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Microbioma marino

Relación entre el hospedador y el microbioma de los animales marinos En general, se cree que las relaciones existen en un estado simbiótico y que normalmente están expuestas a f...

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Relación entre el hospedador y el microbioma de los animales marinos
En general, se cree que las relaciones existen en un estado simbiótico y que normalmente están expuestas a factores ambientales y específicos de los animales que pueden causar variaciones naturales. Algunos eventos pueden cambiar la relación a un estado simbiótico funcional pero alterado, mientras que los eventos de estrés extremo pueden causar disbiosis o una ruptura de la relación y las interacciones. [1]

Todos los animales de la Tierra forman asociaciones con microorganismos, incluidos protistos, bacterias, arqueas, hongos y virus. En el océano, las relaciones entre animales y microbios se han explorado históricamente en sistemas de un solo huésped-simbionte. Sin embargo, nuevas exploraciones sobre la diversidad de microorganismos marinos que se asocian con diversos huéspedes animales marinos están llevando el campo hacia estudios que abordan las interacciones entre el huésped animal y un microbioma más multimiembro . El potencial de los microbiomas para influir en la salud, la fisiología, el comportamiento y la ecología de los animales marinos podría alterar los conocimientos actuales sobre cómo los animales marinos se adaptan al cambio, y especialmente a los crecientes cambios relacionados con el clima e inducidos por el hombre que ya afectan al medio ambiente oceánico. [1]

En los océanos, es difícil encontrar organismos eucariotas que no vivan en estrecha relación con un socio microbiano. Los microbiomas asociados al huésped también influyen en el ciclo biogeoquímico dentro de los ecosistemas con efectos en cascada sobre la biodiversidad y los procesos ecosistémicos. Los microbiomas de diversos animales marinos están actualmente en estudio, desde organismos simplistas como esponjas y ctenóforos hasta organismos más complejos como ascidias y tiburones .

Fondo

Fuente hidrotermal de aguas profundas

Dentro de la vasta diversidad biológica que habita los océanos del mundo, sería un desafío encontrar un organismo eucariota que no viva en estrecha relación con un socio microbiano . [2] Tales simbiosis , es decir, interacciones persistentes entre el huésped y el microbio en las que ninguno de los socios resulta dañado y al menos uno de ellos se beneficia, son omnipresentes desde los arrecifes poco profundos hasta los respiraderos hidrotermales de aguas profundas . Estudios sobre corales , [3] esponjas , [4] y moluscos  [5] [6] [7] han revelado algunos de los roles simbióticos profundamente importantes que desempeñan los microbios en las vidas de sus huéspedes. Estos estudios, sin embargo, han tendido a centrarse en un pequeño número de taxones microbianos específicos. Por el contrario, la mayoría de los huéspedes retienen grupos de cientos de microbios diferentes (es decir, un microbioma , [8] [9] que pueden variar a lo largo de la ontogenia del huésped y como resultado de perturbaciones ambientales. [10] [11] [12] En lugar de que los microbios asociados al huésped funcionen de forma independiente, los microbiomas complejos de múltiples ensamblajes tienen un impacto importante en la aptitud y la función de sus huéspedes. Estudiar estas interacciones complejas y los resultados biológicos es difícil, pero para comprender el origen y la evolución de los organismos y las poblaciones y la estructura y función de las comunidades y los ecosistemas, es necesario avanzar en la comprensión de las simbiosis en los sistemas huésped-microbioma. [13] [14] [2]

Existen muchas cuestiones pendientes en ecología y evolución que podrían abordarse ampliando el alcance filogenético y ecológico de los estudios del microbioma asociado al hospedador, incluidas todas las interacciones posibles a lo largo del microbioma. Existe una sólida evidencia empírica y un nuevo consenso de que la biodiversidad (es decir, la riqueza de especies y sus interacciones) influye de manera generalizada en el funcionamiento de los ecosistemas de la Tierra, incluida la productividad del ecosistema. [15] [16] Sin embargo, esta investigación se ha centrado casi exclusivamente en los macroorganismos. Debido a que los simbiontes microbianos son partes integrales de la mayoría de los organismos vivos, [11] [17] es necesario ampliar la comprensión de cómo los simbiontes microbianos contribuyen al rendimiento y la adaptabilidad del hospedador. [2]

