Visión en sapos

«Visión en sapos» proporciona información detallada y resúmenes fácticos sobre los correlatos neuronales del comportamiento guiado visualmente ( neuroetología ) en una especie de vertebrado terrestre filogenéticamente basal. ^{[ 1 ]} Arroja luz sobre temas centrales como el reconocimiento de características visuales, las «funciones de inicio» de los sistemas de activación codificados, ^{[ 2 ]} la generación de patrones de comportamiento, ^{[ 3 ]} así como su modificación a través de la experiencia individual. ^{[ 4 ]} Al mismo tiempo, proporciona contexto histórico, figuras clave y conceptos de perspectivas evolutivas. Por ejemplo, la evolución ha dotado al cerebro de los anuros filogenéticamente basales para el reconocimiento de patrones configuracionales con la capacidad de detectar la orientación de los límites de contraste visual en movimiento mediante computación implícita ^{[ 5 ]} utilizando un algoritmo inteligente y eficiente, evitando así un método explícito que utiliza la neuroarquitectura masiva y redundante característica de la corteza estriada de los mamíferos (véase también: detección de características (sistema nervioso) ).

La base neural de la detección de presas y la discriminación presa/depredador fue estudiada en profundidad por Jörg-Peter Ewert en una serie de experimentos que convirtieron al sistema visual del sapo en un sistema modelo ^{[ 6 ]} en neuroetología (base neural del comportamiento natural). ^{[ 7 ]} Comenzó investigando los comportamientos naturales de captura de presas y evitación de amenazas del sapo común europeo ( Bufo bufo ).

El trabajo de Ewert ^{[ 8 ] [ 9 ] [ 10 ] [ 11 ] [ 12 ]} produjo varios descubrimientos importantes. En general, su investigación reveló los circuitos neuronales específicos para el reconocimiento de estímulos visuales complejos. Específicamente, identificó dos regiones del cerebro que interactúan —procesamiento de información en paralelo—, ^{[ 13 ]} el tectum óptico mesencefálico y la región talámica pretectal diencefálica, que eran responsables de discriminar presas de no presas y reveló las vías neuronales que las conectan. Además, encontró que los mecanismos neuronales son plásticos y adaptables a entornos y condiciones variables (por ejemplo, discutido por Carew ^{[ 14 ]} y Zupanc ^{[ 15 ]} ).

La visión en los sapos es un asunto complejo. Los sapos responden a los objetos dependiendo de: a) lo que ven (reconocen el objeto; por ejemplo, ¿presas?), b) dónde se encuentra el objeto en el campo visual (localizan el objeto; por ejemplo, ¿eligen una estrategia de captura?) y c) la motivación del sapo , es decir, su interés, que puede verse influenciado por factores endógenos como el hambre, la hora del día y la estación del año, así como por experiencias individuales relacionadas con eventos.

Los sapos comunes Bufo bufo bufo (L.) son principalmente activos al anochecer y al amanecer. En los sapos, los fotorreceptores bastones —que son responsables de la visión crepuscular— están parcialmente involucrados en la visión del color: en el umbral visual absoluto, su peculiar sistema de bastones duales de la retina permite una percepción limitada del color sensible al azul y al verde ^{[ 16 ]} que puede ayudar a los sapos a orientarse en su entorno. Sin embargo, durante los comportamientos de captura de presas y evitación de amenazas, los sapos dependen de la percepción del movimiento, el contraste, el tamaño y la configuración (gestalt) de los objetos. Su perfecta discriminación de las características configuracionales de los límites en blanco y negro permanece invariable ^{[ 17 ] [ 18 ]} con respecto a los cambios de color.

El ciclo de vida anual de los sapos se divide en diferentes períodos estacionales: invierno para la hibernación, primavera para el apareamiento, verano para la caza y la evasión de amenazas, y otoño para la migración a las zonas de invernada. En primavera, cuando la temperatura nocturna ya no baja de los 6  °C, llega el momento de la percepción multisensorial que permite a los sapos comunes interactuar socialmente en busca de pareja. Abandonan el blando suelo del bosque, donde se habían excavado hasta 50  cm de profundidad para hibernar, y luego emprenden una migración de casi 600 m por día a lo largo de hasta 5  km hasta sus zonas de desove, donde crecieron. Durante la migración, los machos más pequeños agarran a las hembras más pesadas a su paso y se aferran a ellas, cabalgando sobre sus lomos hasta llegar al estanque donde tiene lugar el apareamiento después de que varios machos hayan luchado por cada hembra.

En el contexto de la temporada principal, los objetivos conductuales y sus motivaciones subyacentes son proporcionales. Sin embargo, un alto nivel de motivación puede influir sustancialmente en la atribución de un objeto visual a una categoría de significado particular y viceversa. Por ejemplo, durante la temporada de apareamiento, los sapos comunes machos se sienten atraídos por los cuerpos grandes e hinchados de las hembras, que son adecuados para sujetar y transportar al macho a cuestas. En caso de que un macho, impulsado por la testosterona y ansioso por aparearse, no encuentre una hembra en el estanque rápidamente, incluso utilizará un trozo grande de corteza de árbol flotante como sustituto, aferrándose a él con fuerza. Sus órganos sensoriales se centran ahora en las sensaciones táctiles de su piel y en la comunicación mediante llamadas de apareamiento, mientras que la visión aún no desempeña un papel dominante.

El término excitación caracteriza el comportamiento de los sapos durante la época de apareamiento y se refiere a un estado fisiológico que promueve la «vigilancia sensorial». La migración a sus zonas de desove es el resultado de una compleja interacción de diversos factores, no todos comprendidos aún, como por ejemplo, cómo se orientan de noche bajo la lluvia. Una estructura cerebral especial, la formación reticular , desempeña un papel fundamental. Integra la información sensorial proporcionada, por ejemplo, a través del tectal óptico mesencefálico y las capas subtectal y tegmental somatosensoriales. La información olfativa recogida por el bulbo olfatorio principal , asociada y almacenada en el palio medial del telencéfalo, se utiliza para la orientación local y la búsqueda de rutas. En este contexto, el sistema hipofisario -hipofisario ejerce funciones significativas al vincular las señales endocrinas, sensoriales y conductuales con los eventos ambientales estacionales.

En el laboratorio, la actividad neuronal de este evento multisensorial puede estudiarse en el sistema visual del cerebro de un sapo. Mediante un microelectrodo , se registran las descargas de neuronas individuales (potenciales de acción) de las capas del tectum óptico mesencefálico, subtectum y tegmento ^{[ 19 ]} , tras la amplificación electrónica de los picos, el filtrado de ruido, la monitorización acústica mediante un altavoz y la visualización en la pantalla de un osciloscopio de almacenamiento. La información procedente de la retina, que llega a las capas superficiales del tectum óptico, permite una orientación visual aproximada sin un procesamiento específico de la información en primavera. Durante la época de apareamiento, los sapos comunes no se alimentan, por lo que las neuronas T5.2 ^{[ 20 ]} que reconocen a las presas muestran una respuesta débil o nula. Sin embargo, en las capas tectales más profundas, existen neuronas cuyos campos receptivos visuales se expanden, lo que les permite obtener información de todo el campo de visión de uno o ambos ojos. Esto indica una enorme convergencia visual, para la cual las neuronas de tipo T4, cuyos árboles dendríticos se extienden hasta las capas tectales, forman el sustrato neuroanatómico apropiado. ^{[ 21 ]} Estas neuronas de campo amplio — registradas tanto en ranas como en sapos — son más sensibles que los sensores de movimiento técnicos, ya que se activan incluso cuando el experimentador mueve algo, como uno de sus dedos, a una distancia de 10 m. Más profundamente en el tectum óptico, hacia las áreas tegmentales, dicha neurona visual de campo amplio recibe información somatosensorial adicional de toda la piel corporal ipsilateral, de modo que los estímulos táctiles y/o vibratorios pueden disminuir el umbral de respuesta para un estímulo visual potencialmente esperado. En el laboratorio, las vibraciones causadas por pasos en el suelo desencadenan una fuerte actividad neuronal incluso a una distancia de 10 m. Esto explica por qué, en la naturaleza, las ranas y los sapos saltan a las zanjas cercanas cuando alguien intenta acercarse a ellos con cautela. A medida que el electrodo de registro avanza lateralmente hacia el núcleo semicircular, las neuronas auditivas contribuyen al "concierto multisensorial".

