Ictiodinio

Ichthyodinium es un género monotípico de dinoflagelados de la familia Dinophysaceae . ^{[ 1 ]} Ichthyodinium chabelardi (/ɪkθioʊˈdɪniəm/) es actualmente la única especie descrita del género. ^{[ 2 ] [ 3 ]}

Ichthyodinium chabelardi es un parásito generalista con una distribución geográfica muy amplia. ^{[ 3 ]} Se ha encontrado en lugares como las costas de Indonesia ^{[ 4 ]} y Vietnam, ^{[ 5 ]} el mar Mediterráneo, ^{[ 2 ]} y frente a la costa de Portugal. ^{[ 6 ]} Se desconoce la extensión total de su distribución. ^{[ 3 ]} Si bien puede encontrarse durante la mayor parte del año, se ha observado que infecta los huevos de sardina con las tasas más altas en invierno y principios de primavera, de diciembre a marzo. ^{[ 2 ]}

Tiene importancia económica para la industria pesquera, donde reduce las poblaciones de muchas especies de peces al actuar como endoparásito en los embriones del huésped. ^{[ 3 ]} Fue descrito originalmente en 1952 por Hollande y Cachon, quienes lo describieron como un agente infeccioso entre las sardinas frente a la costa de Argelia, en el mar Mediterráneo. ^{[ 2 ] [ 3 ]}

En 2006, Gestal et al. propusieron una reclasificación de I. chabelardi en el género Perkinsoide basándose en su ultraestructura y secuencia de ARN, pero varios artículos se han opuesto a esta reclasificación basándose en la ultraestructura de sus zoosporas , así como en las secuencias de su ARN ribosómico de subunidad pequeña y de subunidad grande. ^{[ 7 ] [ 8 ] [ 6 ] [ 9 ]} Recientemente, se ha presentado evidencia de que puede haber al menos dos especies distintas de Ichthyodinium , ya que se han detectado ligeras diferencias genéticas entre las poblaciones europeas y asiáticas. ^{[ 8 ] [ 6 ]}

El género Ichthyodinium fue descrito originalmente en 1952 por Hollande y Cachon, quienes nombraron a la nueva especie que encontraron Ichthyodinium chabelardi y la describieron como un agente de infección entre sardinas frente a la costa de Argelia, en el mar Mediterráneo. ^{[ 3 ]} Publicaron un segundo artículo con observaciones adicionales sobre el ciclo de vida un año después, en 1953. ^{[ 10 ] [ 3 ]}

El análisis filogenético de I. chabelardi realizado en 2009 encontró evidencia que respalda la inclusión de Ichthyodinium en el Grupo Alveolado Marino I (MAGI). ^{[ 6 ]} Con esta adición, MAGI estará compuesto por los géneros Ichthyodinium y Dubosquella , ambos alveolados parásitos, manteniendo así a MAGI como un grupo exclusivamente parásito. ^{[ 6 ]} Al observar los flagelos de Ichthyodinium en sección transversal, son esféricos y, por lo tanto, carecen de la típica hebra estriada de un flagelo transversal de dinoflagelado. ^{[ 6 ]} La hebra estriada también está ausente en los flagelos de las zoosporas de Duboscquella, ^{[ 6 ]} lo que sugiere que esto puede ser una sinapomorfía de MAGI.

En 2006, Gestal et al. publicaron un artículo controvertido en el que pedían la reclasificación de I. chabelardi . ^{[ 7 ] [ 3 ]} Gestal et al. afirmaron que I. chabelardi había sido colocado erróneamente en el orden Syndiniales y que, en cambio, debería colocarse en un nuevo género, Perkinsoide, y por lo tanto ser renombrado como Perkinsoide chabelardi. ^{[ 7 ]} Alegaron que la evidencia para esta reclasificación podría encontrarse al observar el ciclo de vida, las divisiones esquizogónicas, la estructura de los esquizontes dentro del huésped, los núcleos sin la apariencia típica de dinoflagelado, la presencia de estructuras similares a roptrias y la presencia de posibles esporas pseudoconoides y biflagleadas. ^{[ 7 ]}

