Heliconius charithonia

Aunque H. charithonia es hasta cierto punto estática, manteniendo un área de distribución, los adultos se desplazan entre territorios. ^{[ 7 ]} Las mariposas con origen mexicano migran hacia el norte, a Texas, siguiendo el gradiente de temperatura descendente. Las precipitaciones no afectan los patrones migratorios. Las fechas de llegada y la duración de la estancia dependen de la distancia recorrida: cuanto mayor sea la distancia recorrida, menor será la duración de la estancia. ^{[ 8 ]}

Los adultos se posan en grupos de hasta 60 individuos cada noche, regresando al mismo lugar. Estos refugios brindan protección a los adultos, ya que los grupos grandes disuaden a los depredadores y conservan el calor. ^{[ 9 ]} Los individuos solitarios, o los refugios muy pequeños, evitan exhibir señales de advertencia adecuadas para no atraer a los depredadores. ^{[ 10 ]} Las interacciones previas al descanso, que consisten en sentarse cerca unas de otras, perseguirse brevemente mientras revolotean o tomar el sol, ^{[ 11 ]} ocurren entre mariposas de diferentes refugios, lo que indica que las mariposas son conscientes de otros refugios en su área de distribución. A pesar de esto, la mariposa cebra de alas largas elige formar agregaciones más pequeñas. El tamaño óptimo del refugio para disuadir a los depredadores es de cinco individuos; el tamaño del refugio también está influenciado por la disponibilidad de recursos y la búsqueda de alimento. H. charithonia se posa para exhibir aposematismo colectivo , disuadiendo a los depredadores al anunciar conspicuamente su sabor desagradable. ^{[ 10 ]}

Los adultos de H. charithonia forman dormideros comunales cada noche. El dormidero comunal ocurre cuando los individuos se congregan en un sitio particular durante más de unas pocas horas. El dormidero comienza tan temprano como tres horas antes del atardecer y generalmente termina dentro de las dos horas después del amanecer. ^{[ 10 ]} Dado que el dormidero es nocturno, los adultos necesitan poder ver con niveles bajos de luz para localizar sitios de dormidero, ya sea cuando buscan ramitas, zarcillos y hojas secas sobre las que posarse para comenzar un dormidero, o cuando buscan congéneres que ya están durmiendo. ^{[ 12 ]} Sus ojos también les ayudan a reconocer patrones de color en congéneres. Las rodopsinas UV en el ojo les ayudan a distinguir entre pigmentos amarillos 3-OHK, o colores ultravioleta, y otros pigmentos amarillos, que para el ojo humano son indistinguibles. ^{[ 13 ]} A distancias más cortas, las mariposas reconocen a congéneres a través de señales químicas. ^{[ 12 ]} Estas señales químicas incluyen sustancias volátiles y no volátiles. La importancia de esta comunicación química sigue siendo en gran medida desconocida para Heliconius en general. Sin embargo, en H. melpomene , se descubrió que el (E)-?-ocimeno atrae a machos y hembras en situaciones diurnas. ^{[ 14 ]}

Los adultos son inusuales entre las mariposas, ya que comen polen además de sorber néctar . Esta capacidad contribuye a su longevidad: pueden vivir hasta 3 meses como adultos en la naturaleza y de 4 a 5 meses en el laboratorio. ^{[ 15 ]} Este comportamiento facilitó la evolución del aposematismo y el mimetismo entre las especies de Heliconius . Las mariposas que se alimentan de polen son menos apetecibles para los depredadores, tienen colores más brillantes y muestran una mayor diversidad mimética que las que no lo hacen. ^{[ 16 ]}

Las mariposas adultas eligen sus territorios en función de la disponibilidad de polen de las plantas. La mariposa adulta recolecta polen insertando su probóscide en la flor, realizando movimientos específicos para asegurar la adhesión a los granos de polen. La digestión ocurre inmediatamente después de la ingestión, cuando el polen entra en contacto con la saliva y los aminoácidos se disuelven. ^{[ 17 ]} La ingesta óptima de aminoácidos se produce mediante una abundante producción de saliva y una masticación suave y lenta. ^{[ 18 ]} Durante la noche, las mariposas digieren el polen, ya que obtienen los recursos nutricionales óptimos mientras descansan o duermen. ^{[ 17 ]}

