microbioma vegetal

El microbioma vegetal , también conocido como fitomicrobioma , desempeña un papel fundamental en la salud y la productividad de las plantas y ha recibido una atención significativa en los últimos años. ^{[ 1 ] [ 2 ]} El microbioma se ha definido como "una comunidad microbiana característica que ocupa un hábitat razonablemente bien definido y que posee propiedades fisicoquímicas distintivas. Por lo tanto, el término no solo se refiere a los microorganismos involucrados, sino que también abarca su ámbito de actividad". ^{[ 3 ] [ 4 ]}

Las plantas viven asociadas con diversos consorcios microbianos . Estos microbios, denominados microbiota vegetal , viven tanto dentro (endosfera) como fuera (episfera) de los tejidos vegetales y desempeñan funciones importantes en la ecología y fisiología de las plantas. ^{[ 5 ]} "Se cree que el microbioma vegetal central comprende taxones microbianos clave que son importantes para la aptitud de la planta y se establecen mediante mecanismos evolutivos de selección y enriquecimiento de taxones microbianos que contienen genes con funciones esenciales para la aptitud del holobionte vegetal." ^{[ 6 ]}

Los microbiomas de las plantas están determinados tanto por factores relacionados con la propia planta, como el genotipo, el órgano, la especie y el estado de salud, como por factores relacionados con su entorno, como el manejo, el uso del suelo y el clima. ^{[ 7 ]} En algunos estudios se ha informado que el estado de salud de una planta se refleja en su microbioma o está vinculado a él. ^{[ 8 ] [ 1 ] [ 9 ] [ 2 ]}

El estudio de la asociación de las plantas con los microorganismos precede al de los microbiomas animales y humanos, especialmente en lo que respecta a la función de los microbios en la absorción de nitrógeno y fósforo. Los ejemplos más notables son las simbiosis entre raíces de plantas y micorrizas arbusculares (MA), y entre leguminosas y rizobios , las cuales influyen considerablemente en la capacidad de las raíces para absorber diversos nutrientes del suelo. Algunos de estos microbios no pueden sobrevivir en ausencia de la planta hospedante (entre los simbiontes obligados se incluyen virus, algunas bacterias y hongos), que les proporciona espacio, oxígeno, proteínas y carbohidratos. La asociación de los hongos MA con las plantas se conoce desde 1842, y más del 80 % de las plantas terrestres se encuentran asociadas a ellos. ^{[ 11 ]} Se cree que los hongos MA contribuyeron a la domesticación de las plantas. ^{[ 5 ]}

Tradicionalmente, los estudios de interacción planta-microbio se han limitado a microbios cultivables . Los numerosos microbios que no se pueden cultivar han permanecido sin investigar, por lo que el conocimiento de sus funciones es en gran medida desconocido. ^{[ 5 ]} Las posibilidades de desentrañar los tipos y resultados de estas interacciones planta-microbio han generado un interés considerable entre ecólogos, biólogos evolutivos, biólogos vegetales y agrónomos. ^{[ 8 ] [ 13 ] [ 1 ]} Los recientes avances en multiómica y el establecimiento de grandes colecciones de microorganismos han aumentado drásticamente el conocimiento de la composición y diversidad del microbioma vegetal. La secuenciación de genes marcadores de comunidades microbianas completas, denominada metagenómica , arroja luz sobre la diversidad filogenética de los microbiomas de las plantas. También contribuye al conocimiento de los principales factores bióticos y abióticos responsables de la configuración de los ensamblajes de la comunidad del microbioma vegetal . ^{[ 13 ] [ 5 ]}

La composición de las comunidades microbianas asociadas a diferentes especies vegetales se correlaciona con la distancia filogenética entre ellas; es decir, las especies vegetales estrechamente relacionadas tienden a tener comunidades microbianas más parecidas que las especies distantes. ^{[ 14 ]} La composición de estos microbiomas es dinámica y puede ser modulada por el ambiente y las condiciones climáticas. ^{[ 15 ]} El enfoque de los estudios sobre el microbioma vegetal se ha dirigido a plantas modelo, como Arabidopsis thaliana , así como a importantes especies de cultivos económicos, como la cebada (Hordeum vulgare), el maíz (Zea mays), el arroz (Oryza sativa), la soja (Glycine max) y el trigo (Triticum aestivum), mientras que se ha prestado menos atención a los cultivos frutales y a las especies arbóreas. ^{[ 16 ] [ 2 ]}

