Diferencias sexuales en los sistemas sensoriales

Se dice que un organismo es sexualmente dimórfico cuando los individuos de la misma especie, machos y hembras, presentan diferencias anatómicas en características como el tamaño corporal, la coloración o la ornamentación, sin considerar las diferencias en los órganos reproductores. El dimorfismo sexual suele ser producto de la selección sexual , donde la elección femenina conduce a una ornamentación masculina más elaborada (por ejemplo, las colas de los pavos reales machos) y la competencia entre machos lleva al desarrollo de armamento competitivo (por ejemplo, las astas de los alces machos). Sin embargo, la selección evolutiva también actúa sobre los sistemas sensoriales que los receptores utilizan para percibir estímulos externos. Si los beneficios de la percepción para un sexo u otro son diferentes, pueden surgir diferencias sexuales en los sistemas sensoriales . Por ejemplo, la producción de señales por parte de las hembras para atraer parejas puede ejercer presión selectiva sobre los machos para que mejoren su capacidad de detectar dichas señales. Como resultado, solo los machos de esta especie desarrollarán mecanismos especializados para facilitar la detección de la señal femenina. Este artículo utiliza ejemplos de diferencias sexuales en los sistemas olfativo, ^{[ 1 ]} visual, ^{[ 2 ]} y auditivo ^{[ 3 ]} de diversos organismos para mostrar cómo surgen las diferencias sexuales en los sistemas sensoriales cuando una mayor percepción de ciertos estímulos externos beneficia a un sexo y no al otro. En cada caso, la forma de la diferencia sexual refleja la función que cumple en términos de mayor éxito reproductivo.

Los machos de la polilla esfinge, Manduca sexta , dependen de las feromonas sexuales liberadas por las hembras para guiar sus típicos vuelos en zigzag, utilizados para localizar pareja. ^{[ 4 ]} Aunque tanto machos como hembras responden a las señales olfativas de las plantas hospedadoras para localizar fuentes de alimento, la detección y respuesta a las feromonas sexuales parece ser específica de los machos. Los machos que detectan mejor las feromonas sexuales femeninas pueden encontrar a las hembras que emiten señales más rápidamente, lo que les proporciona una ventaja reproductiva . Dado que las hembras no obtienen tal ventaja por tener sistemas olfativos más sensibles a las feromonas, la detección mejorada de feromonas ha evolucionado únicamente en el sistema olfativo de los machos de M. sexta . Las tres principales diferencias sexuales son las siguientes:

1) Las antenas de los machos son más grandes y contienen sensilas alargadas (orgánulos sensoriales) que no están presentes en las hembras. [ 1 ] La feromona provoca una respuesta masculina al estimular las células receptoras específicas de los machos en un gran número de estas sensilas, que se encuentran en el flagelo antenal. ^{[ 1 ]} Las sensilas sexualmente dimórficas ^{se llaman sensilas} tricoides de tipo 1 específicas de los machos, un tipo de sensilas olfativas con forma de pelo . ^{[ 1 ]} En contraste, los flagelos de las antenas de las hembras carecen de estas proyecciones de sensilas tricoides que hacen que las antenas de los machos parezcan más grandes y más parecidas a plumas. Cada sensila tricoidal está inervada por dos células receptoras olfativas específicas de los machos, y cada célula está sintonizada (más sensible) a uno de los dos componentes químicos principales de la feromona . ^{[ 5 ]} Al desarrollar receptores más grandes y específicos para feromonas en el sistema olfativo periférico, los machos de M. sexta tienen una sensibilidad mejorada a las feromonas femeninas que mejora la detección de pareja.

2) También existe una diferencia sexual en la base neural de la detección de feromonas. En varias especies de insectos, los centros de procesamiento olfativo de primer orden en el neuropilo del lóbulo antenal contienen una estructura llamada macroglomérulo en los machos. ^{[ 6 ] [ 7 ]} Dicha estructura, llamada complejo macroglomerular en esta especie, se ha identificado en el lóbulo antenal de M. sexta , y se ha descubierto que los axones de las células receptoras olfativas específicas de los machos que se encuentran en las sensilas tricoides se proyectan exclusivamente al complejo macroglomerular. ^{[ 8 ] [ 9 ]} Además, todas las neuronas del lóbulo antenal que responden a la feromona sexual también tienen arborizaciones hacia el complejo macroglomerular, lo que proporciona más evidencia de que desempeña un papel clave en el procesamiento de la información sensorial de la feromona en los machos. ^{[ 8 ]}

