{[ 27 ]} Todas las cápsulas de semillas son comunes a las quillas higroscópicas triangulares dispuestas circunferencialmente (válvulas) que cubren sus semillas. Estas valvas protectoras se abren mecánicamente solo cuando se hidratan con agua líquida. ^{[ 28 ]} Cada quilla (cinco para Delosperma nakurense (Engl.) Herre ) está compuesta de tejido reticular celulósico que se hincha con la hidratación, abriéndose en minutos. Las células agrandadas fuerzan el enderezamiento de un pliegue desecado inherente en la quilla, la bisagra higroscópica, cerca de la unión de la quilla con el perímetro de la cápsula. Completamente abierta, la quilla pivota más de 150°, ^{[ 28 ]} hacia arriba y luego hacia atrás, exponiendo los compartimentos de semillas, uno debajo de cada valva, separados por septos , todos descansando sobre el fondo de la cápsula. Las semillas son visibles, pero retenidas por el anillo en forma de copa creado por las quillas que las rodean. El requisito final para la dispersión es la lluvia, o la humedad suficiente, para arrastrar las semillas de esta barrera, denominada coloquialmente copa de salpicadura. ^{[ 27 ]} Las semillas que se desbordan o salpican de la copa se dispersan al suelo cercano. Las semillas restantes se conservarán cuando las quillas se desecen, se contraigan higroscópicamente y recuperen su estado natural plegado y cerrado. El proceso higromórfico es reversible y repetible; las semillas que no se hayan tratado tendrán la oportunidad de dispersarse posteriormente con las lluvias futuras.

  

  

• Las semillas de algunas hierbas y gramíneas con flores poseen apéndices higroscópicos (aristas) que se doblan con los cambios de humedad, lo que les permite dispersarse por el suelo, fenómeno denominado herpocoria . La arista se retuerce (o gira) al liberarse la semilla, y su movimiento depende de la fisiología de la planta. Los cambios higrométricos posteriores provocan que estos movimientos se repitan, empujando (o girando) la semilla hacia el suelo. ^{[ 20 ]}

Dos familias de angiospermas tienen métodos de dispersión similares, aunque el método de implementación varía dentro de la familia: ejemplos de la familia Geraniaceae son el pico de cigüeña común ( Erodium cicutarium ) y los geranios ( Pelargonium sp. ); familia Poaceae , la aguja e hilo ( Hesperostipa comata ) y el trigo ( Triticum spp. ). Todas dependen de una fisiología celular higroscópica de fibra paralela de doble capa para controlar el movimiento de la arista para la dispersión y el autoenterrado de las semillas. ^{[ 2 ]} La alineación de las fibrillas de celulosa en la pared celular de control de la arista determina la dirección del movimiento. Si las alineaciones de las fibras están inclinadas, la venación no paralela, se desarrolla una hélice y el movimiento de la arista se vuelve de torsión (enrollamiento) en lugar de flexión; ^{[ 21 ]} por ejemplo, el enrollamiento ocurre en las aristas de Erodium , ^{[ 2 ]} y Hesperostipa . ^{[ 29 ]}

• Algunas plantas utilizan movimientos higroscópicos para la balocoria (autodispersión), expulsando sus semillas con fuerza mediante balistas activos; por ejemplo, especies de geranio, violeta, acedera, hamamelis, impatiens y acanto. Se ha informado que la ruptura de la cápsula de semillas de Bauhinia purpurea impulsa su semilla hasta 15 metros de distancia. ^{[ 30 ]}