Tras formar pareja, este concierto alcanza un volumen moderado y los sapos comunes se comportan como solitarios. Migran de vuelta a sus zonas de caza cerca de los bosques, lo que va acompañado de un «retorno de la visión precisa» neurofisiológico, en el que la información visual se procesa adecuadamente y los comportamientos se activan y controlan visualmente, por ejemplo, al cazar presas.

Durante la temporada de caza , el sapo común responde a un insecto o gusano en movimiento con una serie de reacciones de captura de presas: ^{[ 22 ]}

1. Orientándose hacia la presa
2. acechando a la presa
3. fijación binocular
4. chasquido
5. tragar
6. limpiarse la boca con la extremidad anterior

La secuencia de reacciones (1) a (4) forma una especie de cadena estímulo-respuesta ^{[ 23 ] [ 24 ]} en la que la señal de presa , en combinación con una nueva señal de ubicación , determina la constelación de estímulos para el siguiente tipo de reacción; véase el vídeo del sapo: ^{[ 25 ]} Cuando un objeto es reconocido como presa y, por lo tanto, atrae la atención, y la presa está en el campo de visión periférico , el sapo gira su cabeza y cuerpo hacia la presa. Si la presa está lejos , el sapo comienza a perseguirla. Después de alcanzar a la presa , el sapo fija su mirada intensamente en ella con ambos ojos. Finalmente, ataca a la presa a corta distancia con su lengua o mandíbulas. Estas respuestas a los estímulos forman una serie de patrones de comportamiento claramente definidos. ^{[ 26 ]} Una razón para este tipo de cadena estímulo-respuesta es que, a diferencia de los humanos, los sapos no tienen movimientos oculares sacádicos involuntarios, ^{[ 27 ]} y tampoco pueden realizar "movimientos oculares de seguimiento". Por lo tanto, su sistema visual se centra en la percepción de imágenes retinianas de objetos visuales en movimiento. ^{[ 28 ] [ 29 ]}

La falta de movimientos sacádicos oculares obliga al sapo a mantener los ojos en posiciones rígidas. Dado que el movimiento, parámetro esencial para la identificación de presas, es un estímulo, el sapo debe decidir si un objeto es presa o no antes de moverse. Al orientarse hacia una presa en movimiento, el sapo ya ha determinado que se trata de una presa. Al reconocerla, el sapo indica su activación, a menudo mediante un característico temblor de los dedos largos de sus patas traseras. Si la presa desaparece repentinamente, el sapo puede atacar al vacío. Esto significa que la información obtenida sobre la presa se puede almacenar durante un tiempo determinado para recuperarla poco después y convertirla en una respuesta de captura.

Esto concuerda con el histograma de frecuencia-tiempo de las descargas de una neurona T5.2, detectora de presas, para la orientación hacia ellas, registradas en el tectum óptico de un sapo común en libre movimiento: un calentamiento de la frecuencia de descarga anuncia el movimiento de orientación de la cabeza y el cuerpo del sapo, que comienza poco después del pico de calentamiento y dura lo mismo que la activación neuronal. La diferencia entre las frecuencias de descarga neuronal en respuesta a presas y no presas se mantiene incluso por debajo del umbral de captura de presas.

Cuando las condiciones del estímulo permiten el ataque rápido a la presa, el histograma de la tasa de disparo de una neurona T5.2 correspondiente a lo largo del tiempo revela otro fenómeno interesante: un fuerte "pico de calentamiento de la frecuencia de descarga" —después de que se ha detectado la presa y se ha activado el disparador para el ataque rápido— termina durante el ataque. Aparentemente, esta "inhibición correlacionada con el ataque rápido" termina la percepción visual y la separa de la reacción consumatoria subsiguiente. Esto asegura que la cabeza del sapo esté correctamente alineada durante el preciso ataque rápido con la mandíbula y la lengua: (1) abrir la boca y activar el músculo estabilizador del paladar, (2) proyectar la lengua hacia la presa activando el músculo proyector de la lengua, (3) sujetar la presa con la lengua, (4) retraer la lengua con la presa activando el músculo retractor de la lengua, (5) cerrar la boca y tragar la presa. ^{[ 30 ] [ 31 ] [ 32 ] [ 33 ]}

En resumen, ambos tipos de respuesta de las neuronas T5.2 —caracterizadas por la "activación sostenida de la orientación" frente a la "inhibición de la activación correlacionada con el disparo"— exhiben una fase típica de calentamiento premotor que se correlaciona con el umbral de activación para la captura de presas. Las neuronas T5.2, cuyos campos receptivos se encuentran en el campo visual binocular, pueden adoptar cualquiera de los dos tipos de respuesta, por ejemplo, orientarse hacia la presa después de un disparo fallido. Esto demuestra que las neuronas T5.2 en la representación tectal del campo visual binocular pueden ser compartidas por sistemas de liberación para la orientación y el disparo. En los sapos saciados, tanto la fase de calentamiento de las neuronas T5.2 como el comportamiento de captura de presas no se producen.

Estos estudios de registro en sapos en movimiento libre demuestran que las neuronas T5.2 en el cerebro del sapo son capaces de distinguir, de forma subliminal, entre presas y no presas cuando el sapo no está motivado para cazar, por ejemplo, cuando está saciado. En un sapo hambriento, la activación inicial de las neuronas T5.2 es el evento neuronal (con una función de activación) que desencadena el comportamiento de captura de presas.

En cada caso, los datos se recopilaron de un sapo común en movimiento libre utilizando un sofisticado sistema de presentación de estímulos y registro de microelectrodos. ^{[ 34 ]}

Entre sus posibles presas, los sapos comunes prefieren invertebrados pequeños que se mueven en la dirección de su eje corporal, como hormigas, babosas, escarabajos, milpiés y gusanos. Evitan objetos grandes en movimiento, como las sombras de aves rapaces o aquellos cuyas partes del cuerpo están alineadas perpendicularmente a la dirección del movimiento, como serpientes o ciertas orugas. Cuando un sapo se enfrenta a un estímulo en movimiento, generalmente puede reaccionar con una de dos respuestas: dependiendo del tamaño y la configuración del estímulo, adoptará un comportamiento de orientación de la presa (captura de presas) o un comportamiento de evasión del depredador (escape), que consiste en agacharse o saltar para alejarse presa del pánico. Las serpientes son consideradas los archienemigos de los sapos. Las serpientes se mueven de una manera que los sapos perciben como una advertencia: la serpiente levanta la cabeza y mueve sus anillos de forma lateral, creando así imágenes que se extienden transversalmente a la dirección del movimiento. Esta gestalt dinámica (véase detección de características (sistema nervioso) ) contrasta con la de una lombriz de tierra, por ejemplo, y por lo tanto se la denomina en la jerga de laboratorio configuración antigusano frente a configuración gusano . Cuando se enfrenta a una serpiente látigo de herradura , ^{[ 35 ]} el sapo se agachará e intentará excavar, saltar para alejarse o permanecer inmóvil. Sentado quieto, emplea diversas estrategias de defensa mientras mantiene el contacto visual y secreta veneno de sus glándulas cutáneas. Su cuerpo se hincha, lo que le hace adoptar una postura defensiva con la cabeza baja y las patas extendidas. Al mismo tiempo, su cabeza y espalda sirven como escudo protector. Esta postura coloca al sapo en una posición que dificulta que una serpiente lo ataque o lo agarre.