Las cianobacterias son un ejemplo de un microorganismo que interactúa ampliamente de manera simbiótica con las plantas terrestres . ^{[ 17 ] [ 18 ] [ 19 ] [ 20 ]} Las cianobacterias pueden entrar en la planta a través de los estomas y colonizar el espacio intercelular, formando bucles y espirales intracelulares. ^{[ 21 ]} Anabaena spp. coloniza las raíces de las plantas de trigo y algodón. ^{[ 22 ] [ 23 ] [ 24 ]} Calothrix sp. también se ha encontrado en el sistema radicular del trigo. ^{[ 23 ] [ 24 ]} Las monocotiledóneas , como el trigo y el arroz, han sido colonizadas por Nostoc spp., ^{[ 25 ] [ 26 ] [ 27 ] [ 28 ]} En 1991, Ganther y otros aislaron diversas cianobacterias heterocísticas fijadoras de nitrógeno, incluyendo Nostoc , Anabaena y Cylindrospermum , de la raíz de la planta y del suelo. La evaluación de las raíces de las plántulas de trigo reveló dos tipos de patrones de asociación: colonización laxa de los pelos radiculares por Anabaena y colonización densa de la superficie de la raíz dentro de una zona restringida por Nostoc . ^{[ 25 ] [ 29 ]}

La rizosfera comprende la zona de suelo de 1 a 10 mm que rodea inmediatamente las raíces y que está bajo la influencia de la planta a través de la deposición de exudados radiculares , mucílago y células vegetales muertas. ^{[ 31 ]} Una gran variedad de organismos se especializan en vivir en la rizosfera, incluyendo bacterias , hongos , oomicetos , nematodos , algas , protozoos , virus y arqueas . ^{[ 32 ]}

Los hongos micorrícicos son miembros abundantes de la comunidad de la rizosfera y se han encontrado en más de 200.000 especies de plantas, y se estima que se asocian con más del 80% de todas las plantas. ^{[ 33 ]} Las asociaciones micorriza-raíz desempeñan funciones profundas en los ecosistemas terrestres al regular los ciclos de nutrientes y carbono . Las micorrizas son esenciales para la salud de las plantas porque proporcionan hasta el 80% de los requerimientos de nitrógeno y fósforo. A cambio, los hongos obtienen carbohidratos y lípidos de las plantas hospedantes. ^{[ 34 ]} Estudios recientes de hongos micorrícicos arbusculares que utilizan tecnologías de secuenciación muestran una mayor diversidad entre especies y dentro de las especies de lo que se conocía anteriormente. ^{[ 35 ] [ 5 ]}

Los organismos beneficiosos de la rizosfera más estudiados son las micorrizas , las bacterias rizobio , las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR) y los microbios de biocontrol . Se ha proyectado que un gramo de suelo podría contener más de un millón de genomas bacterianos distintos, ^{[ 38 ]} y se han encontrado más de 50.000 OTU ( unidades taxonómicas operativas ) dentro de la rizosfera de la patata. ^{[ 39 ]} Entre los procariotas en la rizosfera, las bacterias más frecuentes son Acidobacteriota , Pseudomonadota , Planctomycetota , Actinomycetota , Bacteroidota y Bacillota . ^{[ 40 ] [ 41 ]} En algunos estudios, no se informaron diferencias significativas en la composición de la comunidad microbiana entre el suelo a granel (suelo no adherido a la raíz de la planta) y el suelo de la rizosfera. ^{[ 42 ] [ 43 ]} Ciertos grupos bacterianos (por ejemplo, Actinomycetota, Xanthomonadaceae ) son menos abundantes en la rizosfera que en el suelo circundante. ^{[ 40 ] [ 5 ]} Además de facilitar el acceso a los nutrientes y brindar protección contra el estrés biótico y abiótico, ciertas PGPR modifican la arquitectura de la raíz. ^{[ 44 ]}

