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Articulo de referencia

Enfermedad del enverdecimiento de los cítricos

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Precios del jugo de naranja 1973–2022. La enfermedad del enverdecimiento de los cítricos se detectó por primera vez en 2005 en Estados Unidos y ha reducido a la mitad la producción de naranjos . [ 2 ] [ 3 ]

La enfermedad del enverdecimiento de los cítricos [ 4 ] ( chino :黃龍病; pinyin : huánglóngbìng abr. HLB ) [ 5 ] es una enfermedad de los árboles cítricos causada por bacterias del género Liberibacter . Estos microbios se transmiten por dos especies de insectos: el psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri y el psílido africano de los cítricos Trioza erytreae . No tiene cura conocida. [ 6 ] Es transmisible por injerto . [ 7 ]

Existen tres tipos diferentes de la enfermedad: una forma asiática tolerante al calor y las formas africana y americana sensibles al calor. Fue descrita y reportada por primera vez en el sur de China en 1919. [ 1 ] [ 8 ] La variante africana fue reportada por primera vez en 1937 en Sudáfrica , donde aún está muy extendida. [ 8 ] Llegó a Florida en 2005 y, en tres años, se había extendido a la mayoría de las plantaciones de cítricos. El rápido aumento de esta enfermedad ha amenazado a la industria citrícola en todo Estados Unidos. Hasta 2009, 33 países habían reportado la infección en sus cultivos de cítricos. [ 9 ]

Síntomas

El enverdecimiento de los cítricos se distingue por los síntomas comunes de amarillamiento de las nervaduras y los tejidos adyacentes (de ahí el nombre de "dragón amarillo" dado por los agricultores de Chaozhou que lo observaron ya en la década de 1870 [ 1 ] ); seguido de manchas irregulares en toda la hoja, defoliación prematura, muerte regresiva de las ramitas, pudrición de las raicillas absorbentes y las raíces laterales, y disminución del vigor, seguida finalmente por la muerte de toda la planta. [ 10 ] Los árboles afectados tienen un crecimiento atrofiado, producen múltiples flores fuera de temporada (la mayoría de las cuales se caen) y dan frutos pequeños, de forma irregular, con una cáscara gruesa y pálida que permanece verde en la parte inferior y tiene un sabor muy amargo. Los síntomas comunes pueden confundirse con deficiencias de nutrientes; el factor distintivo es el patrón de simetría. Las deficiencias de nutrientes tienden a ser simétricas a lo largo del margen de la nervadura de la hoja, mientras que el HLB tiene un amarillamiento asimétrico alrededor de la nervadura. El síntoma más notorio del HLB es el enverdecimiento y el atrofiamiento del fruto, especialmente después de la maduración. [ 11 ]

Transmisión

Originalmente se creía que el enverdecimiento de los cítricos era una enfermedad viral, pero es causado por una bacteria transmitida por insectos vectores. La infección puede surgir en diversos climas y a menudo se asocia con diferentes especies de insectos psílidos . [ 12 ] Por ejemplo, los cultivos de cítricos en África se infectan en condiciones frías, ya que la bacteria es transmitida por el psílido africano de los cítricos Trioza erytreae , [ 13 ] un insecto que prefiere condiciones frías y húmedas para una actividad óptima. Sin embargo, los cultivos de cítricos en Asia a menudo se infectan en condiciones cálidas, ya que la bacteria es transmitida por el psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri . [ 14 ] [ 15 ]

La etapa larvaria joven es la más adecuada para la adquisición de ca. L. asiaticus por el psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri , [ 15 ] y algunos cultivares muestran mayor eficiencia en la transmisión de la enfermedad al vector que otros. [ 16 ] La temperatura también muestra una gran influencia en la relación parásito-huésped entre la bacteria y el insecto vector, afectando la forma en que es adquirida y transmitida por los insectos. [ 16 ]

