Buellia frigida

Buellia frigida es una especie de liquen costroso saxícola (que crece en rocas)de la familia Caliciaceae . Fue descrito por primera vez a partir de muestras recolectadas durante la Expedición Nacional Antártica Británica de 1901-1904. Es endémico de la Antártida marítima y continental, donde es común y está muy extendido, a altitudes de hasta aproximadamente 2000 m (6600 pies) . El aspecto característico de este liquen presenta tonalidades de gris y negro divididas en pequeños patrones poligonales . Las costras generalmente pueden crecer hasta 7 cm ( 2 + 3/4 pulgadas ) de diámetro (los tamaños más pequeños son más comunes), aunque los individuos vecinos pueden coalescer para formar costras más grandes. Una de las características definitorias del liquen es una superficie texturizada con grietas profundas, que crean la apariencia de lóbulos radiantes . Estos lóbulos, bordeados por fisuras menos profundas, le dan al liquen una apariencia distintiva y una superficie texturizada.    

Además de su llamativa apariencia, Buellia frigida muestra adaptabilidad a las duras condiciones climáticas de la Antártida . Este liquen tiene una tasa de crecimiento extremadamente lenta, estimada en menos de 1 mm ( 1/16 de pulgada ) por siglo. Gracias a su capacidad no solo para resistir, sino para prosperar en uno de los entornos más fríos y hostiles de la Tierra , Buellia frigida se ha utilizado como organismo modelo en la investigación astrobiológica . Este liquen ha sido expuesto a condiciones que simulan las que se encuentran en el espacio y en cuerpos celestes como Marte , incluyendo el vacío, la radiación ultravioleta y la sequedad extrema. B. frigida ha demostrado resiliencia a estos factores de estrés relacionados con el espacio, lo que lo convierte en un candidato para estudiar cómo la vida puede adaptarse y potencialmente sobrevivir en los entornos extremos que se encuentran más allá de la Tierra.   

El liquen fue descrito en 1910 por el botánico británico Otto Darbishire . El espécimen tipo fue recolectado por Reginald Koettlitz en 1902 en Granite Harbour , en el estrecho de McMurdo , creciendo sobre toba volcánica . Las muestras se obtuvieron como parte de la Expedición Antártica Nacional Británica de 1901-1904. El diagnóstico del liquen fue el siguiente (traducido del latín ^{[ nota 1 ]} ):

Costra gruesa, de color gris parduzco, continua o más a menudo discontinua, formando pequeñas manchas, fisuradas y rotas, a menudo algo tubercular -granular, con un margen más oscuro y distinto, y un hipotalo separado ; apotecios negros, inicialmente inmersos en el talo, marginados , emergiendo posteriormente, no marginados, planos o convexos, de 0,5–1,0  mm de ancho; epitecio negro o, ocasionalmente (en el mismo espécimen), decolorado; hipotecio oscureciéndose a parduzco o, ocasionalmente, decolorado o carbonáceo; apotecios que ocasionalmente contienen gonidios en un anfitecio (similar a las especies de Rinodina ), pero cuando maduran, siempre sin anfitecio; esporas ocho, marrones, bicelulares, de 0,009–0,015  mm.

Darbishire observó que la especie recién descrita parecía pertenecer al género Buellia . Sin embargo, señaló que en sus primeras etapas de desarrollo, el apotecio a veces tenía características lecanorinas , compartiendo rasgos con el género Rinodina . Señaló que el hipotecio , una capa específica de tejido en el apotecio del liquen, era a menudo carbonáceo (ennegrecido), particularmente cerca de los bordes del apotecio. Darbishire reconoció la estrecha relación entre los géneros Buellia y Rinodina . ^{[ 3 ]} En 1948, Carroll William Dodge propuso transferir el taxón al género Rinodina ; sin embargo, el nombre Rinodina frigida no fue publicado válidamente por Dodge. ^{[ 1 ]} Más tarde, en 1973, Dodge colocó el taxón en el género Beltraminia como Beltraminia frigida en su obra Lichen Flora of the Antarctic Continent and Adyacent Islands . ^{[ 4 ]} El género Beltraminia ha sido desde entonces sinonimizado con Dimelaena . ^{[ 5 ]} En su monografía de 1968 sobre líquenes antárticos, Elke Mackenzie apoyó la ubicación de Darbishire en Buellia , principalmente debido a la estructura lecideínica de los apotecios maduros, en los que el disco carece de un margen talino . ^{[ 2 ]}

