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Electroporación irreversible

La electroporación irreversible o IRE es una técnica de ablación de tejidos blandos que utiliza campos eléctricos cortos pero fuertes para crear nanoporos permanentes y, por lo ...

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La electroporación irreversible o IRE es una técnica de ablación de tejidos blandos que utiliza campos eléctricos cortos pero fuertes para crear nanoporos permanentes y, por lo tanto, letales en la membrana celular, para alterar la homeostasis celular. La muerte celular resultante es el resultado de la apoptosis inducida o necrosis inducida por la alteración de la membrana o la degradación secundaria de la membrana debido a la transferencia transmembrana de electrolitos y trifosfato de adenosina. [1] [2] [3] [4] El uso principal de la IRE radica en la ablación de tumores en regiones donde la precisión y la conservación de la matriz extracelular, el flujo sanguíneo y los nervios son importantes. La primera generación de IRE para uso clínico, en forma del sistema NanoKnife, se comercializó para fines de investigación en 2009, únicamente para la ablación quirúrgica de tumores de tejidos blandos. [5] La ablación de tejido canceroso mediante IRE parece mostrar respuestas inmunológicas específicas del cáncer significativas que actualmente se están evaluando solas y en combinación con inmunoterapia contra el cáncer . [6] [7] [8] [9]

Historia

Las primeras observaciones de los efectos de la IRE se remontan a 1754. Nollet informó de las primeras observaciones sistemáticas de la aparición de manchas rojas en la piel de animales y humanos que se expuso a chispas eléctricas. [10] Sin embargo, su uso para la medicina moderna comenzó en 1982 con el trabajo seminal de Neumann y colegas. [11] Los campos eléctricos pulsados ​​se utilizaron para permeabilizar temporalmente las membranas celulares para entregar ADN extraño a las células. En la década siguiente, la combinación de campos eléctricos pulsados ​​de alto voltaje con el fármaco quimioterapéutico bleomicina y con ADN produjo nuevas aplicaciones clínicas: electroquimioterapia y electrotransferencia génica , respectivamente. [12] [13] [14] [15] [16] El uso de la electroporación irreversible para aplicaciones terapéuticas fue sugerido por primera vez por Davalos, Mir y Rubinsky. [17]

Mecanismo

Utilizando campos eléctricos pulsados ​​ultracortos pero muy fuertes, se inducen microporos y nanoporos en las bicapas de fosfolípidos que forman las membranas celulares externas. [ cita requerida ] Pueden ocurrir dos tipos de daños:

  1. Electroporación reversible (ER): Se forman vías temporales y limitadas para el transporte molecular a través de nanoporos, pero después de finalizar el pulso eléctrico, el transporte cesa y las células siguen siendo viables. Las aplicaciones médicas son, por ejemplo, la introducción local de fármacos citotóxicos intracelulares como la bleomicina (electroporación y electroquimioterapia). [ cita requerida ]
  2. Electroporación irreversible (IRE): después de un cierto grado de daño a las membranas celulares por electroporación, la fuga de contenido intracelular es demasiado grave o el resellado de la membrana celular es demasiado lento, lo que deja a las células sanas y/o cancerosas irreversiblemente dañadas. Mueren por apoptosis o por vías necróticas inducidas internamente en las células, lo que es exclusivo de esta técnica de ablación. [ cita requerida ]

Cabe señalar que, aunque generalmente se acepta que el método de ablación es la apoptosis, algunos hallazgos parecen contradecir una muerte celular apoptótica pura, lo que hace que no esté claro el proceso exacto por el cual la IRE causa la muerte celular. [18] [4] En cualquier caso, todos los estudios coinciden en que la muerte celular es inducida y las células mueren en un período de tiempo variable de horas a días y no depende del calentamiento extremo local y la fusión del tejido a través de la deposición de alta energía como la mayoría de las tecnologías de ablación (ver ablación por radiofrecuencia , ablación por microondas , ultrasonido enfocado de alta intensidad ). [ cita requerida ]

Cuando se aplica un campo eléctrico de más de 0,5 V/nm [19] al potencial transmembrana en reposo, se propone que el agua ingrese a la célula durante esta ruptura dieléctrica. Se forman poros hidrófilos. [20] [21] Una simulación de dinámica molecular realizada por Tarek [22] ilustra esta formación de poros propuesta en dos pasos: [23]

  1. Tras la aplicación de un campo eléctrico, las moléculas de agua se alinean en fila india y penetran en el centro hidrofóbico de la membrana lipídica bicapa.
  2. Estos canales de agua continúan creciendo en longitud y diámetro y se expanden hacia poros llenos de agua, momento en el que son estabilizados por los grupos de cabeza lipídica que se mueven desde la interfaz membrana-agua hasta la mitad de la bicapa.