Los agentes causantes son bacterias Gram negativas exigentes , restringidas al floema , del clado gracilicutes . La forma asiática, ca. L. asiaticus , es tolerante al calor. Esto significa que los síntomas de enverdecimiento pueden desarrollarse a temperaturas de hasta 35 °C (95 °F) . La forma africana, ca. L. africanus , y la forma americana, ca. L. americanus , son sensibles al calor, por lo que los síntomas solo se desarrollan cuando la temperatura está en el rango de 20–25 °C (68–77 °F) . [ 17 ] Aunque T. erytreae es el vector natural del enverdecimiento de los cítricos africano y D. citri es el vector natural del enverdecimiento de los cítricos americano y asiático, cualquiera de los dos psílidos puede, de hecho, transmitir cualquiera de los agentes causantes del enverdecimiento en condiciones experimentales. [ 18 ]     

Distribución

Diaphorina citri

La distribución del psílido asiático de los cítricos se encuentra principalmente en Asia tropical y subtropical. Se ha informado en todas las regiones productoras de cítricos de Asia, excepto en Japón continental. La enfermedad ha afectado cultivos en China, India, Sri Lanka, Malasia, Indonesia, Myanmar, Filipinas, Pakistán, Tailandia, las islas Ryukyu , Nepal, Arabia Saudita y Afganistán. También se han reportado áreas fuera de Asia: Reunión , Mauricio, Brasil, Paraguay, Florida desde 2005, y en varios municipios de México desde 2009. [ 19 ] [ 20 ] [ 21 ] [ 22 ] [ 23 ] El 30 de marzo de 2012, se confirmó la enfermedad del enverdecimiento de los cítricos en un solo árbol de cítricos en California . [ 24 ] El primer reporte de HLB en Texas ocurrió el 13 de enero de 2012, en un árbol de naranja dulce Valencia en un huerto comercial en Texas. [ 25 ] Las perspectivas son sombrías para los omnipresentes huertos de cítricos en patios traseros de California, ya que es poco probable que los productores residenciales utilicen de forma constante los pesticidas que proporcionan un control eficaz en los huertos comerciales. [ 26 ]

La distribución del psílido africano de los cítricos incluye África, Madeira, Arabia Saudita, Portugal y Yemen. [ 27 ] Esta especie es sensible a las altas temperaturas y no se desarrolla a temperaturas superiores a 25 °C (77 °F) . Es un vector de la cepa africana del huanglongbing ( Candidatus Liberibacter africanus), que es sensible al calor. Se ha informado de la presencia de esta cepa en África (Burundi, Camerún, República Centroafricana, Comoras, Etiopía, Kenia, Madagascar, Malawi, Mauricio, Reunión, Ruanda, Sudáfrica, Santa Elena [sin confirmar], Suazilandia, Tanzania, Zimbabue), Arabia Saudita y Yemen. La enfermedad no se había notificado en la UE hasta 2004. [ 28 ]  

Control

Algunas prácticas culturales son efectivas para controlar esta enfermedad. Los métodos culturales incluyen el manejo antibacteriano, el saneamiento, la eliminación de plantas infectadas, el monitoreo frecuente y, lo más importante, la declaración de crisis. [ 29 ] El seguimiento de la enfermedad puede ayudar a prevenir más infecciones en otras áreas afectadas y a mitigar infecciones locales, si se detecta lo suficientemente pronto. El psílido asiático de los cítricos tiene huéspedes alternativos que pueden atraer a los psílidos a las plantas de cítricos cercanas, como Murraya paniculata , Severinia buxifolia y otras plantas de la familia Rutaceae . [ 30 ]

No se conoce cura para la enfermedad del enverdecimiento de los cítricos, y los esfuerzos para controlarla han sido lentos porque las plantas de cítricos infectadas son difíciles de mantener, regenerar y estudiar. Los desafíos actuales asociados con la mitigación de la enfermedad a escala de campo incluyen la estacionalidad del fitopatógeno ( Liberibacter spp.) y los síntomas de la enfermedad asociados, las limitaciones para que los tratamientos terapéuticos contacten al fitopatógeno en la planta , los impactos adversos de los tratamientos de amplio espectro en la microbiota beneficiosa de la planta y las posibles implicaciones para la salud pública y del ecosistema. [ 31 ] El esfuerzo por cultivar Candidatus Liberibacter asiaticus (CLas) ha sido un desafío significativo en fitopatología. El progreso ha incluido el cultivo de una especie diferente de Liberibacter . [ 32 ]

