Stylopage

Stylopage es un género politípico de hongo depredador del orden Zoopagales , dentro del subfilo Zoopagomycotina . Todas las especies conocidas de Stylopage subsisten de diversas especies de amebas o nematodos , atrapando a sus presas, generalmente mediante una sustancia adhesiva que recubre sus hifas vegetativas , y absorbiendo nutrientes a través de la proyección de un haustorio . Hasta el momento se han descrito17 especies de Stylopage existentes. ^{[ 2 ]}

Stylopage fue descrito por primera vez en 1935 por Charles Drechsler , con el descubrimiento y crecimiento de tres nuevas especies – S. haploe , S. araea y S. lepte – en medios que habían sido cultivados a partir de materia vegetal en descomposición encontrada en bosques templados cerca de Washington, DC El nombre del género hace referencia a la presencia de conidios en hifas fértiles largas, en forma de varilla, así como a su naturaleza depredadora. Drechsler inicialmente colocó Stylopage dentro de los ahora extintos Phycomycetes . ^{[ 1 ]} Tras el descubrimiento de más especies de Stylopage , Drechsler colocó el género dentro de la familia recién creada, Zoopagaceae . ^{[ 3 ]} La identificación y descripción de más especies de Stylopage se ha determinado en gran medida en base a similitudes en la morfología de los conidios y el comportamiento depredador observado. ^{[ 4 ] [ 5 ]} Stylopage ha sido descrito como un depredador ^{[ 6 ]} y un parásito obligado . ^{[ 3 ]} De todos modos, todas las especies conocidas de Stylopage exhiben un comportamiento depredador hacia amebas o nematodos.

Tras la reclasificación de los órdenes que antes pertenecían a Zygomycota , incluyendo Zoopagaceae, Stylopage y todos los demás Zoopagales se ubicaron dentro del subfilo Zoopagomycotina , bajo el nuevo filo Zoopagomycota. ^{[ 7 ]} Desde entonces, se ha demostrado que los Zoopagales constituyen un orden monofilético ; dentro de los Zoopagales, Stylopage forma un clado hermano con Acaulopage , otro hongo amebofago depredador. ^{[ 8 ]}

Sin embargo, reconstrucciones filogenéticas más recientes basadas en la filogenia del ARNr 18S sostienen que Stylopage no es monofilético y que S. hadra forma un clado hermano con Zoophagus spp., lo que sugiere que las similitudes en la morfología de las conidias no son suficientes para determinar la monofilia dentro de Stylopage . Estos análisis filogenéticos también indicaron que las conidias de S. hadra incorporan un endosimbionte bacteriano también asociado con Acaulopage tetraceros . ^{[ 4 ]}

La Stylopage generalmente prospera en suelos templados y húmedos o en lechos de vegetación en descomposición en las regiones templadas del hemisferio norte . Desde el descubrimiento de los especímenes tipo, se han cultivado múltiples especies de Stylopage en suelos de todo el este de Norteamérica . Se ha encontrado Stylopage creciendo tan al oeste como Colorado , ^{[ 9 ]} tan al norte como Michigan ^{[ 4 ]} y el sur de Ontario , ^{[ 10 ]} y tan al sur como Florida . ^{[ 11 ]}

Además, Stylopage se puede encontrar en toda Europa , con muestras de múltiples especies recolectadas en el Reino Unido , ^{[ 12 ]} Irlanda , ^{[ 13 ]} y Alemania . ^{[ 14 ]} S. rhabdospora también se ha cultivado a partir de muestras obtenidas de las orillas del río Sakawa , en Japón . ^{[ 15 ]} Drechsler informó inicialmente que los climas templados y húmedos parecen promover el mayor crecimiento de las especies de Stylopage , y que las temperaturas del verano norteamericano no eran propicias para su crecimiento. ^{[ 1 ]} La mayoría de las muestras de especies nematófagas y amebófagas se han obtenido de riberas de ríos templados y suelos de bosques, repletos de vegetación en descomposición. Especies más comunes como S. hadra y S. araea se pueden encontrar de forma ubicua en la hojarasca templada del hemisferio norte. ^{[ 16 ]}