Se propone que a medida que aumenta el campo eléctrico aplicado, mayor es la perturbación de los grupos de cabeza de fosfolípidos, lo que a su vez aumenta el número de poros llenos de agua. [24] Todo este proceso puede ocurrir en unos pocos nanosegundos. [22] Es probable que los tamaños promedio de los nanoporos sean específicos del tipo de célula. En los hígados de cerdo, promedian alrededor de 340-360 nm, como se encontró usando SEM . [23]

Se ha descrito que un modo secundario de muerte celular es la ruptura de la membrana debido a la transferencia transmembrana de electrolitos y trifosfato de adenosina. [3] También se ha demostrado que otros efectos como el calor [25] o la electrólisis [26] [27] desempeñan un papel en los protocolos de pulsos de IRE que se aplican clínicamente actualmente.

Posibles ventajas y desventajas

Ventajas de la IRE

  1. Selectividad tisular: conservación de estructuras vitales dentro del campo de tratamiento. Su capacidad de preservar estructuras vitales dentro de la zona ablacionada con IRE. En todos los tejidos hepáticos ablacionados con IRE, se preservaron estructuras críticas, como las arterias hepáticas, las venas hepáticas, las venas porta y los conductos biliares intrahepáticos. Como la IRE se dirige a las membranas bilipídicas de las células, las estructuras que consisten principalmente en proteínas como las estructuras elásticas vasculares y colágenas, así como las proteínas de la matriz pericelular, no se ven afectadas por las corrientes. Las estructuras vitales y de andamiaje (como los grandes vasos sanguíneos, la uretra o los conductos biliares intrahepáticos) se conservan. [28] La capa de mielina eléctricamente aislante, que rodea las fibras nerviosas, protege los haces nerviosos de los efectos de la IRE hasta cierto punto. Hasta qué punto los nervios no se ven afectados o pueden regenerarse no se entiende completamente. [29]
  2. Márgenes de la zona de ablación nítidos: se acepta que la zona de transición entre el área electroporada reversible y el área electroporada irreversible son solo unas pocas capas de células. Mientras que las áreas de transición como en las técnicas de ablación basadas en radiación o térmica son inexistentes. Además, la ausencia del efecto disipador de calor, que es una causa de muchos problemas y fallas del tratamiento, es ventajosa y aumenta la previsibilidad del campo de tratamiento. Geométricamente, los campos de tratamiento bastante complejos son posibles gracias al concepto de múltiples electrodos. [30]
  3. Ausencia de necrosis inducida térmicamente: la corta duración de los pulsos en relación con el tiempo entre los pulsos evita el calentamiento por efecto Joule del tejido. Por lo tanto, por diseño, no se espera daño celular necrótico (excepto posiblemente en una proximidad muy cercana a la aguja). Por lo tanto, la IRE no tiene ninguno de los efectos secundarios típicos a corto y largo plazo asociados con la necrosis. [31] [32]
  4. Tiempo de tratamiento corto: un tratamiento típico dura menos de 5 minutos. Esto no incluye la posible colocación complicada de los electrodos, que podría requerir el uso de muchos electrodos y su reubicación durante el procedimiento.
  5. Monitoreo en tiempo real: el volumen de tratamiento puede visualizarse hasta cierto punto, tanto durante como después del tratamiento. Los métodos de visualización posibles son la ecografía, la resonancia magnética y la tomografía computarizada. [30]
  6. Respuesta inmunológica: la IRE parece provocar una respuesta inmunológica más fuerte que otros métodos de ablación [8], que actualmente se está estudiando para su uso junto con enfoques inmunoterapéuticos contra el cáncer . [6]