Para determinar el tamaño general de un estímulo, un sapo considera tanto el tamaño angular, que se mide en grados de ángulo visual , como el tamaño absoluto, que tiene en cuenta la distancia entre el sapo y el objeto. Esta segunda capacidad, la de juzgar el tamaño absoluto estimando la distancia, se conoce como constancia de tamaño . ^{[ 36 ] [ 37 ] [ 38 ]}

Para estudiar las respuestas conductuales de los sapos a distintos tipos de estímulos, Ewert realizó experimentos colocando al sapo en el centro de un pequeño recipiente cilíndrico de vidrio. A continuación, giró una pequeña franja (barra) de cartón de color contrastante (que actuaba como un "señuelo" visual) alrededor del recipiente para imitar estímulos similares a presas o amenazas; véase el vídeo . Se registró la velocidad de giro como medida del comportamiento de orientación (actividad de captura de presas). Al modificar las características del estímulo visual de forma metódica, Ewert pudo estudiar exhaustivamente los rasgos clave que determinan el comportamiento. ^{[ 39 ] [ 40 ]}

Hasta cierto tamaño, los cuadrados que giraban alrededor del sapo provocaron con éxito respuestas de captura de presas. Los sapos evitaron los cuadrados grandes. Las barras verticales casi nunca provocaron comportamiento de captura de presas, y fueron cada vez menos efectivas con el aumento de la altura. Las barras horizontales, en cambio, fueron muy exitosas para provocar comportamiento de captura de presas y su efectividad aumentó con el aumento de la longitud, hasta cierto grado. Segmentos verticales adicionales sobre barras horizontales disminuyeron significativamente las respuestas de captura de presas. Mediante una configuración experimental diferente se demostró que la discriminación gusano versus antigusano es independiente (invariante ^{[ 41 ]} ) de la dirección en la que el objeto se mueve en el campo visual del sapo. Teniendo en cuenta la invariancia de la dirección del movimiento , una formulación más general es: alineación de una barra paralela versus transversal (a través) a su dirección de movimiento . [Nota: Los términos barra horizontal y barra vertical se refieren específicamente al movimiento en el plano horizontal; Véase también: detección de características (sistema nervioso) . La especificidad del movimiento del sistema visual del sapo es fundamental para clasificar los objetos visuales en movimiento como presas o amenazas. Esta clasificación se basa en un cálculo de la alineación de los ejes longitudinales de los objetos en relación con la dirección de su movimiento, en contraposición a la gravedad como valor de referencia (cf. orientación vertical u horizontal): Un milpiés que corre horizontalmente por el suelo o trepa por una brizna de hierba vertical entra en la categoría de presa del sapo. Para modelos de reconocimiento de presas frente a amenazas, véase: concepto de «interacción de filtro neuronal»; ^{[ 42 ]} «análisis teórico de sistemas»; ^{[ 43 ]} «enfoque teórico de esquemas». ^{[ 44 ]}

Un objeto estacionario, como una barrera, provoca un comportamiento de desvío evasivo en el sapo. ^{[ 45 ]} Sin embargo, hay ejemplos que muestran que los objetos estacionarios bajo ciertas condiciones desencadenan la captura de presas: cuando un sapo mueve su cabeza con sus ojos inmóviles, la imagen retiniana de un objeto se mueve en la dirección opuesta debido al movimiento inducido . Es reconocido como presa y responde con la captura de presa, siempre que la configuración de la imagen coincida con el esquema de presa del sistema visual central de análisis. Esto se aplica cuando el fondo del objeto no tiene textura, por ejemplo, un objeto negro frente a un fondo blanco. Sin embargo, si el fondo tiene textura, como por una textura de puntos aleatorios de Julesz o una vista natural de un suelo de bosque con pocas ramas y estructuras de hojas, el objeto es ignorado por el sapo debido al enmascaramiento visual : el objeto es enmascarado por la textura del fondo en movimiento. El fenómeno inhibitorio entre el estímulo objetivo y el estímulo enmascarador fue investigado cuantitativamente en sapos utilizando varios procedimientos experimentales. ^{[ 46 ] [ 47 ] [ 48 ] [ 49 ]}

La fuerza del enmascaramiento de fondo a señal fue diferente en las neuronas retinianas (R), tectales (T) y pretectales talámicas (TH), es decir, más fuerte en las neuronas T5.2 que detectan presas y más débil en TH3. ^{[ 50 ]} Se sugiere que el efecto de enmascaramiento resulta de la inhibición pretecto-tectal.

¿Problemas con las interpretaciones orientadas a un propósito?

Un cambio en la dirección del contraste entre un objeto en movimiento y su fondo —negro sobre blanco o blanco sobre negro— no influye fundamentalmente en el algoritmo para distinguir configuraciones, por ejemplo, cuando los estímulos tienen forma de gusano o antigusano, como se muestra en las líneas de estímulo-respuesta (a) y (b) de la figura. En el caso del antigusano (b) y el cuadrado (c), los límites de contraste correspondientes, transversales a la dirección del movimiento, son decisivos y, por lo tanto, respaldan la preferencia del depredador por los gusanos.

Los objetos cuadrados pequeños que son blancos sobre un fondo negro provocan una actividad de captura de presas significativamente mayor que los objetos negros del mismo tamaño sobre un fondo blanco. A primera vista, estamos familiarizados con un fenómeno comparable de la percepción visual , a saber, la ilusión de irradiación : un objeto blanco sobre un fondo negro parece más grande que un objeto negro del mismo tamaño sobre un fondo blanco. Una ventaja evolutiva a considerar podría ser que los objetos pequeños y de color claro son más fáciles de ver al anochecer o en condiciones de poca luz, ya que el color blanco refleja más fotones que el negro. El fenómeno de contraste incluso se invierte estacionalmente. ^{[ 51 ]}

Sin embargo, puede surgir una desventaja cuando un sapo cazador se enfrenta a una presa con forma de gusano. Si la presa es negra y el fondo es blanco, el sapo ataca con éxito el borde que apunta en la dirección del movimiento ( preferencia por la cabeza ), pero si se encuentra con un gusano de contraste inverso, elige el borde posterior del gusano blanco ( preferencia por la cola ) y a menudo falla al intentar atrapar a la presa atacando el vacío. Los efectos neurofisiológicos de "apagado" (cambio rápido de luminancia de claro a oscuro) causados ​​por el límite de contraste en movimiento juegan un papel importante aquí, lo que podría aumentar la tasa de supervivencia de un gusano de color claro.

Funciones seleccionadas del sistema visual del sapo:

1. El circuito neuronal que media entre las características configuracionales del estímulo visual de la presa y el comportamiento de captura de la presa consta de vías tectales alimentadas por la retina y los núcleos rombencefálicos/espinales correspondientes.
2. La distinción entre presa (alimento) y no presa (por ejemplo, amenaza) se basa en la interacción de la red de las vías retinotectales del mesencéfalo con las estructuras talámicas retinopretectales del diencéfalo .
3. La localización de objetos visuales en movimiento aprovecha el mapa retinotópico del tectum óptico en conexión con los cálculos de profundidad monoculares y binoculares y las vías retinotectales/tegmentales.
4. La atención dirigida, es decir, la traducción de la percepción visual en acción motora, se basa en circuitos moduladores desinhibitorios del prosencéfalo que involucran el cuerpo estriado telencefálico.
5. La modificación del reconocimiento configuracional de presas en el curso del aprendizaje asociativo visual u olfativo se basa en un circuito desinhibitorio modulador del prosencéfalo que involucra el palio ventromedial posterior (hipocampal) telencefálico, el tálamo anterior, el tálamo dorsolateral caudal pretectal y el tectum óptico.
6. Las modulaciones dopaminérgicas en la macrored cerebral (por ejemplo, tras la administración sistémica del agonista dopaminérgico apomorfina) aumentan la frecuencia de disparo de las células ganglionares de la retina y la motivación para la caza, y alteran las estrategias de captura en lo que respecta a perseguir y cazar presas frente a esperar a que aparezcan y atacarlas.