Gestal et al. llevaron a cabo un análisis filogenético de los genes del ARN ribosómico de subunidad pequeña y grande con la esperanza de que esto proporcionara evidencia adicional para respaldar la reclasificación. ^{[ 7 ]} Sin embargo, los resultados que encontraron no proporcionaron respuestas claras. ^{[ 7 ]} Con base en su análisis filogenético, solo pudieron determinar que el parásito de interés debería ubicarse en algún lugar dentro del grupo que consiste en dinoflagelados, perkinsidos y sindiniales. ^{[ 7 ]} Varios artículos se han manifestado desde entonces en contra de esta reclasificación, argumentando que I. chabelardi es el nombre correcto. ^{[ 4 ] [ 9 ] [ 6 ]} Un argumento para esto es que el ciclo de vida del parásito descrito por Gestal et al. no coincide con los del género Perkinsus, como lo describió Perkins en 1996. ^{[ 11 ] [ 4 ]} Se informa que el parásito en cuestión tiene un patrón de división celular diferente al de los miembros de Perkinsus y carece de un tubo de descarga de zoosporas. ^{[ 4 ]} Se ha sugerido que tal vez la fase exógena temprana que observaron Gestal et al. fue de hecho I. chabelardi, pero que las observaciones realizadas de las etapas posteriores, incluyendo los zoosporangios y las zoosporas, fueron de un protista parásito diferente, uno que posiblemente no era un dinoflagelado. ^{[ 9 ]}

Actualmente solo se ha identificado una especie en el género Ichthyodinium , llamada Ichthyodinium chabelardi , que fue identificada por primera vez en el mar Mediterráneo, frente a la costa de Argelia por Hollande y Cachon en 1952. ^{[ 3 ]} Sin embargo, hay creciente evidencia de que al menos dos especies distintas pueden pertenecer al género (Mori et al., 2007; Skovgaard et al., 2009; ^{[ 3 ]} ). En 2007, el modo de infección, el desarrollo y la secuencia de ADNr SSU de un parásito desconocido que infecta al mero leopardo ( Plectropomus leopardus ) frente a Japón fueron analizados y comparados con I. chabelardi (Mori et al., 2007). Aunque se encontraron muchas similitudes entre ambos, se observaron varias diferencias, lo que llevó a clasificar tentativamente al parásito desconocido como Ichthyodinium sp. PL (PL son las iniciales del nombre científico del mero leopardo) (Mori et al., 2007). El análisis mediante reacción en cadena de la polimerasa (PCR) utilizando cebadores específicos creados a partir de la secuencia de ADNr SSU de Icthyodinium sp. durante varios años diferentes reveló que la misma especie de parásito infectaba a los peces año tras año (Mori et al., 2007).

En 2009, se analizaron las secuencias del ADNr SSU, ITS1 ( espaciador transcrito interno 1), ITS2 y ADNr 5.8S de I. chabelardi aislado de la boga (Boops boops) y la sardina europea (Sardina pilchardus) frente a la costa de Portugal, y se encontró que eran idénticas (Skovgaard et al., 2009). Esto sugiere que los parásitos que infectaban a ambas especies de peces provenían de una sola población (Skovgaard et al., 2009). Sin embargo, cuando se comparó la secuencia del ADNr SSU de la población portuguesa con secuencias obtenidas del atún de aleta amarilla ( Thunnas albacares ) y el mero leopardo (Plectropomus leopardus) en Asia, solo se encontró una similitud del 97% entre ellas (Skovgaard et al., 2009). Aún no se han identificado diferencias morfológicas entre las poblaciones europeas y asiáticas (Skovgaard et al., 2009).

I. chabelardi existe principalmente en su forma parasitaria, durante la cual vive dentro de un huevo de pez huésped y obtiene energía de él. Posteriormente, se libera de su huésped y entra en la fase de vida libre de su ciclo vital. ^{[ 3 ]}

En 1994, Pedersen y Koie sugirieron que Ichtyodinium se transmitía a los bacalaos y rodaballos adultos desde sus presas bentónicas, y luego a la siguiente generación a través de sus gametos. ^{[ 13 ]} Sin embargo, existe evidencia abrumadora que refuta esto y, en cambio, sugiere que el parásito puede infectar los huevos del pez huésped lateralmente desde el agua. ^{[ 8 ] [ 4 ]}

La evidencia sugiere que Icthyodinium infecta los huevos de los peces huéspedes lateralmente desde el agua. (Mori et al., 2007; ^{[ 4 ]} Si bien aún no se ha observado el modo de penetración, no hay signos detectables de penetración en la superficie del huevo infectado. ^{[ 4 ]} Se ha teorizado que los parásitos pueden entrar en el huevo huésped a través del orificio destinado a la penetración del esperma después de la fertilización antes de que el orificio pueda cerrarse por completo. ^{[ 4 ]} En un estudio, se detectaron esquizontes primordiales en huevos de caballa incluso antes del cierre del blastoporo. ^{[ 12 ]} Después de un brote en atún aleta amarilla en Bali, Indonesia, una investigación encontró la secuencia de ARNr de Ichthyodinium sp. en los huevos fertilizados, las larvas y el agua de cría, pero no en las gónadas de los peces progenitores ni en los peces utilizados como alimento para el atún. ^{[ 4 ]} Una investigación posterior mostró que si los huevos recién desovados se transferían inmediatamente a recipientes de agua de mar esterilizada, no se infectarían. ^{[ 4 ]}