Desventajas de la IRE

  1. Contracciones musculares fuertes: Los fuertes campos eléctricos creados por la IRE, debido a la estimulación directa de la unión neuromuscular, provocan fuertes contracciones musculares que requieren anestesia especial y parálisis corporal total. [33]
  2. Ablación incompleta en tumores específicos: el umbral original para la IRE de las células era de aproximadamente 600 V/cm con 8 pulsos, una duración de pulso de 100 μs y una frecuencia de 10 Hz. [34] Qin et al. descubrieron más tarde que incluso a 1300 V/cm con 99 pulsos, una duración de pulso de 100 μs y 10 Hz, todavía había islas de células tumorales viables dentro de las regiones extirpadas. [35] Esto sugiere que el tejido tumoral puede responder de manera diferente a la IRE que el parénquima sano. El mecanismo de muerte celular después de la IRE se basa en la apoptosis celular, que resulta de la formación de poros en la membrana celular. Las células tumorales, que se sabe que son resistentes a las vías apoptóticas, pueden requerir umbrales de energía más altos para ser tratadas adecuadamente. Sin embargo, la tasa de recurrencia encontrada en estudios clínicos sugiere una tasa de recurrencia bastante baja y, a menudo, una supervivencia general superior en comparación con otras modalidades de ablación. [36] [37]
  3. Entorno local: los campos eléctricos de la IRE están fuertemente influenciados por la conductividad del entorno local. La presencia de metal, por ejemplo en el caso de los stents biliares, puede dar lugar a variaciones en la deposición de energía. Varios órganos, como los riñones, también están sujetos a zonas de ablación irregulares, debido a la mayor conductividad de la orina. [38]

Uso en la práctica médica

Se colocan varios electrodos en forma de agujas largas alrededor del volumen objetivo. El punto de penetración de los electrodos se elige según las condiciones anatómicas. La toma de imágenes es esencial para la colocación y puede lograrse mediante ultrasonidos, resonancia magnética o tomografía. A continuación, las agujas se conectan al generador de IRE, que procede a generar secuencialmente una diferencia de potencial entre dos electrodos. La geometría del campo de tratamiento de IRE se calcula en tiempo real y el usuario puede influir en ella. Según el campo de tratamiento y el número de electrodos utilizados, la ablación dura entre 1 y 10 minutos. En general, se administran relajantes musculares, ya que incluso bajo anestesia general, se inducen fuertes contracciones musculares mediante la excitación de la placa motora terminal. [ cita requerida ]

Parámetros típicos (sistema IRE de primera generación): [ cita requerida ]

  • Número de pulsos por tratamiento: 90
  • Longitud del pulso: 100 μs
  • Intervalo entre pulsos: 100 a 1000 ms
  • Intensidad de campo: 1500 voltios/cm
  • Corriente: aprox. 50 A (dependiendo del tejido y la geometría)
  • Volumen máximo de ablación utilizando dos electrodos: 4 × 3 × 2 cm³

Los campos eléctricos intensos y de pulsos cortos se inducen a través de electrodos desechables, estériles y delgados. Las diferencias de potencial entre estos electrodos se calculan y aplican mediante un sistema informático de acuerdo con un campo de tratamiento planificado previamente. [39]

Un dispositivo específico para el procedimiento de IRE es el sistema NanoKnife fabricado por AngioDynamics, que recibió la autorización 510k de la FDA el 24 de octubre de 2011. [40] El sistema NanoKnife también ha recibido una Exención de Dispositivo en Investigación (IDE) de la FDA que permite a AngioDynamics realizar ensayos clínicos utilizando este dispositivo. [40] El sistema Nanoknife transmite una corriente continua de baja energía desde un generador a sondas de electrodos colocadas en los tejidos objetivo para la ablación quirúrgica de tejido blando. En 2011, AngioDynamics recibió una carta de advertencia de la FDA por promover el dispositivo para indicaciones para las que no había recibido aprobación. [41]

En 2013, el Instituto Nacional de Salud y Excelencia Clínica del Reino Unido emitió una guía en la que se afirma que aún no se ha establecido la seguridad y eficacia del uso de la electroporación irreversible para el tratamiento de varios tipos de cáncer. [42]

Se están desarrollando generaciones más nuevas de sistemas de ablación basados ​​en electroporación específicamente para abordar las deficiencias de la primera generación de IRE, pero, a junio de 2020, ninguna de las tecnologías está disponible como dispositivo médico. [27] [43] [44]

Datos clínicos

Los sistemas de órganos potenciales en los que la IRE podría tener un impacto significativo debido a sus propiedades incluyen el páncreas, el hígado, la próstata y los riñones, que fueron el foco principal de los estudios enumerados en la Tabla 1-3 (estado: junio de 2020).

Ninguno de los sistemas de órganos potenciales que pueden ser tratados para diversas afecciones y tumores está cubierto por ensayos multicéntricos aleatorizados o seguimientos a largo plazo (estado. junio de 2020).