Se han reportado múltiples especies de Stylopage en tierras de cultivo y suelos agrícolas de países más tropicales , aunque en áreas y condiciones con climas comparativamente más fríos. S. hadra , una de las especies nematófagas más comunes, se ha encontrado tanto en Hawái ^{[ 17 ]} como en India . ^{[ 18 ] [ 19 ]} S. leiohypha también se ha encontrado en India. ^{[ 18 ]} Se han reportado múltiples especies de Stylopage en suelos de bosques templados de montaña en Kenia. ^{[ 17 ]} Curiosamente, hay evidencia de que S. hadra puede crecer en suelos agrícolas con niveles moderados (hasta 1,8  mmol) de contaminación por plomo . ^{[ 20 ]}

El estiércol animal también ha sido una fuente muy fructífera para el cultivo de Stylopage . S. anomala , ^{[ 21 ]} S. cymosa , ^{[ 12 ]} S. grandis , S. leiohypha y S. hadra ^{[ 13 ]} se pueden encontrar en estiércol de caballo u oveja procedente de tierras de cultivo templadas del Reino Unido e Irlanda. S. grandis también se ha encontrado en estiércol de oveja de zonas agrícolas templadas de Argentina . ^{[ 22 ]}

Stylopage se caracteriza por hifas vegetativas escasas, ramificadas dicotómicamente y aseptadas . El género también se distingue de géneros morfológicamente similares, como Acaulopage , por su producción de conidios aseptados en conidióforos largos y erectos. ^{[ 1 ]} Las hifas vegetativas suelen ser incoloras o hialinas , aunque en algunas especies, como S. hadra , la sustancia adhesiva utilizada para sujetar a la presa puede hacer que las hifas vegetativas parezcan de color amarillo dorado bajo el microscopio. ^{[ 23 ]} El tamaño y la forma de los conidios, el número de conidios por conidióforo, las dimensiones de las hifas y la presencia o ausencia de zigosporas varían entre las especies de Stylopage . Casi todas las especies que producen múltiples conidios por conidióforo lo hacen sucesivamente; es decir, después de la producción de un conidio, el conidióforo se ramifica y continúa elongándose para producir otro, a menudo después de que los conidios anteriores se hayan desprendido.

Debido a su metabolismo depredador, Stylopage depende de la presencia de otros heterótrofos , con mayor frecuencia nematodos o amebas saprófitas , para prosperar. Por lo tanto, incluso las especies mejor estudiadas, como S. hadra , no pueden cultivarse fácilmente en un cultivo puro y estéril sin una presencia previa significativa de bacterias y hongos saprófitos. ^{[ 32 ] [ 33 ]} Muchas especies de Stylopage pueden cultivarse en condiciones de laboratorio, pero se debe utilizar una superficie relativamente permeable como sustrato para el crecimiento saprófito necesario. Por ejemplo, Drechsler informó que se podía observar poco o ningún crecimiento de Stylopage en agar de harina de maíz relativamente duro en ensayos iniciales, debido a la incapacidad de organismos como amebas y nematodos para sostenerse en la superficie. ^{[ 1 ]} Estudios más recientes han encontrado mayor éxito con el cultivo de Stylopage en agar de agua o agar de harina de maíz al 2%, inoculado con mohos originados de hojas en descomposición o estiércol animal. ^{[ 34 ] [ 13 ]} De acuerdo con la preferencia de Stylopage por hábitats templados, la temperatura óptima de aislamiento y crecimiento para Stylopage en cultivo parece ser la temperatura ambiente , en cultivos originados tanto de estiércol como de hojarasca. Por lo tanto, los cultivos de diferentes especies de Stylopage han tenido éxito entre 20 y 28  °C. Dependiendo de la especie, el crecimiento de las hifas vegetativas de Stylopage puede comenzar tan rápido como 48 horas o tan lentamente como 2 semanas después de la inoculación inicial del sustrato. ^{[ 34 ] [ 13 ] [ 14 ] [ 35 ]}

La dispersión por artrópodos se ha identificado como un posible mecanismo de dispersión importante para al menos una especie de Stylopage . Las conidias de S. anomala muestran una estrecha asociación tanto con Sappinia pedata , una ameba, como con las regiones ventral de la cabeza y la parte inferior de las patas de los ácaros gamásidos asociados con el estiércol de alce . Esto se logra mediante material adhesivo liberado desde el ápice en forma de pico de cada conidia. Estos ácaros son móviles y también se asocian con especies de escarabajos , lo que permite a las conidias de S. anomala obtener un poderoso mecanismo de dispersión. ^{[ 10 ]} La dispersión acuática también se ha sugerido como un mecanismo de dispersión, y S. scoliospora muestra adaptaciones notables a la vida acuática, como hifas comparativamente largas y curvas y la posibilidad de desarrollo de conidióforos postrados. ^{[ 11 ]}