Darbishire también describió simultáneamente Buellia quercina , recolectada en la misma localidad tipo que B.  frigidia , pero con un margen más efigieado y un color más claro. MacKenzie rechazó el valor taxonómico de las variaciones en los colores negro, gris y blanquecino del talo debido a variaciones anatómicas del liquen, y redujo B.  quercina a sinónimo. ^{[ 2 ]}

Un estudio de filogenia molecular de Caliciaceae de 2016 incluyó a B.  frigida en su análisis. En el árbol filogenético construido , esta especie apareció como hermana (pariente evolutivo más cercano) de Amandinea coniops ; el clado que contenía estas dos especies era a su vez hermano de Amandinea punctata ; ^{[ 6 ]} se obtuvo un resultado similar en un análisis molecular publicado en 2023. ^{[ 7 ]} Se sabe que el género Buellia en sí no es monofilético (derivado de un único ancestro común). ^{[ 6 ]}

Buellia frigida es un liquen crustáceo (a veces placodioides ) con un talo de tamaño variable, más o menos circular en contorno. Tiene un diámetro de hasta 7 cm ( 2 + 3/4 pulg ) , aunque a menudo es mucho más pequeño. El talo se caracteriza por un hipotalo negro que se extiende aproximadamente 5–7,5 milímetros ( 3 / 16–5 / 16 pulg ) más allá de la región central más antigua del talo; ^{[ 4 ]} esta área negra representa la zona de crecimiento. ^{[ 8 ]} En algunos casos, los talos vecinos se fusionan para formar agregaciones más grandes de hasta 50 cm (20 pulg) . ^{[ 9 ]} Su margen es algo fimbriado , a veces apenas visible, y su talo central más antiguo tiene una apariencia profundamente rimada , dando lugar a la impresión de lóbulos marginales radiantes . Estos lóbulos están definidos además por grietas menos profundas, creando una superficie dividida en areolas poligonales . Las areolas tienen una textura algo cerebriforme (similar al cerebro) y pueden variar de color de gris a negro, con las puntas de los lóbulos marginales típicamente negras. Una capa amorfa, de aproximadamente 35–40 μm de espesor, cubre el talo. ^{[ 4 ]} Esta capa, de naturaleza mucilaginosa , puede aparecer blanca cuando está seca. ^{[ 8 ]}      

La corteza superior de B.  frigida tiene aproximadamente 6–7  μm de espesor. Tiene una parte superior redondeada o hinchada ( capitada ) y crece en una disposición densa, vertical y paralela ( fastigitada ). Sin embargo, aparece como una sola capa de células oscuras de paredes gruesas que son iguales en diámetro en todas las dimensiones ( isodiamétrica ). La capa de algas dentro del talo varía en espesor, conteniendo células de Trebouxia que miden entre 4–7  μm de diámetro. La médula , compuesta por hifas de paredes delgadas y poco entrelazadas que están dispuestas de manera algo vertical, también tiene variabilidad en espesor. ^{[ 4 ]} La médula estabiliza la estructura del talo y ayuda a regular la retención de agua y el intercambio de gases en el liquen. ^{[ 8 ]} Debajo de la médula, hay una capa basal, de aproximadamente 15  μm de espesor, de células compactas de color marrón oscuro que se alargan hacia arriba y se fusionan con las hifas medulares. ^{[ 4 ]} Las hifas medulares también ayudan al talo a adherirse firmemente al sustrato . ^{[ 8 ]}

Buellia frigida forma apotecios negros, ligeramente brillantes, que a menudo son más o menos sésiles en las areolas más viejas. Los apotecios comienzan como discos planos pero se vuelven convexos a medida que maduran. Cuando son jóvenes, tienen una apariencia lecanorina ; ^{[ 4 ]} cuando maduran son de forma lecideina y hasta aproximadamente 1  mm de diámetro. ^{[ 8 ]} La corteza anfitecial tiene  un grosor de aproximadamente 15–17 μm, formada por una empalizada de células isodiamétricas. Las algas que inicialmente existen entre las hifas medulares desaparecen a medida que envejecen los apotecios. La médula de los apotecios consiste en hifas marrones verticales que están laxamente entrelazadas y conectadas a la médula talina. El margen propio no está diferenciado en los apotecios más viejos; En cambio, la corteza anfitecial se oscurece y las hifas medulares se contraen tras la desaparición de las algas, creando la impresión de un margen propio dimidiado (es decir, dividido en dos mitades iguales o casi iguales). El hipotecio es de color marrón, con un grosor que varía de 30 a 80  μm en el centro y se adelgaza hacia el margen, donde se fusiona con la corteza anfitecial. El asco , que contiene las ascosporas , mide aproximadamente 90–110  μm de altura. Las paráfisis , de 2  μm de diámetro, se oscurecen por encima de los ascos y presentan una partición interna o septo . Los ascos son claviformes , con dimensiones de 36–46 por 14,5–17  μm, y contienen ascosporas biloculares de color marrón oscuro (divididas en dos segmentos por un septo). Estas ascosporas ocasionalmente presentan una ligera constricción en el septo, y algunas pueden permanecer uniloculares. Suelen ser elipsoidales , con dimensiones de 9–13 por 5–8  μm. ^{[ 4 ]}