Hígado

La IRE hepática parece ser segura, incluso cuando se realiza cerca de vasos y conductos biliares [59] [60] con una tasa de complicaciones general del 16%, y la mayoría de las complicaciones están relacionadas con la aguja (neumotórax y hemorragia). El ensayo COLDFIRE-2 con 50 pacientes mostró una supervivencia libre de progresión del tumor local del 76% después de 1 año. [61] Si bien aún no hay estudios que comparen la IRE con otras terapias ablativas, las ablaciones térmicas han demostrado una mayor eficacia en ese sentido con alrededor del 96% de supervivencia libre de progresión. Por lo tanto, Bart et al. [36] concluyeron que la IRE actualmente solo debería realizarse para tumores verdaderamente irresecables y no ablacionables.

Páncreas

Los estudios en animales han demostrado la seguridad y eficacia de la IRE en el tejido pancreático. [78] Las tasas de supervivencia general en estudios sobre el uso de IRE para el cáncer de páncreas proporcionan un punto final no variable alentador y muestran un efecto beneficioso aditivo de la IRE en comparación con el tratamiento quimioterapéutico estándar con FOLFIRINOX (una combinación de 5-fluorouracilo, leucovorina, irinotecán y oxaliplatino) (mediana de supervivencia general, 12-14 meses). [79] [80] Sin embargo, la IRE parece ser más eficaz junto con la terapia sistémica y no se sugiere como tratamiento de primera línea. [68] A pesar de que la IRE hace posible la terapia de reducción de masa tumoral adyuvante para el LAPC , la IRE sigue siendo, en su estado actual, un procedimiento de alto riesgo que requiere datos de seguridad adicionales antes de que pueda usarse ampliamente. [81]

Próstata

El concepto de tratamiento del cáncer de próstata con IRE fue propuesto por primera vez por Gary Onik y Boris Rubinsky en 2007. [89] Los carcinomas de próstata se localizan frecuentemente cerca de estructuras sensibles que podrían sufrir daños permanentes por tratamientos térmicos o radioterapia. La aplicabilidad de los métodos quirúrgicos suele estar limitada por la accesibilidad y la precisión. La cirugía también se asocia con un largo tiempo de curación y una alta tasa de efectos secundarios. [90] Mediante el uso de IRE, la uretra, la vejiga, el recto, el paquete neurovascular y el esfínter urinario inferior pueden incluirse potencialmente en el campo del tratamiento sin crear daños (permanentes). [ cita requerida ]

La IRE se ha utilizado contra el cáncer de próstata desde 2011, en parte en forma de ensayos clínicos, atención compasiva o enfoque de tratamiento individualizado. Al igual que con todas las demás tecnologías de ablación y también con la mayoría de los métodos convencionales, ningún estudio empleó un enfoque multicéntrico aleatorizado o la mortalidad específica del cáncer como punto final. La mortalidad específica del cáncer o la supervivencia general son notoriamente difíciles de evaluar para el cáncer de próstata, ya que los ensayos requieren más de una década y, por lo general, se realizan varios tipos de tratamiento durante los años, lo que hace que las ventajas de supervivencia específicas del tratamiento sean difíciles de cuantificar. Por lo tanto, los resultados de los tratamientos basados ​​en la ablación y los tratamientos focales en general suelen utilizar las recurrencias locales y el resultado funcional (calidad de vida) como punto final. En ese sentido, los resultados clínicos recopilados hasta ahora y enumerados en la Tabla 3 muestran resultados alentadores y afirman uniformemente que la IRE es un tratamiento seguro y eficaz (al menos para la ablación focal), pero todos justifican estudios adicionales. La cohorte más grande presentada por Guenther et al. [85] con un seguimiento de hasta 6 años está limitada como un análisis retrospectivo heterogéneo y no un ensayo clínico prospectivo. Por lo tanto, a pesar de que varios hospitales en Europa han estado empleando el método durante muchos años y una clínica privada incluso enumera más de mil tratamientos a junio de 2020, [91] la IRE para el cáncer de próstata actualmente no se recomienda en las pautas de tratamiento.