Sin embargo, si los huevos se dejaban en el agua de cría durante una hora o más después del desove, se infectaban. ^{[ 4 ]} De manera similar, en Japón, se ha descubierto que los brotes de Ichthyodinium sp. en el mero leopardo se pueden evitar si los huevos fertilizados se incuban en agua de mar estéril tratada con oxidante (Mori et al., 2007). La probabilidad de detección de infección parasitaria en huevos de sardina aumenta significativamente con la edad del huevo (Stratoudakis et al., 2000). Se han observado huevos infectados con un máximo de tres parásitos. ^{[ 4 ]} La mayoría de los estudios que han seguido la progresión del embrión huésped después de la eclosión han informado la muerte de todas, o casi todas, las larvas eclosionadas tras la ruptura del saco vitelino cuando los parásitos se liberan en el agua. ^{[ 12 ]} Gestal et al., 2006; ^{[ 4 ]} Shadrin et al., 2010)

Las larvas huésped infectadas desarrollarán una coloración opaca del saco vitelino debido a que está lleno de parásitos. ^{[ 4 ]} El saco vitelino de las larvas infectadas se llena cada vez más de células oscuras de parásitos a medida que avanza el desarrollo (Skovgaard et al., 2009). La mayoría de los huevos se infectarán dentro de las dos horas posteriores al desove. Una o dos horas después del desove, el genoma del parásito puede detectarse en los huevos huésped mediante análisis de PCR. Después de ocho horas después del desove, los parásitos comenzarán a ser detectables por microscopía óptica. En esta etapa, los parásitos generalmente tienen 13-15 μm de diámetro. Dos horas después de ser liberados del huésped, los parásitos comienzan a nadar con sus dos flagelos. ^{[ 4 ]} El flagelo transversal es aproximadamente el doble de largo que el flagelo longitudinal, pero ambos tienen alrededor de 300  nm de espesor (Skovgaard et al., 2009). En esta etapa, tienen entre 20 y 24 μm de diámetro. ^{[ 4 ]} Al tomar una sección transversal de los flagelos, se observa que ambas secciones transversales flagelares son lisas y esféricas, a diferencia de las células típicas de dinoflagelados dinocariotas, que presentan dimorfismo flagelar (Skovgaard et al., 2009). En las células típicas de dinoflagelados dinocariotas, el flagelo transversal tiene forma de cinta y el axonema recorre el borde exterior más largo del flagelo, mientras que una fibra contráctil recorre el borde interior más corto. El otro flagelo es esférico y liso en sección transversal (Skovgaard et al., 2009).

El cíngulo es visible tanto en la microscopía óptica como en la microscopía electrónica de barrido (MEB) (Skovgaard et al., 2009). Al observar el lado dorsal de la célula, el cíngulo divide la célula en dos partes iguales, el hiposoma y el episoma (Skovgaard et al., 2009). Sin embargo, al observar la vista lateral izquierda de la célula, el hiposoma aparece dos veces más grande que el episoma (Skovgaard et al., 2009). El surco puede verse como una depresión poco profunda en las imágenes de MEB de algunas células (Skovgaard et al., 2009). Se extiende ventralmente desde el sitio de inserción del flagelo longitudinal en el extremo apical de la célula hasta el extremo posterior de la célula (Skovgaard et al., 2009). La apariencia débil del cíngulo y el surco también hace que la morfología de Ichthyodinium sp. distinto de los dinoflagelados típicos, que tienden a tener un cíngulo y un surco más pronunciados (Skovgaard et al., 2009).

En un estudio de 2009, no se encontraron mastigonemas en los flagelos de las zoosporas asimétricas de I. chabelardi (Skovgaard et al., 2009). Esto contradice las observaciones de 2006, en las que se reportaron mastigonemas en el flagelo posterior de zoosporas esféricas (Gestal et al., 2006). Es posible que esta discrepancia se deba a que los dos tipos celulares diferentes poseen flagelos de morfología distinta, o a que los flagelos del estudio de 2009 se dañaron durante la fijación (Skovgaard et al., 2009).