Para comprender los mecanismos neuronales subyacentes a las respuestas de captura de presas y evitación de depredadores del sapo, Ewert realizó una serie de experimentos de registro y estimulación visual basados ​​en los datos neuroanatómicos disponibles. ^{[ 53 ]} En primer lugar, los resultados le permitieron comprender cómo se construye el sistema visual y cómo se conecta con el sistema nervioso central. En segundo lugar, descubrió áreas del cerebro responsables del análisis diferencial de los estímulos visuales. ^{[ 54 ] [ 55 ] [ 56 ]}

El análisis neurofisiológico de la visión en anfibios anuros fue introducido en las décadas de 1950 y 1960 por Jerome Lettvin , Horace Barlow y sus colegas, quienes estaban interesados ​​en: ¿Qué comunica el ojo a su cerebro en términos de los parámetros de los estímulos visuales, y cómo participa el cerebro en el reconocimiento de patrones visuales? ^{[ 57 ] [ 58 ] [ 59 ] [ 60 ] [ 61 ]} Sus investigaciones en ranas se centraron en las características de respuesta de las células ganglionares de la retina, que procesan la información proporcionada por las células fotorreceptoras a través de interneuronas intermedias (células amacrinas, horizontales y bipolares), y transmiten los resultados al cerebro a través de sus axones en el nervio óptico. Los neuroanatomistas allanaron el camino para comprender la estructura y función neural del sistema visual de los anfibios anuros. ^{[ 62 ] [ 63 ] [ 64 ] [ 65 ] [ 66 ] [ 67 ] [ 68 ]}

En los sapos y ranas comunes, la retina está conectada al tectum óptico del mesencéfalo por al menos tres tipos de células ganglionares . ^{[ 69 ]} Las respuestas de una célula ganglionar de la retina se pueden registrar desde su terminal axónica en el tectum superficial usando un microelectrodo de metal afilado electrolíticamente y recubierto de laca. Cada una de las células ganglionares tiene un campo receptivo excitatorio y un campo receptivo inhibitorio circundante, pero difieren en los diámetros de sus campos receptivos excitatorios centrales, ERF, y los campos receptivos inhibitorios, IRF. Los diámetros de ERF en las células ganglionares de clase II (R2) son aproximadamente cuatro grados de ángulo visual. Los de las células de clase III (R3) son alrededor de ocho grados, y los ERF de las células ganglionares de clase IV (R4) varían de doce a quince grados. A medida que los estímulos atraviesan el campo visual del sapo, la información se envía al tectum óptico. El campo visual de cada ojo se proyecta a través de los axones de las células R en el nervio óptico, mediante un quiasma óptico casi completo , hasta el tectum óptico contralateral. El campo de visión se "escanea" y los estímulos visuales son preprocesados ​​por las clases de células ganglionares en términos de tamaño angular visual, velocidad angular visual, contraste del fondo del estímulo y cambios en la iluminación difusa. Las tres clases responden a objetos visuales en movimiento cuyo tamaño se correlaciona con el diámetro de su ERF. Las neuronas de la clase R2 presentan una peculiaridad: no solo se activan mientras un objeto pequeño se mueve, sino también durante un período de tiempo después de que el objeto se haya detenido repentinamente dentro del ERF. Esto inspira una comparación con el escenario de una mosca después de aterrizar: camina, se detiene y simplemente permanece de pie.

El tectum óptico existe como un sistema de localización ordenado, en forma de mapa topográfico . ^{[ 70 ]} Cada punto del mapa corresponde a una región particular de la retina del sapo y, por lo tanto, a todo su campo visual. Asimismo, cuando se estimulaba eléctricamente un punto del tectum, el sapo giraba la cabeza hacia una parte correspondiente de su campo visual, como si esta parte fuera estimulada por una presa, lo que proporciona más evidencia de las conexiones espaciales directas.

Entre los numerosos hallazgos experimentales de Ewert se encuentra la identificación de detectores de características , es decir, neuronas en el sistema visual que responden selectivamente a características de un estímulo visual que son relevantes para el comportamiento.

Sin embargo, a nivel retiniano, los resultados experimentales cuantitativos en sapos comunes no mostraron "detectores de moscas", "detectores de insectos", "perceptores de escarabajos", "detectores de gusanos" ni "detectores de enemigos" en términos de sus características de descarga en respuesta a las características que definen la configuración de los objetos en movimiento: las células ganglionares de la retina de las clases R2 o R3 se descargan moderadamente cuando, por ejemplo, un escarabajo Carabus atraviesa su campo receptivo excitatorio, pero se activan aún más fuertemente cuando el mismo escarabajo se presenta experimentalmente en una configuración que no es de presa —"antiinsecto"— que hace que el sapo lo ignore o lo evite.

En cambio, descubrió que el tectum óptico y la región talámica caudal pretectal desempeñan funciones importantes en el análisis e interpretación de los estímulos visuales (por ejemplo, resumido en Ewert ^{[ 71 ] [ 72 ]} ).

Los experimentos de estimulación eléctrica demostraron que el tectum óptico inicia comportamientos de orientación y captura. ^{[ 73 ] [ 74 ]} Contiene muchas neuronas diferentes sensibles a la vista, entre ellas neuronas de tipo I y tipo II (más tarde denominadas T5.1 y T5.2, respectivamente). Las neuronas de tipo T5.1 se activan cuando un objeto que atraviesa el campo visual del sapo se extiende (alinea) paralelamente a la dirección del movimiento; las neuronas de tipo T5.2 también, pero se activarán menos cuando el objeto se extienda transversalmente a la dirección del movimiento. Estas neuronas T5.2 muestran propiedades selectivas de presa; véase detectores de características de presa . La actividad de descarga de las neuronas T5.2 en respuesta a cambios en las características de configuración que definen a la presa de un objeto en movimiento se correlaciona con la actividad de captura de presa correspondiente. Además, en los sapos que se mueven libremente, las neuronas T5.2 exhiben el fenómeno de constancia de tamaño , es decir, al estimar la distancia entre un objeto visual y el ojo, se vuelven sensibles al tamaño real de ese objeto. Existen varios métodos para determinar la distancia del objeto: acomodación del cristalino, triangulación o disparidad binocular. Los patrones de descarga de las neuronas T5.2 —registrados en sapos que se mueven libremente ^{[ 75 ]} — preceden y, por lo tanto, predicen las reacciones de captura de presas, por ejemplo, el golpe de lengua al morder. Sus axones se proyectan hacia los sistemas motores bulbar/espinal, como el núcleo hipogloso que alberga las motoneuronas de los músculos de la lengua. En combinación con neuronas de proyección adicionales, las células T5.2 selectivas para presas contribuyen a la capacidad del tectum para iniciar el comportamiento de orientación y el mordisco, respectivamente.

La región talámica caudal inicia conductas de evitación en el sapo. Más específicamente, la estimulación eléctrica de esta región inicia una variedad de movimientos protectores, como cerrar los párpados, agacharse y girarse. Varios tipos de neuronas en esta región ^{[ 76 ]} son ​​responsables de las conductas de evitación, y todas son sensibles a diferentes tipos de estímulos visuales: un tipo de neuronas (TH3) se activa con objetos grandes en movimiento y, en el caso de estímulos de barras, con aquellos que están alineados en la dirección del movimiento. Otro tipo (TH6) se activa con un objeto que se acerca y se mueve hacia el sapo. Otros tipos (TH10) responden a grandes obstáculos estacionarios, ^{[ 77 ] [ 78 ]} y también hay neuronas que responden a la estimulación de los sensores de equilibrio en el oído del sapo. La estimulación de (una combinación de) estos tipos de neuronas haría que el sapo mostrara diferentes tipos de conductas protectoras.