Buellia frigida no produce propágulos asexuales , como isidios o soredios . ^{[ 8 ]} Sin embargo, este liquen sí crea picnidios que se originan debajo de la capa de algas, con forma ampuliforme (redondeada o bulbosa con una porción o cuello más estrecho) o irregular, alcanzando tamaños de hasta 300 μm de diámetro. Un perifulcro delgado, compuesto por pseudoparénquima de células muy pequeñas , rodea los picnidios. Los conidióforos tienen pocos septos y están ramificados en la base, midiendo aproximadamente 10 x 1 μm. Los conidios terminales son elipsoidales, midiendo aproximadamente 4 x 1 μm. ^{[ 4 ]}   

Pseudephebe minuscula (izquierda) y Usnea sphacelata (derecha) son líquenes que a menudo se establecen en los talos de Buellia frigida en el ambiente antártico.

Buellia frigida es endémica de la Antártida marítima y continental, y crece en áreas libres de hielo sobre superficies rocosas expuestas. ^{[ 9 ]} En estas superficies, prefiere áreas protegidas como grietas o canales de drenaje. En las grietas, las cadenas de talos crecen más grandes cerca del suelo. En su hábitat, Buellia frigida suele ser la única especie que coloniza rocas lisas y pulidas por el hielo. Una vez que su talo tiene aproximadamente 2 cm (1 pulgada) o más de diámetro, Pseudephebe minuscula o Usnea sphacelata a menudo comienzan a crecer cerca de su centro. Este crecimiento secundario de líquen degrada la B. frigida subyacente , dejando anillos exteriores de líquen costroso sano. ^{[ 11 ]} El liquen umbilicado Umbilicaria decussata es otra especie que crece sobre Buellia frigida . ^{[ 12 ]} Buellia frigida se asocia con diferentes especies en distintos hábitats. Cerca de la estación Syowa , una pequeña comunidad de Buellia frigida y Rhizocarpon flavum crece en laderas sin colonias de anidación de petreles y otras aves. Las áreas enriquecidas con nitrógeno debajo de los nidos de aves tienen una comunidad de líquenes más diversa , que, además de B. frigida , incluye especies de los géneros Caloplaca , Umbilicaria y Xanthoria . ^{[ 13 ]} Phaeosporobolus usneae es un hongo liquenícola (que habita en líquenes) que parasita los talos de B. frigida en Bunger Hills ( Tierra de Wilkes ). ^{[ 9 ]} A pesar de la evidencia genética que sugiere capacidades de dispersión limitadas, B. frigida muestra una notable flexibilidad simbiótica, pudiendo asociarse con hasta 13 fotobiontes diferentes , uno de los números más altos registrados entre los líquenes antárticos. ^{[ 14 ]}      

Buellia frigida es uno de los líquenes más comunes en la Antártida, particularmente en las regiones orientales. ^{[ 15 ]} La distribución de B.  frigida se extiende por toda la Antártida, desde la Península hasta las zonas costeras rocosas y las formaciones rocosas expuestas en el interior. ^{[ 9 ]} Es una de las aproximadamente 25 especies de líquenes que se encuentran circumpolarmente en las zonas costeras y se extienden tierra adentro hasta los nunataks y las montañas cerca del Polo Sur. ^{[ 15 ]} Es el liquen más extendido en la Antártida oriental, incluyendo las Colinas Larsemann , ^{[ 16 ]} pero es algo raro en la Tierra de Marie Byrd y la Tierra del Rey Eduardo VII , aumentando en la Tierra de Victoria y siendo más común en la costa oriental de la Antártida. ^{[ 4 ]} Es más abundante en la región del valle seco de la Tierra de Victoria y en elevaciones más altas por encima de los 600 m (2000 pies) , conocidas por la cobertura de nubes y la nieve de verano. ^{[ 17 ]} El liquen se ha encontrado a altitudes de hasta 2015 m (6611 pies) . ^{[ 9 ]} Aproximadamente 2500 m (8200 pies) marca el límite altitudinal en el que los líquenes pueden sobrevivir en la Antártida. Por encima de esta altura, los largos períodos de exposición a temperaturas invernales de −60 a −70 °C (−76 a −94 °F) y la falta de una capa aislante de nieve en las paredes rocosas azotadas por el viento son demasiado duros para sustentar la vida de los líquenes. ^{[ 18 ]}        