Algunos microorganismos, como los endófitos , penetran y ocupan los tejidos internos de la planta, formando el microbioma endosférico . Los hongos micorrícicos arbusculares y otros hongos endófitos son los colonizadores dominantes de la endosfera. ^{[ 45 ]} Las bacterias, y en cierta medida las arqueas , son miembros importantes de las comunidades de la endosfera. Algunos de estos microbios endófitos interactúan con su huésped y proporcionan beneficios evidentes a las plantas. ^{[ 40 ] [ 46 ] [ 47 ]} A diferencia de la rizosfera y el rizoplano, las endosferas albergan comunidades microbianas altamente específicas. La comunidad endófita de la raíz puede ser muy distinta de la de la comunidad del suelo adyacente. En general, la diversidad de la comunidad endófita es menor que la diversidad de la comunidad microbiana fuera de la planta. ^{[ 43 ]} La identidad y diversidad del microbioma endófito de los tejidos aéreos y subterráneos también pueden diferir dentro de la planta. ^{[ 48 ] [ 45 ] [ 5 ]}

En 2025, el "microbioma de los árboles" se presentó en un artículo de la revista Nature . El enfoque se centró en los simbiontes microbianos que se encuentran habitualmente en la madera de árboles con diámetros de tronco incluso muy grandes. Se encontraron microbios claramente diferentes no solo en diversas especies de árboles, sino también en la variación entre la albura y el duramen profundo . ^{[ 49 ]} Como informó el New York Times , "la albura está dominada por microbios que requieren oxígeno, mientras que el duramen está dominado por microbios que no lo requieren. Gran parte del metano producido por un árbol se origina en el duramen, según el estudio". ^{[ 50 ]}

La superficie aérea de una planta (tallo, hoja, flor, fruto) se denomina filosfera y se considera relativamente pobre en nutrientes en comparación con la rizosfera y la endosfera. El ambiente en la filosfera es más dinámico que los ambientes de la rizosfera y la endosfera. Los colonizadores microbianos están sujetos a fluctuaciones diurnas y estacionales de calor, humedad y radiación. Además, estos elementos ambientales afectan la fisiología de la planta (como la fotosíntesis, la respiración, la absorción de agua, etc.) e influyen indirectamente en la composición del microbioma. ^{[ 5 ]} La lluvia y el viento también provocan variaciones temporales en el microbioma de la filosfera. ^{[ 52 ]}

Las interacciones entre las plantas y sus microorganismos asociados en muchos de estos microbiomas pueden desempeñar funciones cruciales en la salud, la función y la evolución de la planta huésped . ^{[ 53 ]} La superficie de la hoja, o filosfera , alberga un microbioma que comprende diversas comunidades de bacterias, hongos, algas, arqueas y virus. ^{[ 54 ] [ 55 ]} Las interacciones entre la planta huésped y las bacterias de la filosfera tienen el potencial de impulsar diversos aspectos de la fisiología de la planta huésped. ^{[ 56 ] [ 57 ] [ 58 ]} Sin embargo, a partir de 2020, el conocimiento de estas asociaciones bacterianas en la filosfera sigue siendo relativamente modesto, y existe la necesidad de avanzar en el conocimiento fundamental de la dinámica del microbioma de la filosfera. ^{[ 59 ] [ 60 ]}

En general, persiste una alta riqueza de especies en las comunidades de la filosfera. Las comunidades fúngicas son muy variables en la filosfera de las regiones templadas y son más diversas que en las regiones tropicales. ^{[ 61 ]} Puede haber hasta 10⁷ microbios por centímetro cuadrado en la superficie de las hojas de las plantas, y la población bacteriana de la filosfera a escala global se estima en 10²⁶ ^células . ^{[ 62 ]} Es probable que el tamaño de la población de la filosfera fúngica sea menor. ^{[ 63 ]}

Los microbios de la filosfera de diferentes plantas parecen ser algo similares en niveles taxonómicos altos, pero en niveles taxonómicos bajos persisten diferencias significativas. Esto indica que los microorganismos pueden necesitar un ajuste metabólico preciso para sobrevivir en el ambiente de la filosfera. ^{[ 61 ]} Pseudomonadota parece ser el colonizador dominante, con Bacteroidota y Actinomycetota también predominantes en las filosferas. ^{[ 64 ]} Aunque existen similitudes entre las comunidades microbianas de la rizosfera y del suelo, se ha encontrado muy poca similitud entre las comunidades de la filosfera y los microorganismos que flotan en el aire ( aeroplancton ). ^{[ 45 ] [ 5 ]}