Los experimentos de lesión llevaron al descubrimiento de vías que se extienden entre el tectum óptico y la región talámica pretectal. ^{[ 79 ]} Cuando se eliminó el tectum, el comportamiento de orientación de presas desapareció. Cuando se eliminó la región talámica pretectal (con el tectum óptico intacto), el comportamiento de evitación estuvo completamente ausente, mientras que el comportamiento de orientación de presas se potenció incluso hacia objetos depredadores. Las propiedades selectivas de presas se vieron afectadas tanto en las neuronas T5.2 selectivas de presas como en el comportamiento de captura de presas. ^{[ 80 ]} Finalmente, cuando se eliminó un lado de la región talámica pretectal, la desinhibición de la captura de presas se aplicó a todo el campo visual del ojo opuesto. Estos y otros experimentos sugieren que las vías, que involucran axones de detectores de características de amenaza de tipo TH3 —que también están mapeados retinotópicamente— se extienden desde el tálamo pretectal hasta el mapa del tectum óptico, adecuado para modular las respuestas tectales a estímulos visuales y para determinar propiedades T5.2 selectivas de presa debido a influencias inhibitorias. ^{[ 81 ] [ 82 ] [ 83 ]} Durante registros intracelulares de neuronas tectales de rana en respuesta a estimulación pretectal, aproximadamente el 98% de las células impuladas mostraron respuestas inhibitorias. ^{[ 84 ]}

La hipótesis sensorial actual sobre el reconocimiento de presas en sapos se basa en un enfoque experimental causal-analítico del procesamiento de características visuales, fundamentado en las interacciones entre las redes talámicas tectales ópticas y pretectales, alimentadas por la retina. Los datos experimentales actuales refutan una hipótesis motora alternativa, orientada a un propósito específico, que sostiene que las acciones motoras de captura de presas, como el chasquido, están implicadas en el reconocimiento de presas. Uno de los principales argumentos en contra de la hipótesis motora es el hecho de que las respuestas visuales de las neuronas T5.2 selectivas para presas —en un sapo en movimiento libre— preceden a las respuestas motoras subsiguientes para capturar la presa.

Tras analizar las vías de procesamiento neuronal en las estructuras cerebrales (pretectal, talámica, tectal, medular) que median entre los estímulos visuales y las respuestas conductuales adecuadas en los sapos, Ewert y colaboradores examinaron varios bucles neuronales que —en conexión con ciertas estructuras del prosencéfalo (estriatal, palial, talámico)— pueden iniciar, modular o modificar la mediación estímulo-respuesta. ^{[ 85 ] [ 86 ]} Por ejemplo, en el curso del aprendizaje asociativo, el esquema visual de presa del sapo puede modificarse para incluir objetos que no son presas. ^{[ 87 ]} La aplicación del método [14C]-2DG mostró que el palio medial ventral posterior telencefálico vMP reveló un aumento significativo en la actividad metabólica en los sapos condicionados durante la captura de presas hacia objetos grandes en movimiento que habían evitado antes del condicionamiento asociativo. Tras las lesiones en el vMP, los efectos de condicionamiento de los sapos fallaron y su reconocimiento de presas demostró especificidad de especie con una selectividad que se presume conservada filogenéticamente (véase: Ewert J.-P., Dinges AW, Finkenstädt T. (1994) Species-universal stimulus responses, modified through conditioning, reappear after telencephalic lesions in toads . En: Naturwissenschaften 81, 317-320.)

La parte posterior del palio ventromedial es homóloga al hipocampo de los mamíferos, que también participa en los procesos de aprendizaje. Tanto en los anfibios anuros como en los mamíferos, las eferencias estriatales ^{[ 88 ] [ 89 ]} participan en la atención dirigida, es decir, en la modulación de una respuesta de orientación hacia un estímulo sensorial. El estriado de los anuros es homólogo a una porción de los ganglios basales de los amniotas.

Desde un punto de vista evolutivo, es importante señalar que los vertebrados tetrápodos comparten un patrón común de estructuras homólogas del prosencéfalo y el tronco encefálico. ^{[ 90 ] [ 91 ] [ 92 ]} Las investigaciones neuroetológicas, neuroanatómicas y neuroquímicas sugieren que las redes neuronales subyacentes a funciones esenciales —como la atención, la orientación, el acercamiento, la evitación, el aprendizaje asociativo o no asociativo y las habilidades motoras básicas— tienen, por así decirlo, un origen filogenético en estructuras homólogas del cerebro de los anfibios. Detlev Ploog y Peter Gottwald abren un debate en psicología evolutiva sobre si dirigirse hacia algo o alejarse de algo —en un sentido general— podría tener sus raíces primordiales en los núcleos diencefálicos (talámicos) y mesencefálicos (tectales, tegmentales) de los anfibios. ^{[ 93 ]}

Desde la perspectiva de las redes neuronales , cabe preguntarse cómo se desarrolla la capacidad del sapo para clasificar objetos en movimiento mediante señales de configuración específicas, y si esta habilidad es única en el reino animal. Los estudios sobre el desarrollo sugieren que el principio de detección es una adaptación de los anfibios a su biotopo y estilo de vida.

Tras eclosionar del huevo, el renacuajo de Bufo bufo está programado para la vida acuática y la posterior transición posmetamórfica a la vida terrestre. Para lograrlo, se producen adaptaciones hormonales, neuronales, neurosensoriales y sensoriomotoras. El comportamiento alimentario del renacuajo —que consume bacterias y algas en plantas acuáticas, así como carroña y detritos— cambia durante la metamorfosis hacia un estilo de vida depredador y carnívoro. Este cambio va de la mano con una selectividad por presas visuales que se mueven, demostrando así su vitalidad y su diferencia del entorno estático. Un descubrimiento importante, por lo tanto, es que los sapos comunes tienen predisposición a cazar objetos móviles con forma de gusano cuya extensión paralela a la dirección del movimiento suele ser mayor que la transversal, y a evitar como amenaza los objetos que se presentan en configuración antigusano. Esta preferencia por los gusanos se establece tras la metamorfosis —durante los primeros pasos del sapo en tierra— sin necesidad de aprendizaje, y madura con el tiempo.

La discriminación entre presa y depredador y el comportamiento de caza de los sapos hacia el final de la metamorfosis requieren, por lo tanto, un rediseño de la percepción visual con respecto a las funciones neuronales y sensoriomotoras necesarias: la especificidad del movimiento de las neuronas R2 (y R3) de la retina contribuye a la excitabilidad de las neuronas T5.1 del tectum en respuesta a las características espaciotemporales de los bordes de contraste de los objetos alineados con su dirección de movimiento. Dado que las tasas de descarga neuronal aumentan con el aumento de la longitud del borde de un objeto, sus valores de activación para la captura de presas también aumentan. Esto, a su vez, significaría el riesgo de excitación de avalancha neuronal ^{[ 94 ]} debido a la excitación recurrente intratectal si no hubiera una contraacción neuronal inhibitoria. Con base en el desarrollo cerebral de los renacuajos de rana Discoglossus , se supone que durante la metamorfosis en la etapa X de Taylor&Kollros las influencias morfogenéticas ópticas del tectum óptico al tálamo dorsomedial caudal adyacente inician un proceso de parcelación ^{[ 95 ]} de segregación. ^{[ 96 ] [ 97 ]} El nuevo agregado se llama área dorsolateral. Se cree que contiene neuronas retinorreceptoras, que —al igual que las células TH3 en los sapos adultos— se sabe que controlan la excitación del tectum óptico a través de influencias inhibitorias masivas a lo largo de sus axones, ^{[ 98 ]} similar a lo que se observa en las ranas. ^{[ 99 ]} Las células TH3 talámicas con entrada de neuronas R3 (y R4) retinianas del sapo son sensibles a los bordes de contraste que están alineados transversalmente a su dirección de movimiento, limitando así la excitación tectal de una manera finamente ajustada que determina simultáneamente la selectividad de presa de las neuronas T5.2 tectales. ^{[ 100 ]}

La diferenciación neuroanatómica de la región dorsolateral del tálamo caudal, que continúa más allá del final de la metamorfosis, sugiere una correlación con la maduración ontogenética de la constancia del tamaño de los objetos y la mejora de la agudeza en la selección configurativa de presas .