La alimentación con polen se correlaciona con una mayor aptitud general . Los individuos que se alimentan de polen viven más tiempo que aquellos que se alimentan solo de néctar o agua azucarada. Las hembras transportan más polen que los machos, ya que los nutrientes como los aminoácidos del polen son necesarios para la producción de huevos. La ovogénesis se ve muy afectada por la ingesta de polen. Cuando el polen está ausente en la dieta, las tasas de oviposición disminuyen y la fecundidad a lo largo de la vida, o el número de huevos producidos, se reduce significativamente. ^{[ 17 ]}

La alimentación con polen también se correlaciona con la falta de palatabilidad para los depredadores. Los aminoácidos del polen se utilizan como precursores para sintetizar glucósidos cianogénicos que se almacenan en los tejidos larvarios y adultos, lo que explica su toxicidad. ^{[ 16 ]} Cuando la disponibilidad de polen es baja, las mariposas adultas reciclan los glucósidos cianogénicos que sintetizaron previamente. Con una menor expectativa de calidad del polen, las hembras reasignan sus cianógenos a la reproducción, ya que las larvas son las que más se benefician de la cianogénesis; una falta de aminoácidos en la dieta adulta no se correlaciona necesariamente con una defensa cianogénica reducida. ^{[ 19 ]}

La oruga se alimenta de pasiflora amarilla ( Passiflora lutea ), pasiflora de tallo corchoso ( Passiflora suberosa ) y pasiflora de dos flores ( Passiflora biflora ). Las larvas regulan su aporte nutricional para mantener una proporción equilibrada de proteínas y carbohidratos. ^{[ 20 ]} Se alimentan de las plantas de Passiflora en las que su madre depositó sus huevos. Las plantas de Passiflora poseen tricomas , estructuras que reducen el ataque de los herbívoros física o químicamente. Las larvas de H. charithonia pueden evitar los efectos de los tricomas, liberándose de su atrapamiento al retirar sus patas del gancho del tricoma y depositando esteras de seda sobre ellos, lo que les proporciona una superficie para caminar con mayor facilidad. Además, eliminan las puntas de los tricomas mordiéndolas. Se encuentran puntas de tricomas en las heces de estos individuos. Las larvas suelen evitar las zonas con mayor densidad de tricomas permaneciendo en el envés de las hojas. ^{[ 21 ]}

Una característica inusual de las mariposas de alas largas, o heliconias, es que los adultos viven relativamente mucho tiempo. La mayoría de las demás mariposas viven solo unas pocas semanas, pero las heliconias continúan viviendo y poniendo huevos durante varios meses. ^{[ 22 ]}

Las mariposas macho buscan señales visuales, olfativas, táctiles y auditivas de las hembras durante el apareamiento. ^{[ 23 ]} En H. charithonia , ciertas plantas hospedantes proporcionan estas señales a los machos, influyendo así en el momento y lugar de la reproducción. Esto sucede porque, al dañar la planta al alimentarse, las larvas liberan compuestos volátiles de las hojas verdes, alcoholes de seis carbonos , aldehídos y acetatos . Estos compuestos proporcionan señales olfativas al macho, indicando así la ubicación de las pupas (pareja). Dado que estas pupas están camufladas y carecen de feromonas sexuales fuertes , los machos se basan en la señal olfativa de la planta dañada para encontrar pareja. Los olores también les permiten aprender la ubicación de la planta para futuras cópulas. La memoria espacial de la mariposa es lo suficientemente buena como para permitirle regresar regularmente a los refugios y sitios de apareamiento. ^{[ 24 ]}

Un problema común entre todas las mariposas es evitar el apareamiento con otras especies de mariposas. ^{[ 25 ]} Los errores son raros ya que los machos pueden distinguir entre las emisiones producidas cuando las larvas y otros herbívoros comen la planta. Las larvas liberan volátiles químicamente similares a los emitidos por la planta. ^{[ 24 ]} Las señales de apareamiento de H. charithonia están controladas por múltiples genes (son pleiotrópicas ), particularmente en lo que respecta al mimetismo mülleriano . ^{[ 26 ]}