Fundamentos de los ecosistemas productivos

Dinámica posible en simbiosis con ciliados acuáticos como hospedadores
Círculo negro: macronúcleo, círculo blanco grande: vacuolas alimenticias, círculos verdes: fotótrofos, círculos marrones: quimioautótrofos, óvalos amarillos: procariotas heterotróficos

Los ingenieros de ecosistemas , como muchos tipos de corales, mejillones de aguas profundas y gusanos tubícolas de respiraderos hidrotermales , contribuyen a la productividad primaria y crean los hábitats estructurales y los recursos de nutrientes que son la base de sus respectivos ecosistemas. [18] Todos estos taxones participan en simbiosis nutricionales mutualistas con microbios. Hay muchos ejemplos de mutualismos nutricionales marinos en los que los microbios permiten a los huéspedes utilizar recursos o sustratos que de otro modo no estarían disponibles para el huésped solo. Dichas simbiosis se han descrito en detalle en sedimentos reducidos y anóxicos (por ejemplo, almejas lucinidas , nematodos estilbonemátidos y oligoquetos sin tripa ) y respiraderos hidrotermales (por ejemplo, el gusano tubícola gigante o mejillones de aguas profundas ). [19] Además, muchas especies fundamentales de macroalgas marinas son auxótrofas de vitaminas (por ejemplo, la mitad de más de 300 especies estudiadas no pudieron sintetizar cobalamina ), y su productividad depende del aprovisionamiento de sus bacterias epífitas . [20] Los arrecifes a menudo consisten en corales pétreos , uno de los ejemplos más conocidos de simbiosis mutualista, en la que el alga dinoflagelada Symbiodiniaceae suministra al coral glucosa , glicerol y aminoácidos , mientras que el coral proporciona al alga un entorno protegido y compuestos limitantes (por ejemplo, especies de nitrógeno) necesarios para la fotosíntesis. Sin embargo, este es un ejemplo clásico de una simbiosis mutualista que es sensible a las perturbaciones ambientales, que pueden alterar las frágiles interacciones entre el huésped y el microbio. Cuando los arrecifes se calientan y se vuelven eutróficos, las Symbiodiniaceae mutualistas pueden inducir daño celular al huésped y/o secuestrar más recursos para su propio crecimiento, dañando y parasitando así a sus huéspedes. [21] [22] Los peces de arrecife , que buscan hogares en los arrecifes de coral , son importantes para fomentar la recuperación de los corales tras una perturbación. Las bacterias Epulopiscium en los intestinos de los peces cirujanos producen enzimas que permiten a sus huéspedes digerir polisacáridos complejos , lo que permite que el pez huésped se alimente de macroalgas rojas y marrones duras y correosas. [23] Esta innovación trófica ha facilitado la diversificación de nichos entre los herbívoros de los arrecifes de coral . Peces cirujanosson fundamentales para el funcionamiento de los arrecifes de coral del Indopacífico, ya que se encuentran entre los únicos peces capaces de consumir grandes macroalgas que florecen a raíz de la perturbación del ecosistema y suprimen la recuperación de los corales. [24] [2]

El gusano sin tripas Olavius ​​algarvensis depende de las bacterias simbióticas que viven debajo de su cutícula como fuente de alimento. Las bacterias son responsables del aspecto blanco brillante de los gusanos.

Junto con ejemplos más estándar de simbiosis nutricionales en animales, los avances recientes en la tecnología de secuenciación del genoma han llevado al descubrimiento de muchas asociaciones endosimbióticas en protistas marinos (un protista es un término general para referirse a una colección no monofilética de eucariotas unicelulares que no son hongos o en el grupo Plantae ). Estos ilustran la incorporación de varias funciones bioquímicas nuevas, como la fotosíntesis, la fijación y el reciclaje de nitrógeno y la metanogénesis, en huéspedes protistas por endosimbiontes. [25] La endosimbiosis en protistas está muy extendida y representa una fuente importante de innovación. Regularmente se descubren innovaciones metabólicas previamente no reconocidas de simbiosis microbianas marinas que son ecológicamente importantes. [26] Por ejemplo, Candidatus Kentron (un clado de Gammaproteobacteria que se encuentra en asociación con ciliados ) nutre a sus huéspedes ciliados en el género Kentrophoros y recicla acetato y propionato , que son productos de desecho celular de bajo valor de sus huéspedes, en biomasa . [27] Otro ejemplo es el ciliado marino anaeróbico Strombidium purpureum . [28] El ciliado vive en condiciones anaeróbicas y alberga bacterias púrpuras no azufradas endosimbióticas que contienen bacterioclorofila a y espiriloxantina. Los endosimbiontes son fotosintéticamente activos; por lo tanto, esta simbiosis representa una transición evolutiva de un organismo aeróbico a uno anaeróbico al tiempo que incorpora orgánulos . [2]

