Bursaphelenchus xylophilus

Bursaphelenchus xylophilus , comúnmente conocido como nematodo de la madera del pino o nematodo de la marchitez del pino (PWN), es una especie de nematodo que infecta árboles del género Pinus de coníferas y causa la enfermedad de la marchitez del pino . ^{[ 1 ] [ 2 ]} Si bien es originario de América del Norte, se extendió a principios del siglo XX a Japón y en la segunda mitad del siglo a otras áreas de Asia , incluyendo China , Taiwán y Corea , así como a Europa , incluyendo Portugal y España . ^{[ 2 ] [ 3 ]}

La mortalidad de los pinos en Japón fue reportada por primera vez por Munemoto Yano (矢野宗幹) en la prefectura de Nagasaki en 1905. ^{[ 4 ]}

El nematodo fue descubierto por primera vez en la madera de pino de hoja larga ( Pinus palustris ) en Luisiana , Estados Unidos . Steiner y Burhrer informaron que el nematodo era una nueva especie, y lo nombraron Aphelenchoides xylophilus en 1934. ^{[ 5 ]} En 1969, los fitopatólogos japoneses Tomoya Kiyohara (清原友也) y Yozan Tokushige (徳重陽山) descubrieron muchos nematodos desconocidos en pinos muertos alrededor de las islas Kyushu en Japón. ^{[ 6 ]} Luego, inocularon experimentalmente el nematodo en pinos sanos y otros árboles de coníferas y los observaron. Los pinos sanos murieron, especialmente el pino rojo japonés ( Pinus densiflora ) y el pino negro japonés ( P. thunbergii ). Sin embargo, los pinos jack ( P. banksiana ), los pinos taeda ( P. taeda ), los pinos sugi ( Cryptomeria japonica ) y los cipreses hinoki ( Chamaecyparis obtusa ) lograron sobrevivir. ^{[ 7 ]} En 1971, los investigadores concluyeron que el nematodo patógeno fue el principal contribuyente a la alta mortalidad de los pinos japoneses.

En 1972, Yasuharu Mamiya (真宮靖治) y Kiyohara afirmaron erróneamente que el nematodo era una nueva especie, a la que denominaron Bursaphelenchus lignicolous . ^{[ 8 ]} Una reclasificación de 1981 unificó las formas americana y japonesa como B. xylophilus . ^{[ 9 ]}

Se han producido epidemias de nematodos de la marchitez del pino en Japón, particularmente durante veranos cálidos y secos. ^{[ 10 ] [ 11 ] [ 12 ] [ 13 ]}

A finales de la década de 1970 y en la de 1980, se observó que el nematodo se había extendido a otros países de Asia fuera de Japón, incluidos China , Taiwán y Corea , y posteriormente se observó en Europa , incluidos Portugal y España . Los bosques de Portugal se han visto particularmente afectados, ya que la especie más abundante, el pino marítimo , que comprende casi dos tercios de todos los árboles, es susceptible al nematodo. ^{[ 3 ]} En la década de 1990, se informó de una mayor propagación del nematodo en México y Nigeria .

Muchos factores han contribuido a la propagación mundial del nematodo, incluidas las actividades humanas, en particular las exportaciones de madera infestada, así como el cambio climático y las perturbaciones ecológicas . ^{[ 3 ]}

Las especies del género Bursaphelenchus son difíciles de distinguir debido a su similitud morfológica . Se puede realizar una identificación positiva mediante análisis moleculares como el polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción (RFLP). ^{[ 10 ] [ 14 ]}

B. xylophilus se distingue por tres características: la espícula se aplana formando un cúculo en forma de disco en el extremo, el labio vulvar anterior es acampanado y la cola de la hembra es redondeada. ^{[ 2 ]}

El nematodo de la marchitez del pino tiene un ciclo de vida típico de los nematodos, con cuatro etapas juveniles y una etapa adulta en la que se reproducen sexualmente individuos machos y hembras . La fase micófaga del ciclo de vida tiene lugar en madera muerta o moribunda, donde los nematodos viven y se alimentan de hongos , en lugar de la madera misma. El nematodo no puede salir de la madera por sí solo; debe ser transportado por un insecto vector.

B. xylophilus tiene el ciclo de vida más corto de todos los nematodos parásitos conocidos. En estudios de laboratorio donde se cultiva en medios fúngicos, su ciclo de vida se completa en cuatro días. En la naturaleza se reproduce más rápidamente en verano, produciendo un gran número de individuos que se extienden por todo el sistema de canales de resina de los pinos susceptibles, llegando al tronco, las ramas y las raíces. Si las células vivas del árbol ya no están disponibles, el parásito se alimenta y se reproduce en las hifas fúngicas que crecen en los canales de resina. Si bien el nematodo se vuelve inactivo durante el otoño y el invierno, sobrevive en los pinos hibernando . ^{[ 10 ] [ 14 ]}

Kikuchi et al. (2009) predijeron varias proteínas de unión a la celulosa. Estas son similares a las expansinas propias de los huéspedes . ^{[ 15 ]}

Cuando se detectó el nematodo, el escarabajo aserrador se encontraba frecuentemente en pinos muertos, lo que demostró que era un importante vector del nematodo y que este infectaba a pinos sanos. ^{[ 16 ]} Los nematodos se desprenden del escarabajo e infectan a los pinos sanos cuando los escarabajos adultos comen las ramas jóvenes. ^{[ 16 ]}