3) Por último, hay evidencia de que el lóbulo antenal masculino contiene neuronas de proyección del complejo macroglomerular específicas de los machos que transmiten información de feromonas a estructuras cerebrales superiores en el protocerebro. ^{[ 10 ]} Dado que los machos tienen poblaciones significativamente más grandes de neuronas del grupo medial del lóbulo antenal, se piensa que algunas de estas neuronas adicionales pueden pertenecer a esta clase específica de los machos. ^{[ 10 ]} Kanzaki et al. han caracterizado desde entonces las respuestas y estructuras de algunas de estas neuronas de proyección, y han encontrado que las neuronas de proyección con arborizaciones dendríticas en el complejo macroglomerular y glomérulos ordinarios fueron excitadas o inhibidas por diferentes estímulos (estímulos feromonales vs. no feromonales respectivamente). ^{[ 8 ]} Estas propiedades de respuesta selectiva indican que es probable que tengan un papel especializado en la transmisión de información de feromonas.

Las características específicas de los machos enumeradas anteriormente, que se encuentran en los niveles de detección primaria y procesamiento neuronal en M. sexta , demuestran cómo los machos de esta especie han desarrollado diferencias sexuales en el sistema sensorial que mejoran su capacidad para detectar y localizar a las hembras.

Las diferencias sexuales en el sistema visual de las moscas son extremadamente comunes, y los machos generalmente poseen características oculares especializadas. ^{[ 2 ] [ 11 ] [ 12 ]} Las moscas de la familia Bibionidae muestran un dimorfismo particularmente notable, ya que los machos poseen grandes ojos dorsales que están ausentes en las hembras. ^{[ 2 ]}

Los ojos de las hembras y los ojos ventrales de los machos son muy similares, lo que sugiere que los ojos dorsales de los machos cumplen alguna función adicional específica del sexo. La investigación sobre el comportamiento guiado visualmente en las moscas sugiere que los ojos dorsales de los machos pueden estar especializados para la detección y captura de hembras, por lo que hay mucha competencia entre los machos. ^{[ 2 ] [ 12 ] [ 13 ]} El trabajo de Jochen Zeil durante las décadas de 1970 y 1980 demostró que los ojos dorsales de los Bibionidae están funcionalmente adaptados para la detección de pareja durante persecuciones de hembras a alta velocidad por tres razones principales.

1) En primer lugar, los ojos dorsales de los machos contienen rabdomeros significativamente más largos (orgánulos básicos de detección de luz en los omatidios de los ojos, de 2 a 3 veces más largos en los machos) que los que se encuentran en los ojos de las hembras o en los ojos ventrales de los machos. ^{[ 2 ]}

2) En segundo lugar, la retina agrandada prominente en los ojos dorsales masculinos se caracteriza por diámetros de facetas mayores que los que se encuentran en los ojos ventrales masculinos y femeninos, lo que significa que hay un aumento en el área de apertura de cada faceta. ^{[ 2 ]}

3) En tercer lugar, Zeil pudo medir los ángulos interomatidiales iluminando las cabezas de las moscas de manera que la luz viajara antidrómicamente a través de los rabdomeros . Esta técnica reveló que los ojos dorsales de los machos tienen ángulos interomatidiales más pequeños y una disposición de rabdomeros diferente a la de los ojos ventrales o femeninos. ^{[ 2 ]}