El ensamblaje del microbioma de la filosfera, que puede definirse estrictamente como comunidades bacterianas epífitas en la superficie de la hoja, puede ser moldeado por las comunidades microbianas presentes en el entorno circundante (es decir, colonización estocástica ) y la planta hospedante (es decir, selección biótica ). ^{[ 54 ] [ 62 ] [ 60 ]} Sin embargo, aunque la superficie de la hoja se considera generalmente un hábitat microbiano discreto, ^{[ 65 ] [ 66 ]} no existe consenso sobre el principal impulsor del ensamblaje de la comunidad en los microbiomas de la filosfera. Por ejemplo, se han reportado comunidades bacterianas específicas del hospedante en la filosfera de especies de plantas coexistentes, lo que sugiere un papel dominante de la selección del hospedante. ^{[ 66 ] [ 45 ] [ 67 ] [ 60 ]}

Por el contrario, también se ha informado que los microbiomas del entorno circundante son el principal determinante de la composición de la comunidad de la filosfera. ^{[ 65 ] [ 68 ] [ 61 ] [ 69 ]} Como resultado, los procesos que impulsan el ensamblaje de la comunidad de la filosfera no se comprenden bien, pero es poco probable que sean universales en todas las especies de plantas. Sin embargo, la evidencia existente indica que los microbiomas de la filosfera que exhiben asociaciones específicas del huésped tienen más probabilidades de interactuar con el huésped que aquellos reclutados principalmente del entorno circundante. ^{[ 56 ] [ 70 ] [ 71 ] [ 72 ] [ 60 ]}

La búsqueda de un microbioma central en comunidades microbianas asociadas al huésped es un primer paso útil para intentar comprender las interacciones que pueden estar ocurriendo entre un huésped y su microbioma. ^{[ 73 ] [ 74 ]} El concepto predominante de microbioma central se basa en la noción de que la persistencia de un taxón a través de los límites espaciotemporales de un nicho ecológico es un reflejo directo de su importancia funcional dentro del nicho que ocupa; por lo tanto, proporciona un marco para identificar microorganismos funcionalmente críticos que se asocian consistentemente con una especie huésped. ^{[ 73 ] [ 75 ] [ 42 ] [ 60 ]}

Han surgido definiciones divergentes de "microbioma central" en la literatura científica, con investigadores que identifican de manera variable los "taxones centrales" como aquellos persistentes en distintos microhábitats del huésped ^{[ 76 ] [ 77 ]} e incluso en diferentes especies. ^{[ 67 ] [ 70 ]} Dada la divergencia funcional de los microorganismos en diferentes especies de huéspedes ^{[ 67 ]} y microhábitats, ^{[ 78 ]} definir los taxones centrales sensu stricto como aquellos persistentes en amplias distancias geográficas dentro de microbiomas de huéspedes específicos de tejido y especie, representa la aplicación más apropiada biológica y ecológicamente de este marco conceptual. ^{[ 79 ] [ 60 ]} Los microbiomas centrales específicos de tejido y especie en poblaciones de huéspedes separadas por amplias distancias geográficas no se han reportado ampliamente para la filosfera utilizando la definición estricta establecida por Ruinen. ^{[ 57 ] [ 60 ]}

Ejemplo: la filosfera mānuka

El árbol del té en flor, comúnmente conocido como mānuka, es originario de Nueva Zelanda. ^{[ 80 ]} La miel de mānuka , producida a partir del néctar de las flores de mānuka, es conocida por sus propiedades antibacterianas no peroxídicas. ^{[ 81 ] [ 82 ]} Se han estudiado microorganismos en la rizosfera y la endosfera del mānuka. ^{[ 83 ] [ 84 ] [ 85 ]} Estudios anteriores se centraron principalmente en hongos, y un estudio de 2016 proporcionó la primera investigación de comunidades bacterianas endófitas de tres poblaciones de mānuka geográficamente y ambientalmente distintas utilizando técnicas de huella digital y reveló endomicrobiomas centrales específicos de tejido. ^{[ 86 ] [ 60 ]}