Reproducción y desarrollo del huésped

Más allá de las simbiosis nutricionales, los simbiontes microbianos pueden alterar la reproducción, el desarrollo y el crecimiento de sus hospedadores. Las cepas bacterianas específicas en biopelículas marinas a menudo controlan directamente el reclutamiento de larvas y propágulos planctónicos, ya sea inhibiendo el asentamiento o sirviendo como una señal de asentamiento. [29] [30] Por ejemplo, el asentamiento de zoosporas del alga verde Ulva intestinalis en las biopelículas de bacterias específicas está mediado por su atracción a la molécula de detección de quórum, lactona de acil-homoserina, secretada por las bacterias. [31] Los ejemplos clásicos de dependencia del desarrollo del hospedador marino y el microbio incluyen la observación de que los cultivos de algas cultivadas en aislamiento exhibieron morfologías anormales  [32] y el posterior descubrimiento de compuestos que inducen la morfogénesis, como la talusina, secretada por simbiontes bacterianos epífitos. [33] También se sabe que las bacterias influyen en el crecimiento de plantas marinas, macroalgas y fitoplancton al secretar fitohormonas como el ácido indol acético y hormonas de tipo citoquinina. [34] [35] [36] En el coanoflagelado marino Salpingoeca rosetta, tanto la multicelularidad como la reproducción son desencadenadas por señales bacterianas específicas, lo que ofrece una visión de los orígenes del control bacteriano sobre el desarrollo animal (revisado por Woznica y King. [37] El beneficio para las bacterias, a cambio, es que reciben espacio físico para colonizar en puntos particulares en la columna de agua típicamente accesibles solo para microbios planctónicos. Quizás el ejemplo mejor estudiado de interacciones íntimas huésped-microbio que controlan el desarrollo animal es el calamar bobtail hawaiano Euprymna scolopes. [38] Vive en una simbiosis mutualista con la bacteria bioluminiscente Aliivibrio fischeri. Las bacterias son alimentadas con una solución de azúcares y aminoácidos por el huésped y, a cambio, proporcionan bioluminiscencia para contrasombrear y evitar a los depredadores. [7] Este mutualismo con los microbios proporciona una ventaja selectiva para el calamar en las interacciones depredador-presa. Otro ejemplo de invertebrado se puede encontrar en gusanos tubícolas, en los que la metamorfosis de Hydroides elegans está mediada por un inductor bacteriano y la señalización de la proteína quinasa activada por mitógeno (MAPK) en biopelículas. [39] [2]

Bioincrustaciones y ensamblaje de comunidades microbianas

Algunos animales marinos y microbiomas asociados
(A) Calamar bobtail hawaiano y (B) una TEM de células de Vibrio fischeri asociadas con microvellosidades densas (MV) y en proximidad al núcleo epitelial (N) dentro del órgano luminoso.
(C) el coral constructor de arrecifes Stylophora pistillata y (D) una imagen de microscopía de células de Endozoicomonas (sondadas en amarillo usando hibridación in situ) dentro de los tentáculos de un huésped de S. pistillata .
(E) el pez killi del Atlántico y (F) una imagen SEM de la superficie y escamas del pez, con flechas que apuntan a células del tamaño de bacterias y células más grandes (que no se indican) son presumiblemente fitoplancton.
(G) una ballena jorobada saltando y (H) una imagen SEM de bacterias asociadas a la superficie de la piel de una ballena jorobada, con flechas que indican dos morfologías celulares diferentes. [1]