Se ha informado de la presencia de Ichthyodinium sp. en un gran número de especies de peces de aleta de Europa y Asia. ^{[ 3 ]} Algunas de estas, como el atún rojo, el atún de aleta amarilla, la caballa y el bacalao, son de gran importancia económica (Pedersen y Koie, 1994; ^{[ 4 ]} Skovgaard et al., 2009). La captura anual de la sardina japonesa (Sardinops melanostictus) ha estado disminuyendo rápidamente desde 1989, e Ichthyodinium sp. puede estar desempeñando un papel en esto. ^{[ 4 ]} En 2000, se estimó que si los huevos de sardina infectados con I. chabelardi experimentan una mortalidad del 100%, entonces esto coincidiría aproximadamente con las tasas reportadas para la mortalidad diaria promedio de huevos y larvas tempranas de sardina (Stratoudakis et al., 2000). Esto sugiere que Ichthyodinium sp. puede desempeñar un papel significativo en el control de poblaciones de algunas especies de peces de aleta en el medio natural. Ichthyodinium sp. También se ha documentado como un problema en algunas piscifactorías (Mori et al., 2007). ^{[ 4 ]} En 2005, un tanque de sistema semicerrado de atún aleta amarilla en Bali, Indonesia, experimentó pérdidas sustanciales debido a la muerte de larvas. Se observó que los sacos vitelinos de las larvas estaban completamente llenos de parásitos, lo que provocó su ruptura y la muerte de las larvas recién eclosionadas. Un análisis filogenético de la secuencia del ARNr SSU del parásito reveló que se trataba de Ichthyodinium sp. ^{[ 4 ]}

Un estudio plurianual realizado en la bahía de Nha Trang, Vietnam, reveló una preocupante tendencia al alza en la prevalencia de huevos y larvas infectados (Shadrin et al., 2010). En 1993, se estimó que la prevalencia de la infección no superaba el 1% de los huevos y larvas recolectados (Shadrin et al., 2010). Sin embargo, a finales de la década de 1990, se informó que una gran proporción de los huevos y larvas recolectados en la mayoría de las muestras estaban infectados (Shadrin et al., 2010). En 2006, se registró que el 98,6% de los huevos y larvas estaban infectados en la cercana bahía de Cam Ranh (Shadrin et al., 2010). Las muestras recolectadas en la cercana bahía de Van Phuong y en la isla de Phy Quoc en 2006 y 2008 también mostraron altas tasas de infección, entre el 29,3% y el 59,4% (Shadrin et al., 2010). Se ha planteado la hipótesis de que, a medida que el cambio climático global provoca un aumento de la temperatura del océano, la distribución de muchas especies generalistas, como I. chabelardi , podría expandirse. El aumento de la temperatura del océano también podría incrementar las tasas de infección de las especies hospedantes. En conjunto, estos factores podrían provocar un aumento drástico de las pérdidas en la industria pesquera comercial si no se monitorean adecuadamente los tanques de peces y el agua de mar circundante, y no se toman las medidas apropiadas para prevenir la infección de los huevos desovados por Ichthyodinium sp. ^{[ 3 ].}

Mientras que Ichthyodinium sp. fue el presunto culpable de las larvas de bacalao y rodaballo parasitadas encontradas frente a la costa de Dinamarca, (Pedersen et al., 1994; ^{[ 12 ]} se ha identificado con certeza solo en aguas templadas cálidas y tropicales (Skovgaard et al., 2009). En un estudio realizado en 2003, se tomaron muestras de huevos de caballa de cincuenta y nueve lugares que se extienden desde Cabo Finisterra, España (43°N) hasta las Hébridas Exteriores, Reino Unido (57°N). ^{[ 12 ]} Se encontraron huevos que contenían I. chabelardi desde 43,4°N hasta 53,8°N, con una tendencia latitudinal negativa en la proporción de huevos en cada estación que estaban parasitados. ^{[ 12 ]} En el cuartil más austral de las muestras, hubo una tasa de infección media del 54%, mientras que en el cuartil más septentrional, la tasa de infección media fue solo del 9%. ^{[ 12 ]} Esto sugiere que I. El chabelardi es más frecuente en aguas cálidas, más cercanas al ecuador.