Los adultos exhiben apareamiento pupal en el que los machos esperan a que una hembra emerja de su pupa. Al emerger, dos o más machos pueden luchar para ganar la cópula. El ganador se aparea con las hembras e impide que otros machos lo hagan mediante una transferencia química, ^{[ 3 ] [ 9 ]} pasando un espermatóforo rico en nutrientes a la hembra que reduce su atractivo para otros posibles apareamientos. ^{[ 27 ]}

El apareamiento de pupas surgió exactamente una vez durante la evolución de Heliconius , y estas especies forman un clado en el árbol evolutivo. Aunque el apareamiento de pupas se observa con bastante frecuencia en insectarios, rara vez se ve en la naturaleza. ^{[ 28 ]} Los machos realizan un comportamiento de protección de la pareja precopulatoria, en el que los machos encuentran y se posan sobre las pupas , seguido de la cópula con la hembra. ^{[ 24 ]}

Al llegar a las pupas, los machos a menudo compiten por copular con la hembra recién emergida . Normalmente, un macho visita la misma pupa durante al menos una semana, tiempo durante el cual la ataca periódicamente, luchando con otros machos por el control de la misma. Las peleas consisten en que los machos se defienden abriendo las alas de otros machos que intentan posarse sobre la misma pupa. Si esto no funciona, el macho intenta derribar al intruso con la presión de su cabeza y antenas. Si más machos intentan atacar la pupa, los dos machos originales colaboran para repelerlos abriendo las alas simultáneamente, olvidando momentáneamente que originalmente eran competidores. Las peleas suelen durar una o dos horas, pero continúan durante todo el desarrollo de la pupa.

El acto de apareamiento pupal consiste en que el macho inserta su abdomen en la pupa. Si aparece un segundo macho, lo ahuyenta abriendo sus alas mientras copula, en lugar de intentar aparearse con la hembra insertando su abdomen. Tras dos o tres horas de apareamiento, la hembra emerge y la cópula continúa durante otra hora. Durante el proceso, las hembras permanecen relativamente quietas, excepto para extender sus alas y expulsar meconio . A medida que avanza la cópula , menos machos intentan acercarse a la hembra. Sin embargo, si esto ocurre, el macho que está copulando continúa ahuyentándolos abriendo sus alas. Una vez finalizada la cópula, el macho y la hembra permanecen uno al lado del otro durante un tiempo. Durante este breve periodo, ningún otro macho intenta aparearse con la hembra. ^{[ 28 ]}

Los machos transfieren un espermatóforo rico en proteínas a las hembras durante el apareamiento. Los espermatóforos son regalos nupciales que cumplen diversas funciones, una de las cuales es proporcionar sustancias químicas ( cianógenos ) que protegen a la madre y a la futura descendencia de los depredadores. Para las hembras, esto es beneficioso porque la puesta de huevos agota sus defensas químicas. Entre las nueve especies de Heliconius estudiadas, H. charithonia presentó la mayor concentración promedio de cianuro en sus espermatóforos. ^{[ 29 ]}

En la mayoría de las especies de mariposas, las feromonas desempeñan un papel en el cortejo y el reconocimiento de pareja, ^{[ 23 ]} y pueden contribuir a disuadir a los machos. Los espermatóforos contienen anafrodisíacos , feromonas que reducen el atractivo de las hembras para los machos posteriores, lo que indica una evolución impulsada por la selección intrasexual entre machos. Esto reduce el acoso de los machos a las hembras apareadas. Los espermatóforos contienen esperma no fértil ( apireno ) para aumentar el efecto anafrodisíaco. La transferencia de anafrodisíacos reduce así la elección de pareja por parte de las hembras. ^{[ 27 ]}

La degradación completa del espermatóforo a una sustancia naranja o amarilla ocurre en un período de dos semanas. Se cree que las mariposas que se aparean en estado pupal, como H. charithonia , son monógamas ; las hembras rara vez participan en más de un apareamiento a lo largo de su vida. ^{[ 30 ]}

En la época de eclosión , la proporción de sexos está muy sesgada hacia las hembras, pero el resto del año la proporción general está sesgada hacia los machos (68 % machos). Esto se debe a que los machos suelen permanecer cerca de sus lugares de nacimiento para encontrar pareja, mientras que las hembras se desplazan para encontrar lugares de oviposición o alimentación en plantas de Passiflora . Debido a la gran movilidad de las hembras, los machos rara vez se aparean con parientes, y las tasas de endogamia son muy bajas. ^{[ 31 ]}