Riñón

Si bien la cirugía conservadora de nefronas es el tratamiento de referencia para masas renales malignas pequeñas, las terapias ablativas se consideran una opción viable en pacientes que no son buenos candidatos para la cirugía. La ablación por radiofrecuencia (ARF) y la crioablación se han utilizado desde la década de 1990; sin embargo, en lesiones mayores de 3 cm, su eficacia es limitada. Las modalidades de ablación más nuevas, como la IRE, la ablación por microondas (AMO) y el ultrasonido focalizado de alta intensidad, pueden ayudar a superar los desafíos del tamaño del tumor. [92]

Los primeros estudios en humanos han demostrado la seguridad de la IRE para la ablación de masas renales; sin embargo, aún no se conoce la eficacia de la IRE mediante el examen histopatológico de un tumor renal extirpado en humanos. Wagstaff et al. se han propuesto investigar la seguridad y la eficacia de la ablación de masas renales mediante IRE y evaluar la eficacia de la ablación mediante resonancia magnética y ecografía con contraste. De acuerdo con el protocolo prospectivo diseñado por los autores, los pacientes tratados se someterán posteriormente a una nefrectomía radical para evaluar el éxito de la ablación mediante IRE. [93]

Los ensayos prospectivos de fase 2 posteriores mostraron buenos resultados en términos de seguridad y viabilidad [94] [95] para masas renales pequeñas, pero la cohorte fue limitada en número (7 y 10 pacientes respectivamente), por lo que la eficacia aún no está suficientemente determinada. La IRE parece segura para masas renales pequeñas de hasta 4 cm. Sin embargo, el consenso es que la evidencia actual aún es inadecuada en calidad y cantidad. [36]

Pulmón

En un ensayo clínico prospectivo, multicéntrico, de un solo brazo, de fase II, se evaluaron la seguridad y eficacia de la IRE en los cánceres de pulmón. El ensayo incluyó pacientes con neoplasias malignas pulmonares primarias y secundarias y función pulmonar preservada. La efectividad esperada no se alcanzó en el análisis intermedio y el ensayo se detuvo prematuramente. Las complicaciones incluyeron neumotórax (11 de 23 pacientes), hemorragia alveolar que no resultó en hemoptisis significativa y se encontró siembra en el trayecto de la aguja en 3 casos (13%). Se observó progresión de la enfermedad en 14 de 23 pacientes (61%). Se encontró enfermedad estable en 1 (4%) pacientes, remisión parcial en 1 (4%) y remisión completa en 7 (30%) pacientes. Los autores concluyeron que la IRE no es efectiva para el tratamiento de las neoplasias malignas pulmonares. [96] De manera similar, se han observado malos resultados del tratamiento en otros estudios. [97] [98]

Un obstáculo importante de la IRE en el pulmón es la dificultad para posicionar los electrodos; la colocación de las sondas en alineación paralela se dificulta por la interposición de costillas. Además, las zonas de ablación planificadas y reales en el pulmón son radicalmente diferentes debido a las diferencias de conductividad entre el tumor, el parénquima pulmonar y el aire. [99]

Arterias coronarias

Maor et al. han demostrado la seguridad y eficacia de la IRE como modalidad de ablación para células musculares lisas en las paredes de grandes vasos en un modelo de rata. [100] Por lo tanto, se ha sugerido la IRE como tratamiento preventivo para la reestenosis de la arteria coronaria después de una intervención coronaria percutánea . [ cita requerida ]

Terapia de ablación cardíaca

Numerosos estudios en animales han demostrado la seguridad y eficacia de la IRE como modalidad de ablación no térmica para las venas pulmonares en el contexto del tratamiento de la fibrilación auricular . [101] En 2023, la electroporación irreversible se está utilizando y evaluando ampliamente en humanos, como terapia de ablación cardíaca para matar áreas muy pequeñas del músculo cardíaco. Esto se hace para tratar irregularidades del ritmo cardíaco . Un catéter cardíaco administra trenes de pulsos eléctricos ultrarrápidos de alto voltaje que forman poros irreversibles en las membranas celulares, lo que resulta en la muerte celular. Se cree que permite una mejor selectividad que las técnicas anteriores, que usaban calor o frío para matar volúmenes más grandes de músculo. [102]

Otros órganos

La IRE también se ha investigado en modelos de ojos humanos ex vivo para el tratamiento del melanoma uveal [103] y del cáncer de tiroides. [104]

Se han llevado a cabo ablaciones exitosas en modelos de tumores animales en cáncer de pulmón, [105] [106] cerebro, [107] [108] corazón, [109] piel, [110] [111] hueso, [112] [113] cabeza y cuello, [114] y vasos sanguíneos. [115]

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Lectura adicional

  • Rubinsky B (2009). Electroporación irreversible (Serie sobre ingeniería biomédica) . Berlín: Springer. ISBN 978-3-642-05419-8.
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