Las especies de Stylopage capturan a sus presas de forma similar. Primero, la ameba o el nematodo entra en contacto con una sección de las hifas vegetativas. El organismo presa queda entonces sujeto, generalmente por una sustancia adhesiva producida por el hongo en el punto de contacto. Una vez inmovilizado, un haustorio producido por el hongo penetra su membrana celular y/o tegumento y se ramifica en su interior. Tras consumir los órganos internos y los nutrientes de la presa, Stylopage erige septos dentro de los haustorios a medida que el citoplasma de la hifa se retira, aislando así las secciones hifales a medida que las vacía. Esto deja únicamente la membrana externa del organismo presa, que permanece adherida al punto de contacto de las hifas, incluso después de que los haustorios se hayan retirado. ^{[ 1 ] [ 15 ] [ 23 ]}

Hay variaciones específicas de cada especie en este proceso. Por ejemplo, S. hadra , una de las especies de Stylopage más ubicuas y mejor estudiadas, produce el material adhesivo solo al entrar en contacto con un nematodo. ^{[ 23 ]} Otras especies, como S. araea y S. haploe , ambas depredadoras de amebas, parecen poseer hifas vegetativas que están completamente cubiertas de material adhesivo. ^{[ 1 ]} S. hadra a menudo, pero no siempre, produce una protuberancia en forma de bulbo en el punto de contacto de la hifa con el nematodo. Este crecimiento está completamente cubierto de adhesivo, lo que ayuda a contener a los nematodos más grandes capturados por S. hadra . ^{[ 16 ]} El crecimiento de estas protuberancias no se observa en las especies de Stylopage que se alimentan de amebas o nematodos comparativamente más pequeños; Por ejemplo, estas protuberancias no se observan en S. leiophypha , que se alimenta de nematodos de aproximadamente la mitad de la longitud de aquellos de los que se alimenta S. hadra . ^{[ 6 ]}

Existe una variación adicional dentro de las especies amebofágicas de Stylopage . Por ejemplo, se ha observado que S. rhabdospora atrapa amebas directamente de las conidias, desde el sitio de crecimiento del tubo germinativo. ^{[ 30 ]} Estudios ultraestructurales de S. rhabdospora han demostrado que no produce ninguna sustancia adhesiva, pero aun así logra retener a las amebas en su lugar, debido a que puede proyectar haustorios hacia la ameba al contacto más rápidamente de lo que la ameba puede alejarse. Las ramificaciones de estos haustorios se vuelven bulbosas una vez dentro de la ameba, de modo que la ameba no puede escapar. ^{[ 15 ]}

De manera singular, el espécimen tipo de S. anomala no mostró un comportamiento depredador visible, sino que se alimentó de amebas que quedaron atrapadas en sus hifas adhesivas y posteriormente perecieron. ^{[ 21 ]} Sin embargo, una cepa diferente observada por Malloch y Blackwell sí mostró un comportamiento depredador, atrapando y depredando activamente amebas aún vivas. ^{[ 10 ]}

También se han observado preferencias específicas de especies de forma notable en S. araea . Las amebas de los géneros Saccamoeba , Naegleria y Sappinia fueron atacadas por S. araea , pero su presencia pareció inhibir la formación de conidios, dejando en cambio que el hongo mostrara solo crecimiento vegetativo. Las amebas infectadas con el virus gigante KSL5 mostraron resistencia a S. araea , permaneciendo sin ser digeridas por los haustorios. ^{[ 25 ]} Curiosamente, S. araea también ha demostrado la capacidad de penetrar los quistes protectores formados por las amebas para resistir los haustorios de especies como Acaulopage . ^{[ 14 ]}

Se ha explorado de forma limitada el género Stylopage , entre otros hongos depredadores, como agente de control biológico para ciertas amebas y nematodos dañinos, aunque aún no se han realizado experimentos sustanciales. Se ha teorizado sobre el uso de S. araea en sistemas de tratamiento de agua para limitar la presencia de amebas causantes de infecciones. ^{[ 36 ]} Stylopage fue uno de los muchos géneros cuya mayor densidad de depredadores en el suelo se asoció con una mayor biomasa radicular en suelos de caña de azúcar , lo que posiblemente indique un uso futuro en el control de parásitos de plantas. ^{[ 37 ]} Sin embargo, dado que las especies conocidas de Stylopage no producen toxinas amebicidas o nematicidas conocidas , su uso como agente de control biológico comercialmente reproducible puede ser limitado.