La hipótesis de la avalancha tectal en el sapo común Bufo bufo bufo (L.) se ve respaldada por los resultados de una lesión en el tálamo dorsal caudal pretectal (área dorsolateral). Experimentalmente, al aumentar el tamaño de las superficies de los distintos objetos de prueba estándar (gusano, antigusano, antigusano y cuadrado), las respuestas neuronales tectales T5.1;2 del sapo con lesión cerebral y su reactividad para capturar presas aumentaron progresivamente de la misma manera.

Esta lesión eliminó la capacidad del sapo para distinguir entre objetos de diferentes configuraciones y, por lo tanto, para asignar correctamente los objetos visuales en movimiento a una categoría de significado, ya sea presa o amenaza. Cada objeto en movimiento (o una imagen retiniana en movimiento inducida) desencadenaba en el sapo un comportamiento bucal reflejo, a veces intenso —una especie de seguimiento de presas y chasquidos vacíos orientados a ellas— incluso en la dirección de sus patas traseras en movimiento. Las descargas visuales de una neurona tectal T5.2, desinhibida en consecuencia, podrían haber estado acompañadas de actividad neuronal espontánea.

En resumen, si la región talámica dorsolateral caudal, alimentada por la retina y que es minúscula en comparación con el volumen de la retina y el tectum óptico, pierde el control sobre el procesamiento de la información retinotectal, el sistema visual del sapo colapsa; en el sentido más amplio, comparable a la agnosia visual .

Los objetos grandes y amenazantes estimulan las neuronas TH3 del tálamo pretectal y T5.1 del tálamo tectal para activar el canal de evitación de amenazas. Surge la pregunta: ¿Qué controla el tálamo dorsal pretectal? Recordamos los experimentos de condicionamiento con alimentación manual: la capacidad específica de la especie del sapo para reconocer presas puede modificarse mediante la experiencia individual. Una hipótesis de trabajo simplificada sugiere por qué los sapos, después del condicionamiento asociativo, clasifican un objeto grande en movimiento como presa, ^{[ 101 ]} de forma muy similar a como lo harían tras una lesión del tálamo pretectal.

Durante la fase de entrenamiento, el experimentador presentó un gusano de la harina (presa) con la mano (amenaza) al sapo una vez por semana durante dos semanas. Se supone que, simultáneamente, una señal subliminal de presa proveniente del canal neuronal de captura de presas Y una señal subliminal de amenaza proveniente del canal de evitación de amenazas se asociaron en neuronas hipotéticas del palio posterior telencefálico (vMP). Dichas células paliales se sensibilizan tras un período de asociación presa-amenaza y, por lo tanto, pueden activarse mediante un estímulo de uno de los dos canales: presa O amenaza. Se sugiere que las células paliales (vMP), a través del tálamo anterior (aTH), inhiben las células TH3 del tálamo dorsolateral pretectal, que detectan amenazas, interrumpiendo así el canal de amenaza, y desinhiben las células T5.2, que detectan presas, canalizando así el canal de presas.

Vías desinhibitorias [excitación–>, influencias inhibitorias–/ ]

vMP–> aTH–/ TH3–/ T5.2–> desinhibición de la captura de presas

alternativamente: vMP–/ aTH–> TH3–/ T5.2–>

Las células T5.2 amplían su espectro de respuesta configurativa e incluyen objetos visualmente amenazantes como presas, lo que se refleja en la actividad de captura de presas correspondiente. Prueba experimental de la influencia palial: Después de la lesión vMP, se restablece la selectividad de presa específica de la especie en el comportamiento de captura de presas del sapo. La desinhibición en las redes neuronales ^{[ 102 ]} se define como un freno de inhibición temporal que promueve la excitación. Este circuito conservado evolutivamente está implicado en diferentes funciones, incluyendo el procesamiento sensorial, el aprendizaje y la memoria.

Los experimentos, en los que el estímulo olfativo no relacionado con presas (cineol) se combinó con un estímulo visual de presa durante la captura, demostraron que la selectividad configurativa de presas del sapo para los objetos de prueba en movimiento se expandió en presencia del estímulo condicionado cineol. Esta expansión fue el resultado de una combinación de factores, incluyendo una señal transmitida por el bulbo olfatorio principal, que se asoció con una señal visual del tectum óptico en el palio medial y, tras pasar por el hipotálamo ventral, regresó al tectum óptico. Esto influyó en el nivel de motivación de la presa , ya que sirvió para disminuir un umbral visual para la disposición a depredar. Se encontró que el comportamiento orientado a la presa exhibido hacia los objetos de prueba era igualmente inselectivo que el comportamiento que siguió al condicionamiento de amenaza visual/presa o a una lesión del tálamo pretectal.

En cuanto a los efectos de recuperación, ^{[ 103 ]} la especificidad de especie del reconocimiento de patrones visuales se restauró completamente inmediatamente después de una lesión del vMP. Esto contrasta con la restauración del reconocimiento de patrones visuales específicos de especie tras una lesión del tálamo pretectal, que se recuperó en cierta medida después de 5 días, pero no alcanzó su selectividad original en los siguientes 10 días. La observación de una recuperación funcional parcial del reconocimiento de patrones visuales tras una lesión del tálamo pretectal sugiere procesos neurofisiológicos compensatorios correspondientes.

Esto lleva a la suposición de la existencia de una "ley interna" que busca mantener un equilibrio fisiológicamente aceptable entre la excitación y la inhibición neuronal, con un énfasis apropiado en la inhibición intrínseca tectal y extrínseca pretectal, para cumplir con los criterios para el reconocimiento de patrones visuales por las redes talámicas tectal y pretectal. Para comprender las funciones subyacentes, surge la pregunta de qué sucede cuando la salida excitatoria visual de las neuronas R2 y R3 de la retina a ambas redes aumenta significativamente en términos de sus frecuencias de descarga. Esto es posible después de la administración sistémica del agonista del receptor de dopamina D1,D2 apomorfina. ^{[ 104 ]} Aunque los aumentos inducidos por Apo de los ERF de las neuronas R2 y R3 no resultan en cambios de preferencia de tamaño en la captura de presas, los registros de neuronas T5.2 demuestran que la base para la discriminación de patrones específicos de la especie se conserva. ^{[ 105 ]} Esto es consistente con estudios que miden el metabolismo energético regional en el cerebro. El método [14C]-2DG muestra ^{[ 106 ]} un patrón correspondiente entre las actividades tectales retinorreceptivas fuertes y las actividades pretectales retinorreceptivas fuertes cuyas influencias "compiten" en las capas eferentes tectales profundas. Con respecto a la salida tectomotora, existen diferencias cualitativas en la elección de la estrategia de captura de presas, dependiendo de la duración de la exposición y la dosis de apomorfina. Esto incluye una disminución en las tasas de orientación hacia la presa a favor de la captura rápida de la presa.

El importante papel de las conexiones inhibitorias pretecto-tectales para el reconocimiento de patrones configuracionales visuales ^{[ 107 ] [ 108 ]} plantea la cuestión del tipo de neurotransmisión. Varios autores sugieren que el neuropéptido Y liberado pretectoalmente a través del receptor Y2 tiene una función conservada evolutivamente en la modulación del procesamiento de información visual en tetrápodos ^{[ 109 ] [ 110 ] [ 111 ] [ 112 ]} y puede exhibir plasticidad con respecto a la reestructuración neuronal durante el desarrollo filogenético, por ejemplo, con respecto a las diferencias en la discriminación de patrones visuales por mecanismos de liberación modificables (innatos).