Las muestras de huevos y larvas de peces tomadas alrededor de Vietnam entre 2004 y 2008 mostraron altas tasas de infección (29,3 - 98,6%) en las muestras del sur, pero no se encontraron huevos infectados en las muestras del norte (Shadrin et al., 2010). Un estudio de un año de duración sobre sardinas del mar Adriático en 1990 encontró I. chabelardi presente en todos los meses en que hubo desove de huevos de sardina (Dulcic, 1998). Las tasas de infección variaron considerablemente de un mes a otro, con los meses más fríos teniendo tasas de infección más altas y los meses más cálidos teniendo tasas de infección más bajas (Dulcic, 1998). Diciembre (50%) y enero (48,2%) tuvieron las tasas de infección más altas, mientras que mayo (6,8%) y septiembre (2,6%) tuvieron las tasas de infección más bajas (Dulcic, 1998). No hubo desove de huevos de sardina en junio, julio o agosto, por lo que no se pudieron tomar tasas de infección (Dulcic, 1998).

• Atún rojo ( Thunnus thynnus ): Identificado en atún rojo en Japón en 2004. ^{[ 4 ]}
• Bogue ( Boops boops ): Identificado en huevos de bogue frente a la costa de Portugal (Skovgaard et al., 2009).
• Boca de cerdas ( Mourolicus pennant ): (Hollande y Cachon, 1952; ^{[ 12 ]}
• Bacalao ( Gadus morhua ) *Sospecha: Se encontró que los huevos de bacalao recolectados frente a la costa de Dinamarca estaban infectados con un parásito protista que se hipotetizó que era I. chabelardi ^{[ 12 ]} con tasas que oscilaban entre el 14 y el 88% (Pedersen y Koie, 1994). Se encontraron parásitos en al menos algunos huevos de los ocho lotes recolectados (Pedersen y Koie, 1994).
• Sardina europea ( Sardina pilchardus ): I. chabelardi fue identificada por primera vez en sardinas del Mediterráneo por Hollande y Cachon en 1952. (Hollande y Cachon, 1952; ^{[ 3 ]} En 1997 y 1999, se tomaron muestras de huevos de sardina frente a la costa de Portugal, y se encontró que aproximadamente el 30% de ellos estaban infectados con I. chabelardi (Stratoudakis et al., 2000).
• Dorada ( Sparus aurata ): (Marinaro, 1971; ^{[ 12 ]}
• Mero leopardo ( Plectropomus leopardus ): Desde 1990 se han reportado repetidamente casos de mortalidad masiva de mero leopardo en los alrededores de Okinawa, Japón, causados ​​por un parásito desconocido (Mori et al., 2007). Basándose en un análisis del modo de infección, el desarrollo y la secuencia del ARNr 18S del parásito, este fue identificado como Ichthyodinium sp. (Mori et al., 2007).
• Caballa ( Scomber scombrus ): En 1998, se recolectaron cincuenta y nueve muestras de huevos de caballa, con un total de 2409 huevos, en el Atlántico nororiental y se analizaron para detectar parasitismo por I. chabelardi . ^{[ 12 ]} De estos, se encontró que 1099 huevos (46%) estaban infectados. ^{[ 12 ]} Treinta y nueve (66%) de las estaciones de recolección tenían al menos un huevo parasitado. ^{[ 12 ]}
• Rodaballo ( Scopththalmus maximus ) *Sospecha: Se encontró que los huevos de rodaballo recolectados frente a la costa de Dinamarca estaban infectados con un parásito protista que se hipotetizó que era I. chabelardi (Pedersen y Koie, 1994; ^{[ 12 ]}
• Atún aleta amarilla ( Thunnas albacares ): En 2005, la muerte de larvas de atún aleta amarilla en un tanque de sistema semicerrado en Bali, Indonesia, se atribuyó a Ichthyodinium sp. ^{[ 4 ]}

Actualmente se desconoce la distribución global completa de Ichthyodinium sp. (Gleasen et al., 2019). En la mayoría de los estudios generales realizados para muestrear especies de dinoflagelados, no se han recopilado datos sobre Ichthyodinium sp. (Gleasen et al., 2019). Se necesitan más estudios de Ichthyodinium sp., realizados en áreas más amplias, para comprender mejor su verdadera distribución (Gleasen et al., 2019).

Ictiodinio sp. hasta ahora se ha registrado en aguas de Argelia (Holland y Cachon, 1952), Croacia (Dulcic, 1998), Dinamarca (Pedersen y Koie, 1994), Indonesia, ^{[ 4 ]} Japón ^{[ 4 ]} (Mori et al., 2007), Portugal (Stratoudakis et al., 2000; Skovgaard et al., 2009), España, ^{[ 12 ]} el Reino Unido ^{[ 12 ]} y Vietnam (Shadrin et al., 2010).