Esta especie suele formar comunidades en zonas protegidas del viento, especialmente en grietas de rocas y en la ladera de sotavento. Estas comunidades pueden consistir únicamente en B.  frigida o coexistir con otros líquenes saxícolas como Lecidea cancriformis , Acarospora gwynnii , Carbonea vorticosa , Pseudephebe minuscula , Physcia caesia y Lecidella siplei . ^{[ 15 ]} En la Península Antártica, menos poblada de líquenes, se limita a la parte occidental, al sur de los 67°S de latitud . Las recolecciones de Buellia frigida se realizan generalmente en zonas costeras, y su distribución en el interior del continente sigue siendo desconocida. ^{[ 2 ]} Es una de las 20 especies de Buellia que se encuentran en la Antártida. ^{[ 19 ]}

Este liquen experimenta altos flujos de radiación fotosintéticamente activa , desecación y temperaturas frías. ^{[ 9 ]} La tasa de asimilación neta (NAR) mide cómo los organismos convierten la luz y el dióxido de carbono en sustancias orgánicas a través de la fotosíntesis , menos la respiración . La NAR máxima de Buellia frigida ocurre a 10 °C (50 °F) con hidratación completa del talo, lo que muestra su eficiencia fotosintética en los ecosistemas polares. ^{[ 20 ]} Buellia frigida tolera las duras condiciones de la Antártida. Su coloración oscura es el resultado de la pigmentación que lo protege de la radiación ultravioleta dañina , que es aún mayor en altas latitudes y altitudes. ^{[ 18 ]} La hidratación hincha el talo del liquen, lo que reduce la densidad de su pigmentación negra en la corteza. Esto expone la capa de algas a la luz, permitiendo la fotosíntesis. Cuando está seco, el talo se encoge, aumentando la densidad de su pigmentación y protegiéndose de la luz; Este efecto es más frecuente en las zonas marginales, que contienen la mayor cantidad de algas. ^{[ 8 ]} Se realizaron mediciones in situ de la actividad fotosintética de este liquen en la Antártida continental, demostrando que prospera en su hábitat. Su alta tasa fotosintética indica adaptación a las condiciones extremas de la Antártida, como las bajas temperaturas y la luz intensa. Esta adaptabilidad permite su supervivencia en esta región, donde está expuesta a fluctuaciones en los niveles de humedad debido a los ciclos de secado de los talos empapados de agua de deshielo . ^{[ 21 ]} El compañero fotobionte de Buellia frigida tiene un mayor potencial de resistencia al frío y una retención más prolongada de la capacidad fotosintética durante la exposición a temperaturas bajo cero que el fotobionte homólogo de otros líquenes antárticos y europeos. ^{[ 22 ]}  

La disponibilidad de humedad determina la distribución de Buellia frigida . En Cape Geology , al sur de la Tierra de Victoria, depende principalmente del agua de deshielo de la nieve acumulada y de las nevadas ocasionales para obtener humedad a principios del verano. A pesar de la intensa luz solar, el liquen sobrevive gracias a la combinación de hidratación, bajas temperaturas y exposición a la luz intensa. La distribución de los talos de liquen en las superficies rocosas está influenciada por la frecuencia y la duración de la humedad del agua de deshielo, lo que refleja su necesidad de humedad. ^{[ 23 ]}