A nivel funcional, el aumento del área de apertura y la mayor longitud del rabdomero contribuyen a aumentar la eficiencia de captura de fotones en el ojo dorsal masculino. ^{[ 2 ]} Además, los ángulos omatidiales más pequeños y la diferente disposición del rabdomero observados en los ojos dorsales son fundamentales para la función del ojo dorsal porque son ojos de superposición neuronal, lo que significa que la agrupación neuronal de información de omatidios vecinos se utiliza para mejorar la sensibilidad. ^{[ 14 ]} Utilizando un modelo que tiene en cuenta rabdomeros más largos, diámetros de facetas más grandes, ángulos omatidiales más pequeños y superposición neuronal, Zeil muestra que el ojo dorsal de los machos es capaz de detectar objetos pequeños contra un fondo homogéneo a una distancia mucho mayor que los ojos ventrales o femeninos. ^{[ 2 ]} Las propiedades ópticas de rabdomeros más largos , mayor diámetro de faceta y ángulos omatidiales más pequeños también ayudan a la detección de objetos pequeños al aumentar la resolución hasta seis veces la de los ojos ventrales o femeninos cuando se tiene en cuenta la agrupación neuronal resultante de la superposición. ^{[ 2 ]} Mayor sensibilidad a pequeños cambios de luz debido a rabdomeros más largos y mayor diámetro de faceta, en combinación con la capacidad de detectar hembras a distancias mayores con mayor resolución, permite a las moscas Bibionidae macho buscar hembras en niveles de luz más bajos (mayor porción del día) y responder rápidamente a la presencia de una hembra para capturarla e iniciar el "matrimonio por captura" que ocurre en esta familia de moscas. ^{[ 2 ]} A diferencia de otras familias de moscas, ^{[ 11 ]} el dimorfismo extremo observado en Bibionidae puede ser particularmente relevante porque estas especies no enjambran bajo un punto de referencia, lo que hace que el curso de las hembras sea relativamente impredecible. ^{[ 2 ]} Como en el ejemplo olfativo anterior, las consecuencias funcionales de las diferencias sexuales en Bibionidae están vinculadas al comportamiento específico de cada sexo para el cual estas diferencias sexuales juegan un papel adaptativo clave.

Es bien sabido que los sistemas auditivos de los anuros están bien adaptados para detectar vocalizaciones específicas de cada especie, y que la respuesta conductual a estas vocalizaciones a menudo difiere entre los sexos. Se ha encontrado que las diferencias sexuales en los sistemas auditivos subyacen a estos comportamientos específicos de género en múltiples especies. ^{[ 3 ] [ 15 ]} En un ejemplo particularmente bien estudiado, Peter Narins y sus colegas han examinado las diferencias sexuales en el sistema auditivo de la rana de lluvia puertorriqueña, Eleutherodactylus coqui , en la que los machos emiten una llamada de dos notas, específica de la especie . En E. coqui , la llamada no solo es específica de la especie, sino que también se divide en componentes específicos de cada sexo. La llamada de dos notas, de la cual la rana “coqui” deriva su nombre, consiste en una  nota “Co” de 100 ms a alrededor de 1,2  kHz, seguida de una nota “Qui” de duración mucho mayor a alrededor de 2  kHz. ^{[ 3 ]} Los machos de esta especie usan esta llamada tanto en defensa territorial como en atracción de pareja, y la nota “Qui” a menudo se omite en interacciones agresivas entre machos. ^{[ 3 ]} Usando experimentos de reproducción, Narins et al. encontraron que los machos y las hembras responden a diferentes aspectos de la llamada, con los machos mostrando una fuerte respuesta vocal a llamadas que contienen notas “Co”, y las hembras siendo atraídas preferentemente a llamadas que contienen notas “Qui”. ^{[ 3 ]} Dado que el sistema auditivo periférico de los anuros ha sido implicado en la detección de características temporales y espectrales de las llamadas de los machos, ^{[ 16 ]} se realizaron experimentos de seguimiento en los dos órganos auditivos del oído interno , la papila anfibia y la papila basilar. ^{[ 17 ]} Tres diferencias importantes descubiertas en el sistema auditivo ayudan a explicar por qué, a nivel mecanicista, los machos y las hembras de E. coqui son sensibles a diferentes notas de la llamada del macho.