Estudios de comportamiento mostraron ^{[ 113 ]} que el sapo de vientre rojo ( Bombina orientalis ) ignoró un señuelo de presa con forma de gusano hecho de cartón negro cuando el objeto atravesó el campo visual del lóbulo tectal del sapo, en cuya superficie se había administrado NPY porcino, empapado en una almohadilla de gel de agarosa. Cuando este objeto de presa pasó por el campo visual del lóbulo tectal no tratado, que estaba cubierto con una almohadilla de gel empapada en solución de Ringer para ranas sin NPY, liberó la captura de presa. Experimentos comparables que midieron la actividad metabólica ^{[ 114 ]} confirmaron una diferencia en la captación de [14C]-2DG en las capas tectales dorsales entre los lóbulos tectales tratados con NPY y los no tratados. Esto es consistente con estudios en sapos de caña en los que los potenciales de campo tectales excitatorios en respuesta a la estimulación eléctrica del nervio óptico contralateral fueron atenuados por la aplicación de NPY en la superficie tectal. ^{[ 115 ]} El hecho es también que las proyecciones pretecto-tectales en las ranas, que se originan ipsilateralmente en los núcleos talámicos dorsomedial y dorsolateral pretectal, liberan NPY ^{[ 116 ]} lo que a su vez sugiere que el NPY ejerce una influencia inhibitoria sobre la transmisión retino-tectal: si la estimulación eléctrica del tálamo dorsomedial/lateral pretectal ipsilateral (en ausencia de NPY) precedió a una estimulación del nervio óptico por un retraso de 15 ms, el potencial de campo tectal excitatorio a la estimulación del nervio óptico se atenuó fuertemente. Esto permite concluir que el NPY, liberado desde las terminales de las fibras de proyección pretecto-tectal y señalizando a través del receptor Y2, actúa presinápticamente en las terminales retino-tectales para inhibir la transmisión retino-tectal mediada por glutamato (véase también detección de características (sistema nervioso) ). De hecho, las amplitudes de los potenciales de acción de las células ganglionares R2 y R3 que se proyectan al plano retinotectal en respuesta a objetos visuales en movimiento se redujeron bajo la influencia del NPY en las capas tectales superficiales, lo que provocó una menor liberación de glutamato.

A las neuronas talámicas pretectales TH3 y TH4 del sistema visual del sapo se les atribuyen las siguientes funciones principales: i) Detección de un objeto amenazante grande en movimiento y, específicamente, un límite de contraste alineado transversalmente a la dirección de su movimiento; ii) escalamiento y categorización adaptativos y dependientes de la configuración de objetos visuales en movimiento a través de cálculos y en interacción ^{[ 117 ]} con las neuronas T5.1 y T5.2, así como producir umbrales de activación conductual que resultan en decisiones sensoriomotoras; iii) una modulación finamente ajustada de los procesos inhibitorios dentro del tectum óptico.

Una propiedad importante de la percepción configuracional de objetos en la visión de los sapos es el “cálculo implícito” ^{[ 118 ]} de los límites de contraste en relación con la dirección de su movimiento. Esto puede considerarse un “truco” mediante el cual la evolución del cerebro de los anuros evita la necesidad de un gran número de neuronas visuales con campos receptivos “asimétricos” para “calcular explícitamente” varios límites de contraste posibles, como se conoce en la corteza visual. En los sapos, una solución aparentemente equivalente se logra mediante las células T5.2 y TH3, cuyos campos receptivos excitatorios son “radialmente simétricos”, lo que permite el cálculo implícito de los límites de contraste con respecto a cualquier dirección de movimiento. Esto también demuestra cómo un cerebro pequeño con una neuroarquitectura limitada puede resolver un problema de hardware con la ayuda de su software inteligente.

El algoritmo, que relaciona las características visuales configuracionales del objeto ep (extensión paralela a la dirección del movimiento) y et (extensión transversal a la dirección del movimiento) con señales inofensivas (p. ej., similares a presas) o peligrosas (p. ej., amenazantes) —descubierto en sapos ^{[ 119 ] [ 120 ] [ 121 ]} — se implementa en el reino animal mediante diferentes redes cerebrales, incluidas las del pez saltarín anfibio Periophthalmus koelreuteri ^{[ 122 ]} y el insecto mantis religiosa Sphodromantis lineola . ^{[ 123 ]}

En los mamíferos, adoptar una postura erguida puede servir como una señal amenazante para un rival, indicando su disposición para la competencia o la confrontación, o la intención de evitarla. Teniendo en cuenta el transmisor y el receptor de la señal, se puede especular que un componente clave para asignar características ep/et de la postura corporal y la marcha ha surgido durante la evolución de los vertebrados. El vínculo entre una postura erguida y la locomoción bípeda ^{[ 124 ] [ 125 ]} —en el sentido de una «configuración dinámica»— se puede rastrear hasta Homo erectus . Los humanos han explotado esta combinación de una manera que supera con creces los enfoques de otros grupos animales. La evolución de Homo sapiens fue un proceso complejo moldeado por numerosos factores. La marcha erguida y la señalización de amenaza asociada pueden estar integradas en un algoritmo conservado filogenéticamente, por así decirlo: los efectos de una señal visual que pasa de "inofensiva y parecida a una presa" a "amenazante" —desencadenada por un límite de contraste cuya orientación longitudinal cambia de paralela a la dirección del movimiento a transversal a ella— se han analizado en la familia de vertebrados Bufonidae (sapos verdaderos), cuyos orígenes se remontan al Paleoceno. ^{[ 126 ]}

Los estudios neuroetológicos sobre sapos, en los que se movían objetos teledirigidos con forma de barra como señuelos que representaban presas o amenazas, sugieren que los receptores de dichas señales poseen un sistema fiable de reconocimiento de patrones visuales y de activación de patrones motores: el reconocimiento rápido de configuraciones de presas o amenazas es invariable ante cambios en otros parámetros del estímulo, como la velocidad o la dirección del movimiento. En la configuración "antigusano", por ejemplo, un objeto que se mueve lenta, rápida o bruscamente no desencadena una respuesta de captura de presa. La reacción del sapo se caracteriza por una postura defensiva estática en la que extiende las patas y adopta una posición con la cabeza hacia abajo: una especie de gesto antigusano con el que, a su vez, amenaza a su oponente.

Los sistemas de liberación (disparador) consisten en circuitos de percepción neuronal que reconocen o localizan una señal sensorial conductualmente significativa, también conocida como estímulo señal o estímulo clave según los conceptos ^{[ 127 ]} introducidos por Nicolaas Tinbergen (véase detección de características (sistema nervioso) ). Las vías de procesamiento correspondientes están conectadas a generadores de patrones neuronales para habilidades motoras. En los sapos comunes, dos vías de procesamiento de información visual están involucradas en el reconocimiento y la localización de presas. ^{[ 128 ]} Los datos visuales se transmiten a través de vías tectofugales que se originan en el mapa topográfico del sistema retinotectal. Ambos sistemas visuales ^{[ 129 ]} no están completamente separados entre sí. La estereopsis permite una correspondencia entre los dos. ^{[ 130 ]}

El reconocimiento de presas utiliza cálculos en redes retinotectales y retinopretectotectales/talámicas, cuyos resultados se transmiten a través de axones de proyección tectobulbares/espinales ^{[ 131 ]} —finalmente al núcleo hipogloso, que desencadena la coordinación motora del chasquido. La estrategia de captura al determinar la distancia respectiva a la presa implica un circuito de relevo tectotegmental, ^{[ 132 ] [ 133 ]} que utiliza principalmente cálculos de profundidad monocular. La información obtenida de la acomodación del cristalino del ojo ^{[ 134 ]} permite estimar distancias entre el sapo y su presa en un rango de entre 5 y 20  cm, datos que también se utilizan para determinar el tamaño absoluto de un objeto presa para asegurar la constancia del tamaño. ^{[ 135 ] [ 136 ]} Los resultados de estudios de registro de neuronas medulares del sapo respaldan la suposición de que la detección de presas y los "elementos de comando" tectales portadores de señales locales convergen en núcleos generadores de patrones motores bulbares. ^{[ 137 ] [ 138 ]}

Como equivalente de un mecanismo de liberación innato, IRM, ^{[ 139 ]} Ewert propone que un sistema de liberación de comandos para desencadenar la captura de presas incluye elementos de comando visual para el "reconocimiento" de la presa (neuronas T5.2) Y elementos de comando visual para la "localización" de la presa (neuronas T5.1 y T4), que controlan el comando "orientarse" hacia la presa. El video del sapo muestra cuán rápido se pueden ejecutar tales comandos ^{[ 140 ] :}

• T5.2 : reconocida como presa Y T4 y T5.1 : presa ubicada en el campo visual periférico ——> ¡ORIENTACIÓN  !