Un estudio de 2020 identificó un microbioma central relativamente abundante y específico del hábitat en la filosfera del mānuka, que se mantuvo constante en todas las muestras. En contraste, los microorganismos de la filosfera que no pertenecían al microbioma central mostraron una variación significativa entre los árboles hospedadores individuales y las poblaciones, influenciada en gran medida por factores ambientales y espaciales. Los resultados demostraron la existencia de un microbioma central dominante y ubicuo en la filosfera del mānuka. ^{[ 60 ]}

Abundancia relativa de taxones de la filosfera central en mānuka

Mānuka es un matorral florido. El gráfico muestra una distribución de abundancia-ocupación que identifica los taxones centrales de la filosfera en conjuntos de datos no rarefactados (verde) y rarefactados (púrpura). Cada punto representa un taxón trazado por su abundancia relativa logarítmica media y su ocupación. Los taxones (rosa) con una ocupación de 1 (es decir, detectados en las 89 muestras de filosfera) se consideraron miembros del microbioma central. ^{[ 60 ]}

Las semillas de las plantas pueden servir como vectores naturales para la transmisión vertical de sus endófitos beneficiosos, como aquellos que confieren resistencia a las enfermedades. Un artículo de investigación de 2021 explicaba: «Tiene sentido que sus simbiontes más importantes se transmitan verticalmente a través de la semilla en lugar de arriesgarse a que todos los microbios adecuados que habitan en el suelo estén disponibles en el sitio de germinación». ^{[ 87 ]}

El nuevo paradigma sobre la transmisión mutualista de hongos y bacterias a través de las semillas de las plantas hospedantes se ha impulsado en gran medida por la investigación relacionada con plantas de valor agrícola. ^{[ 87 ] [ 88 ]} Se encontró que las semillas de arroz presentaban una alta diversidad microbiana, con la mayor diversidad habitando el embrión en lugar del pericarpio . ^{[ 89 ]} Se encontró que los hongos del género Fusarium transmitidos a través de las semillas eran miembros dominantes del microbioma dentro de los tallos del maíz . ^{[ 87 ]} Esta faceta del microbioma de la planta llegó a conocerse como el microbioma de la semilla. ^{[ 90 ]}

Los investigadores forestales también han comenzado a identificar miembros del microbioma de las semillas pertenecientes a especies de árboles valiosas. La transmisión vertical de mutualistas fúngicos y bacterianos se confirmó en 2021 para las bellotas de robles . ^{[ 48 ] [ 91 ]} Si la investigación sobre robles resulta aplicable a otras especies de árboles, se entenderá que las partes aéreas de una planta (la filosfera ) obtienen casi todos sus hongos beneficiosos de los que se encuentran en la semilla. ^{[ 48 ]} En cambio, las raíces (la rizosfera ) adquieren solo una pequeña fracción de sus mutualistas de la semilla. La mayoría llega a través del suelo circundante, y esto incluye sus asociaciones vitales con hongos micorrícicos arbusculares . ^{[ 88 ]}

Las especies microbianas que se encuentran de forma constante en las semillas de las plantas se conocen como el "microbioma central". ^{[ 87 ] [ 92 ]} Los beneficios para la planta huésped incluyen su capacidad para ayudar en la producción de compuestos antimicrobianos, la desintoxicación, la absorción de nutrientes y las actividades promotoras del crecimiento. ^{[ 48 ]} Discernir las funciones de los microbios simbióticos en las semillas está cambiando el paradigma agrícola, alejándose del mejoramiento y la preparación de semillas que tradicionalmente buscaban minimizar la presencia de propágulos fúngicos y bacterianos. La probabilidad de que un microbio encontrado dentro de una semilla sea mutualista es ahora una suposición rutinaria. Dichos socios pueden contribuir a la "latencia y germinación de la semilla, la adaptación ambiental, la resistencia y tolerancia a las enfermedades y la promoción del crecimiento". ^{[ 92 ]}

Se ha sugerido la aplicación del nuevo conocimiento sobre los microbios beneficiosos que habitan las semillas para su uso más allá de la agricultura y para la conservación de la biodiversidad. ^{[ 88 ]} Un grupo ciudadano que aboga por la migración asistida hacia el norte de un árbol en peligro de extinción en los EE. UU. ha señalado el cambio de paradigma del microbioma de las semillas como una razón para que las instituciones oficiales levanten su prohibición de transferencia de semillas más allá de las plantaciones de conservación ex situ en el norte de Georgia. ^{[ 93 ]}