El nematodo de la marchitez del pino se propaga por varios escarabajos de la corteza y barrenadores de la madera , típicamente asociados con el género Monochamus de barrenadores del pino. ^{[ 17 ]} Los barrenadores del pino depositan sus huevos en la corteza de la madera muerta. La larva en crecimiento se alimenta de la madera y pupa en la cavidad resultante. Los nematodos del tercer estadio juvenil se congregan en la cavidad alrededor de la pupa, mudan al cuarto estadio juvenil e invaden la tráquea del escarabajo adulto. Durante esta etapa de dispersión, el escarabajo transporta el nematodo a otros árboles. ^{[ 10 ] [ 14 ]}

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  Monochamus alternatus, principal vector en Japón.
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  M. saltuarius , vector secundario en Japón.
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  M. galloprovincialis , principal vector en Europa

El mecanismo desde la infección inicial por nematodos hasta la muerte del pino no se comprende completamente. La muerte final del árbol se debe a la inhibición de la absorción de agua por parte del nematodo. Pequeñas bolsas de aire creadas por el nematodo provocan embolias de aire en el tejido del xilema , lo que impide el movimiento del agua. ^{[ 18 ]} La embolia no produce tilosis ni obstruye el nematodo ni la célula del pino. La causa de la cavitación y la embolia irreversible no se comprende completamente. En la transmisión primaria, cuando el escarabajo se alimenta de un pino huésped susceptible, el nematodo de la marchitez del pino entra en el árbol y se alimenta de las células epiteliales que recubren los conductos de resina. Esto se conoce como la fase fitófaga del nematodo y da lugar a la enfermedad de la marchitez del pino. El transporte de agua en los tejidos del árbol infestado se ve interrumpido y la enfermedad puede manifestarse en tan solo unas pocas semanas. Entre los síntomas se incluyen el oscurecimiento de las agujas o el amarilleamiento de las hojas, y el árbol puede morir en un plazo de dos a tres meses.

La Comisión Europea ha adoptado medidas de protección contra especies nocivas para las plantas. En 2006 se implementaron políticas específicas dirigidas a B. xylophilus en Portugal, antes de su extensión a todos los Estados miembros de la Unión Europea en 2012. En 2015, las medidas de emergencia ampliaron aún más la definición de madera susceptible. ^{[ 20 ]}

En Japón, los científicos y funcionarios forestales creen que la técnica preventiva más eficaz es la eliminación de los escarabajos aserradores, el vector del nematodo. Los escarabajos aserradores suelen desovar cerca de pinos moribundos o muertos, por lo que se recomienda talar estos árboles hasta la primavera siguiente. Posteriormente, la madera se tritura, se quema o se rocía con insecticida para matar las larvas y pupas de los escarabajos aserradores. Los escarabajos aserradores adultos salen de la madera a finales de la primavera o principios del verano. Comienzan a alimentarse de los brotes jóvenes de pino y propagan los nematodos al árbol. ^{[ 16 ]} Por consiguiente, es beneficioso matar a los escarabajos aserradores adultos en este momento para prevenir la infección por nematodos en otros árboles. En Japón, los compuestos organofosforados y los neonicotinoides como el fenitrotión , el malatión , el acetamiprid y el tiacloprid se utilizan habitualmente para tratar a los escarabajos aserradores adultos. Sin embargo, muchos ambientalistas se oponen al uso de insecticidas a base de neonicotinoides.

Los bioinsecticidas son otro método potencial para tratar a los aserradores que actualmente se está investigando. Se están estudiando hongos entomopatógenos , pájaros carpinteros y algunos insectos parasitoides o presas. Para el nematodo de la madera de pino, se han explorado agentes de biocontrol microbiano, con resultados prometedores. ^{[ 21 ] [ 22 ]}

Se han impuesto embargos a la madera no tratada procedente de Estados Unidos y Canadá para prevenir la propagación involuntaria de esta enfermedad. Las prácticas de manejo se han centrado en prevenir la propagación del nematodo. Los árboles infectados se cortan y se queman o se trituran, la madera blanda se descorteza para prevenir la oviposición de los vectores, y toda la madera enviada al extranjero se fumiga o se seca en horno. A pesar de estas medidas preventivas, se ha confirmado la presencia del nematodo en Portugal, y es posible que se propague aún más en Europa. ^{[ 10 ] [ 11 ] [ 12 ] [ 13 ] [ 14 ]}

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  fenitrotión (compuesto organofosforado)
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  malatión (compuesto organofosforado)
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  acetamiprid (neonicotinoide)
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  tiacloprid (neonicotinoide)
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  pájaro carpintero moteado

En Japón, se utilizan algunos nematicidas para prevenir la enfermedad. Por ejemplo, morantel , mesulfenfos , levamisol , emamectina , milbemectina y tionazina . También se están estudiando algunos biopesticidas, pero aún se encuentran en fase experimental. La inoculación de árboles infectados con hongos nematofágicos podría ser un tratamiento potencial para la enfermedad. ^{[ 23 ]}

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  Nematicida aplicado a un árbol
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  Levamisol
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  emamectina
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  Milbemectina
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  Thionazin

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  Extremo de la cola puntiagudo del macho
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  Pino austriaco con marchitamiento del pino
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  Sección transversal de un pino austriaco afectado.
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  Pinos silvestres afectados en una plantación de árboles de Navidad.

• Seres vivos del bosque 00154 Nematodo de la marchitez del pino (japonés)
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• Seres vivos del bosque 00253 Monochamus satuluarius (japonés)
• Seres vivos del bosque 00264 Trogossita japonica escarabajo presa, esperanza de disminuir los aserradores
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