• T5.2 : reconocida como presa Y T1.1 y T2.2 : presa ubicada en el campo visual frontal a gran distancia ——> ¡ACERCAMIENTO  !

• T5.2 : reconocida como presa Y T1.2 : presa localizada binocularmente a corta distancia ——>¡FIJAR  !

• T5.2 : reconocida como presa Y T1.3 y T3 : presa localizada binocularmente a distancia de ataque ——> ¡SNAP  !

La investigación neuroetológica se centra en el área evocadora del chasquido tectal, SEA, cuyas neuronas monitorizan el campo visual frontal del sapo. Se aportaron pruebas experimentales de la naturaleza descendente de las neuronas de proyección tectomotoras de tipo T en este sistema de reacción múltiple:

(a) neuroanatómicamente , ^{[ 141 ]} mediante el "retromarcaje" retrógrado de las células en el SEA después de aplicar peroxidasa de rábano picante, HRP, a las estructuras generadoras de patrones motores medulares correspondientes, como el núcleo hipogloso; y

(b) neurofisiológicamente , ^{[ 142 ]} registrando los potenciales de acción de las células SEA en respuesta a estímulos visuales y mediante la activación antidrómica de estas células en respuesta a la estimulación eléctrica focal de las estructuras motoras relevantes. Criterios de prueba: Descarga tras la capacidad de responder a estímulos eléctricos repetitivos, con una latencia de respuesta constante y colisión entre los potenciales de acción desencadenados visual y eléctricamente.

En cada sistema de liberación de comandos, ambos flujos de procesamiento —para el reconocimiento de la presa y la localización de la presa, respectivamente— convergen cuando el sapo tiene a su presa a distancia de ataque. Si la cabeza de una lombriz se estira de una manera que dificulta su manejo, el sapo recibe la señal para inclinar la cabeza en consecuencia y elegir un método de captura práctico, ya sea moviendo la lengua o agarrando con las mandíbulas. El video del sapo muestra ^{[ 143 ]} en una situación de estímulo natural cómo este proceso de fijación binocular ^{[ 144 ]} requiere una correspondencia sensoriomotora entre la selección configurativa de la presa y la estimación de la distancia del objeto. Dado que una relajación experimental de los músculos del cristalino con atropina no tuvo un efecto significativo en la precisión del chasquido en sapos binoculares ^{[ 145 ]} —mientras que los sapos de un solo ojo fallaron el objetivo— se supone que la estereopsis permite un ciclo de percepción/reacción finamente ajustado durante la fijación.

Que la lengua se extienda y se coloque en ángulo recto con respecto a la superficie de la presa para lograr un agarre firme mediante adhesión, o que la presa se sujete con las mandíbulas, depende del estímulo visual, es decir, de si la presa es pequeña o grande. Ambas rutinas de percepción/reacción pueden perfeccionarse mediante ensayo y error o experiencia individual asociativa, lo que significa que una rutina básica de reacción/instinto para capturar presas puede modificarse. La habituación a la "igualdad" en los intentos fallidos puede ser un factor importante en la expectativa de "novedad".

El estudio sobre la interacción de las variaciones espaciales (et) y espacio-temporales (ep) de los límites de contraste en la percepción de presas y amenazas muestra que los sapos reconocen objetos basándose en la relación entre la forma de un objeto y su dirección de movimiento. ¿Pueden los sapos distinguir y memorizar detalles visuales de estímulos en movimiento? Sí, lo hacen. Los sapos perciben diferentes patrones en blanco y negro dentro de las dimensiones externas de una forma configurativa de gusano o insecto (por ejemplo, de 5 mm x 20 mm). Lo demuestran a través de la habituación específica del estímulo , un tipo de aprendizaje no asociativo. ^{[ 146 ] [ 147 ] [ 148 ]} Cuando una presa simulada de un patrón A gira alrededor de un sapo en la dirección de su eje longitudinal en una configuración experimental especial, las reacciones de giro de orientación del sapo para atrapar visualmente a la presa disminuyen sin éxito debido a la habituación específica del estímulo hasta que A permanece sin ser abordado. Pero si, inmediatamente después de la habituación a A, otro señuelo con un patrón B diferente desencadena (deshabitúa) la orientación de la presa, se puede concluir que el sapo distinguió entre A y B. Si en el experimento inverso, el patrón A después de la habituación a B no provoca ninguna orientación de la presa, los sapos prefirieron B a A. Si en ambas series de habituación el segundo patrón deshabitúa la actividad de orientación de la presa en la misma medida, ambos fueron discriminados e igualmente atractivos para el sapo.

Basándose en pruebas pareadas de diferentes patrones, surgió un orden jerárquico ( jerarquía de deshabituación ) ^{[ 149 ]} de señales visuales más o menos prominentes dentro de las dimensiones de un esquema de presa, tales como: formas de superficie, bordes delanteros, puntos aislados y rayas.

Mientras un señuelo de presa gira alrededor del sapo en el montaje de estimulación rotatoria, aparentemente se acumulan efectos posteriores específicos del estímulo ( huellas de memoria ), lo que provoca que los periodos de latencia de las reacciones de giro sucesivas del sapo se alarguen, lo que reduce la frecuencia de giro hasta que se produce la habituación específica del estímulo. El curso temporal de la recuperación de las respuestas al estímulo después de la habituación a un señuelo de presa sugiere dos tipos de almacenamiento: a corto plazo en los primeros 5-10 minutos y a largo plazo hasta 24 horas. La deshabituación a través de otros estímulos ^{[ 150 ]} durante la recuperación (como amenazas visuales o estimulación somatosensorial de la piel del cuerpo) es más efectiva en la fase a corto plazo.

El cerebro del sapo común puede distinguir y almacenar diferentes estímulos visuales mediante la habituación, basándose en las funciones de las estructuras cerebrales, por ejemplo: a) para la especificidad de los patrones de estímulo: el tectum óptico en conexión con las estructuras talámicas dorsales caudales, b) para los efectos posteriores relacionados con los patrones y la memoria: el palio ventromedial, y c) para la especificidad del lugar en relación con las áreas del campo visual: el mapa retinotectal.

Las simulaciones por computadora demuestran una coincidencia entre un modelo ^{[ 151 ] [ 152 ]} y los datos experimentales originales ^{[ 153 ]} en los que se basa la jerarquía de deshabituación . Las predicciones del modelo se refieren a los procesos de habituación y la función del palio ventral medial, vMP, y explican por qué la habituación se anula después de lesiones experimentales ^{[ 154 ]} en el vMP.

La habituación específica al estímulo pertenece a los "procesos neuronales conservados" evolutivamente, es decir, una función cerebral que permanece fundamentalmente inalterada en diferentes especies, desde moluscos hasta mamíferos. ^{[ 155 ] [ 156 ] [ 157 ]} El reflejo de retracción de las branquias y el sifón del caracol marino Aplysia californica protege las branquias y el sifón de estímulos potencialmente amenazantes. A la liberación repetida de este comportamiento con el mismo estímulo, el animal se habitúa de manera específica al estímulo para evitar esfuerzos desperdiciados y ser visualmente perceptivo para nuevas situaciones de estímulo. Los análisis experimentales multidisciplinarios de los complejos procesos de memoria molecular en la integración sensoriomotora de Aplysia dan como resultado la identificación de un valioso sistema modelo con desarrollos para la aplicación médica. ^{[ 158 ] [ 159 ]} Eric Kandel recibió el Premio Nobel de Fisiología/Medicina 2000 por su investigación sobre la base fisiológica del almacenamiento de la memoria en las neuronas.

• Detección de características (sistema nervioso)
• Jörg-Peter Ewert

• Portal de ranas

• Detalles y referencias sobre la visión de los sapos —véase también el vídeo:
• Detección de características mediante redes neuronales artificiales