1) Los registros electrofisiológicos del octavo nervio craneal de machos y hembras revelan que las neuronas auditivas primarias de ambos sexos se excitan al máximo con diferentes frecuencias. De las tres clases principales de unidades auditivas primarias (baja, media y alta frecuencia), las unidades de alta frecuencia en las hembras están sintonizadas (máximamente sensibles) a sonidos de aproximadamente 2  kHz (la frecuencia de la nota "Qui"), mientras que las mismas unidades en los machos parecen estar sintonizadas a >3  kHz. ^{[ 3 ]} Las unidades de frecuencia media, por otro lado, están sintonizadas a alrededor de 1,2  kHz (frecuencia de la nota "Co") en los machos, y a frecuencias significativamente más bajas en las hembras. ^{[ 3 ]} El aumento de sensibilidad en las hembras a la nota "Qui" y en los machos a la nota "Co" explica la diferencia en la respuesta conductual de cada sexo a la nota de la llamada que es biológicamente relevante. Se cree que las unidades de baja y media frecuencia derivan de la papila anfibia, mientras que las unidades de alta frecuencia corresponden a la papila basilar. ^{[ 18 ]} Aunque no se encontraron diferencias para las unidades de baja frecuencia, las diferencias sexuales en la respuesta de las unidades de frecuencia media y alta sugieren que puede haber una base neural para la selectividad de la nota "Co" en los machos en la papila anfibia, y para la selectividad de la nota "Qui" en las hembras en la papila basilar.

2) Al medir los valores Q10, también se ha descubierto que las fibras nerviosas que inervan la papila basilar de los machos tienen una sintonización más aguda que las de las hembras. ^{[ 19 ]} Dado que la nota "Qui" es una señal de banda ancha que se desplaza hacia arriba en frecuencia, parece que las fibras que inervan la papila basilar de la hembra están mejor adaptadas para la detección de este componente de la llamada. ^{[ 20 ]} La sintonización aguda en los machos disminuye la selectividad de los machos para la nota "Qui", mientras que la sintonización comparativamente amplia en las hembras es adecuada para la detección de las notas "Qui" que se dirigen a las hembras para la atracción de pareja.

3) Finalmente, existe una diferencia sexual en la sensibilidad a la duración de la llamada, con los machos mostrando la mayor respuesta a  llamadas de 100 ms de duración, aproximadamente la duración de la nota más corta, "Co", de la llamada. ^{[ 21 ]} Las grabaciones de células masculinas en el torus semicircularis llevaron a la identificación de células que responden preferentemente a estímulos de 100-150  ms de duración a 1000  Hz (frecuencia de la nota "Co"). ^{[ 19 ]} Grabaciones similares de fibras del octavo nervio craneal no encontraron células equivalentes que sean sensibles a la duración. El descubrimiento de "células off" sensibles a la duración (que disparan al cesar una señal) en los machos es evidencia de una base neural para la preferencia de los machos por notas de duración "Co", y está de acuerdo con otros estudios que han encontrado células sensibles a duraciones de estímulo preferidas en el torus semicircularis de otros anuros. ^{[ 22 ]} Aunque no se han identificado en las hembras células sensibles a la duración que respondan preferentemente a estímulos más largos, este descubrimiento muestra que puede haber células específicas de los machos que ayuden a explicar la respuesta mejorada de los machos a las notas "Co" cortas y agresivas en E. coqui .

En conjunto, las diferencias de sintonización específicas de cada sexo en las neuronas auditivas primarias de la papila basilar y las células sensibles a la duración en el torus semicircularis de los machos sugieren un mecanismo para explicar el comportamiento de respuesta específico de cada sexo observado en E. coqui . Al igual que las diferencias de sexo en el sistema olfativo de M. sexta y en el sistema visual de los bibionidos, las diferencias de sexo en el sistema auditivo de E. coqui benefician a los receptores a nivel funcional al maximizar la sensibilidad a las señales agresivas o de atracción de pareja según el sexo del receptor y la señal relevante. En los tres sistemas, los sistemas sensoriales de machos y hembras están adaptados de manera diferente para recibir señales biológicamente útiles y beneficiosas para la supervivencia o la reproducción.

• Olfativo - Expresión diferencial de genes de proteínas transportadoras antenales en mosquitos machos y hembras. ^{[ 23 ]} Dado que solo las hembras de esta especie buscan huéspedes para alimentarse de sangre, se espera que expresen diferencias en las moléculas de proteínas utilizadas en la búsqueda de huéspedes. Se han descubierto diferencias sexuales en los niveles de estado estacionario de algunos genes de proteínas transportadoras antenales, pero aún no se han identificado genes de proteínas transportadoras antenales específicos de las hembras. ^{[ 23 ]}
• Diferencias sexuales en los sistemas sensoriales humanos .

Página con información y enlace al sonido de la rana coquí.