Estudios en la Antártida continental muestran las tasas de crecimiento radial extremadamente lentas de Buellia frigida . Un estudio de monitoreo realizado en el Valle de Yukidori no observó ningún aumento de tamaño medible en ninguno de los talos medidos después de un período de cinco años. ^{[ 24 ]} En los Valles Secos de McMurdo , las tasas de crecimiento del liquen variaron entre diferentes sitios, lo que indica respuestas a los cambios climáticos regionales, incluidas las alteraciones en los patrones de nevadas. Esta adaptación a lo largo del tiempo demuestra la resiliencia del liquen a las condiciones ambientales cambiantes en la Antártida, lo que sugiere su uso como indicador del cambio climático en la región. ^{[ 25 ]} Se ha utilizado tecnología de sistemas de información geográfica para detectar cambios sutiles en el crecimiento de Buellia frigida durante un período de 42 años. ^{[ 26 ]} Con tasas de crecimiento radial de 0,0036  mm por año, aproximadamente el grosor de una hifa fúngica individual, se estima que algunos talos tienen al menos 6500 años de antigüedad, remontándose al final de la Edad de Piedra . ^{[ 27 ] [ 28 ]}

Los estudios sobre la genética de poblaciones de Buellia frigida indican una dispersión limitada entre las regiones de la Antártida, probablemente influenciada por los patrones de viento predominantes y barreras físicas como los glaciares . Si bien las esporas de B.  frigida tienen el potencial de dispersarse con la ayuda del viento, el liquen coloniza predominantemente áreas específicas propicias para su crecimiento, particularmente aquellas con suficiente humedad durante el corto verano antártico, lo que muestra cómo los factores ambientales afectan su dispersión. ^{[ 29 ]} Las muestras de B.  frigida recolectadas en Vestfold Hills y la Estación Mawson, en la Antártida oriental, revelaron una variación genética mínima: solo tres genotipos en Vestfold Hills, que difieren en un solo nucleótido . El genotipo más común de B.  frigida allí coincidió con especímenes de la Estación Mawson, lo que muestra una baja diversidad genética en esta gran región antártica. ^{[ 30 ]}

Buellia frigida es un organismo modelo en astrobiología que proporciona información sobre la adaptabilidad de la vida más allá de la Tierra y el potencial de supervivencia en el espacio. La investigación examina la resistencia de esta especie extremotolerante en condiciones extremas similares a las del espacio y Marte. B.  frigida resiste factores abióticos no terrestres , como la exposición al espacio, los impactos a hipervelocidad y las condiciones simuladas de Marte, lo que ayuda a explicar las respuestas biológicas a entornos extremos. ^{[ 8 ]}

Las pruebas exponen a B.  frigida a factores estresantes como el vacío, la radiación UV y la desecación para medir su viabilidad y actividad fotosintética. Estas pruebas revelan que B.  frigida mantiene una alta viabilidad después de la exposición y sufre daños mínimos en su capacidad fotosintética bajo estas condiciones. ^{[ 31 ]} Esta resiliencia proviene de mecanismos de protección que incluyen rasgos morfológicos, compuestos secundarios y anhidrobiosis durante la desecación, características que también permiten la supervivencia de otros líquenes extremotolerantes. ^{[ 32 ]}

Los experimentos espaciales realizados en la Estación Espacial Internacional (EEI) y en condiciones simuladas de Marte pusieron a prueba la supervivencia del liquen. ^{[ 33 ]} Un estudio demostró que la exposición a las condiciones de la órbita terrestre baja redujo la viabilidad de sus componentes fúngicos y algales, pero el componente fúngico se vio menos afectado que el algal. A pesar de esto, el liquen mantuvo su estructura, demostrando resiliencia a un entorno extraterrestre . Esto indicó una posible adaptación de este organismo terrestre a las condiciones espaciales. ^{[ 33 ]}

El proyecto BIOMEX (Experimento de Biología y Marte) de la Agencia Espacial Europea , también realizado en la ISS, arrojó resultados diferentes . Estos experimentos mostraron altas tasas de mortalidad tanto para los simbiontes algales como fúngicos de B.  frigida en condiciones similares de órbita terrestre baja, lo que sugiere un potencial de supervivencia reducido en entornos extraterrestres extremos y plantea dudas sobre si Marte podría albergar este liquen. ^{[ 34 ]} En estudios adicionales de BIOMEX, los investigadores examinaron la integridad del ADN de B.  frigida durante 1,5 años. Utilizaron la técnica de ADN polimórfico amplificado aleatoriamente y observaron alteraciones del ADN en el liquen expuesto al espacio en comparación con los controles terrestres , lo que indica una resistencia limitada de Buellia frigida a las condiciones del espacio y a entornos similares a los de Marte. ^{[ 35 ]}

• Lista de especies de Buellia