No se han identificado cultivares de cítricos naturalmente inmunes. La creación de cítricos genéticamente modificados podría ser una posible solución, pero existen dudas sobre su aceptación por parte de los consumidores. [ 33 ] Un investigador de Texas AgriLife Research informó en 2012 que la incorporación de dos genes de espinaca en árboles de cítricos mejoró la resistencia a la enfermedad del enverdecimiento de los cítricos en ensayos de invernadero. [ 34 ] Southern Gardens Citrus está llevando a cabo ensayos de campo con naranjas que contienen genes de espinaca en Florida. [ 33 ]

En la Universidad de Florida se ha desarrollado una variedad resistente de mandarina llamada 'Bingo'. [ 35 ] Otras variedades presentan una tolerancia parcial a la enfermedad. [ 36 ]

antibióticos

Investigadores del Servicio de Investigación Agrícola del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos han utilizado limoneros infectados con la enfermedad del enverdecimiento de los cítricos para infectar plantas de vinca y estudiar la enfermedad. Las plantas de vinca se infectan fácilmente y responden bien cuando se tratan experimentalmente con antibióticos . Los investigadores están probando el efecto de la penicilina G sódica y el biocida 2,2-dibromo-3-nitrilopropionamida como posibles tratamientos para plantas de cítricos infectadas, basándose en los resultados positivos observados al aplicarlos a la vinca infectada. [ 37 ] En junio de 2014, el USDA asignó US$31,5 millones adicionales  para ampliar la investigación para combatir la enfermedad. [ 38 ]

Ciertos antibióticos, específicamente la estreptomicina y la oxitetraciclina , pueden ser eficaces y se han utilizado en Estados Unidos, pero están prohibidos en Brasil y la Unión Europea. [ 39 ] En 2016, la EPA autorizó el uso de estreptomicina y oxitetraciclina en huertos de cítricos como pomelos, naranjas y mandarinas en Florida de forma urgente; esta autorización se amplió a otros estados para la oxitetraciclina en diciembre de 2018. [ 39 ] [ 40 ] La EPA propone una mayor expansión del uso de antibióticos de importancia médica, pero la FDA y los CDC se oponen , principalmente porque se prevé que se desarrolle resistencia a los antibióticos y que esta afecte a la salud humana. [ 39 ] [ 40 ]

Posibles tratamientos futuros

Un péptido que previene y trata la enfermedad del enverdecimiento de los cítricos en ensayos de invernadero se estaba probando en ensayos de campo en 2021; [ 41 ] [ 42 ] una versión inyectable mejorada del producto se estaba desarrollando en 2020. [ 43 ]

Dos tipos de oligonucleótidos antisentido (FANA y morfolinos) pueden introducirse eficazmente en los árboles de cítricos, [ 44 ] suprimiendo sus ARN diana. FANA puede suprimir 'Candidatus Liberibacter asiaticus' en los árboles de cítricos. [ 45 ] [ 46 ]

Los morfolinos pueden suprimir CLas en árboles de cítricos infectados y en los vectores psílidos. Además, los PPMO diseñados para bacterias endosimbióticas de los vectores psílidos pueden reducir las poblaciones de psílidos al atacar y suprimir los endosimbiontes de los insectos, las bacterias que son esenciales para la supervivencia de los psílidos. [ 47 ] [ 48 ] Los morfolinos deben estar unidos covalentemente a una molécula o péptido cargado para entrar en las bacterias. El ARN objetivo se vuelve susceptible a la escisión por la ribonucleasa P (RNasa-P). [ 49 ]

Investigadores de la Academia China de Ciencias descubrieron que la ubiquitina ligasa E3 PUB21 actúa como un gen de susceptibilidad esencial, marcando el factor de transcripción MYC2 para su degradación. La introducción de una variante dominante negativa de PUB21 logró conferir resistencia al HLB al estabilizar los niveles de MYC2. [ 50 ]

cultivos de cobertura

Se ha informado de cierto éxito utilizando una estrategia de cultivos de cobertura. [ 51 ] Los cítricos no estaban libres de las bacterias de la enfermedad, pero un ambiente de suelo saludable les permitió producir fruta y seguir siendo rentables. [ 52 ] [ 53 ]

Véase también

Referencias

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Lecturas adicionales

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