Algunos microbios asociados al huésped producen compuestos que previenen la bioincrustación y regulan el ensamblaje y mantenimiento del microbioma en muchos organismos marinos, incluidas esponjas, macroalgas y corales. [40] [41] Por ejemplo, los corales tropicales albergan diversas bacterias en su capa de moco superficial que producen inhibidores de detección de quórum y otros compuestos antibacterianos como defensa contra la colonización e infección por patógenos microbianos potenciales. [3] Las bacterias epífitas de las macroalgas marinas excretan un arsenal químico diverso capaz de dar forma selectiva a una mayor colonización bacteriana y disuadir el asentamiento de invertebrados marinos bioincrustantes como los briozoos. [34] [42] Al igual que en los corales, estos diversos compuestos secretados microbianamente incluyen no solo antibióticos bactericidas y bacteriostáticos, sino también compuestos como furanonas halogenadas, dipéptidos cíclicos e imitadores de lactonas de acil-homoserina que alteran la detección de quórum bacteriana e inhiben la formación de biopelículas. [43] Las bacterias probablemente sean capaces de utilizar los exudados ricos en carbono de sus huéspedes. [44] [45] Por ejemplo, en el caso de las algas gigantes, el alga emite aproximadamente el 20% de la producción primaria como carbono orgánico disuelto. [45] Mientras que estos ejemplos anteriores ilustran cómo los microbiomas pueden proteger a los huéspedes de la colonización de la superficie, un fenómeno similar también se ha observado internamente en el gusano de barco Bankia setacea, en el que los simbiontes producen un antibiótico tartrolon boronado que se cree que mantiene el ciego que digiere la madera libre de suciedad bacteriana. [46] Al producir compuestos antimicrobianos, estos microbios pueden defender su espacio de nicho para evitar que otros organismos los desplacen. [2]

Ciclo biogeoquímico

Los microbiomas asociados al hospedador también influyen en el ciclo biogeoquímico dentro de los ecosistemas con efectos en cascada sobre la biodiversidad y los procesos ecosistémicos. Por ejemplo, los simbiontes microbianos comprenden hasta el 40% de la biomasa de sus hospedadores esponjas. [47] A través de un proceso denominado "bucle de esponja", convierten el carbono orgánico disuelto liberado por los organismos de arrecife en carbono orgánico particulado que puede ser consumido por organismos heterotróficos . [4] Junto con el mutualismo coral-Symbiodiniaceae, esta simbiosis esponja-bacteria ayuda a explicar la paradoja de Darwin, es decir, cómo los ecosistemas de arrecifes de coral altamente productivos existen dentro de mares tropicales por lo demás oligotróficos. Algunos simbiontes esponjas desempeñan un papel importante en el ciclo del fósforo marino secuestrando nutrientes en forma de gránulos de polifosfato en el tejido de su hospedador  [48] y el ciclo del nitrógeno, por ejemplo, a través de la nitrificación, la desnitrificación y la oxidación del amoníaco. [4] [41] ]. Muchas bacterias asociadas a macroalgas están específicamente adaptadas para degradar polisacáridos algales complejos (por ejemplo, fucoidan, porphyran y laminarin  [49] [50] ) y modificar tanto la calidad como la cantidad de carbono orgánico suministrado al ecosistema. [44] [51] Los endosimbiontes branquiales oxidantes de azufre de las almejas lucínidas contribuyen a la productividad primaria a través de la quimiosíntesis y facilitan el crecimiento de las praderas marinas (especies fundacionales importantes) al reducir las concentraciones de sulfuro en sedimentos tropicales. [52] También se ha demostrado recientemente que los simbiontes gammaproteobacterianos de las almejas lucínidas y los nematodos estilbonemátidos son capaces de fijar nitrógeno (los genomas simbióticos bacterianos codifican y expresan genes de nitrogenasa, [53] destacando el papel de los microbios simbióticos en el ciclo de nutrientes en sistemas marinos poco profundos. [2]

Estos ejemplos demuestran la importancia de las simbiosis microbianas para el funcionamiento de los ecosistemas oceánicos. La comprensión de las simbiosis con este mismo nivel de detalle en el contexto de comunidades complejas (es decir, microbiomas completos) sigue siendo un tema que aún está por explorar y, de hecho, requiere un marco más integrado de los campos de la microbiología, la biología evolutiva, la ecología de comunidades y la oceanografía. Los taxones individuales dentro del microbioma pueden ayudar a los hospedadores a soportar una amplia gama de condiciones ambientales, incluidas las previstas en escenarios de cambio climático. A continuación, exploramos dos vías diferentes de cómo las colaboraciones interdisciplinarias podrían hacer avanzar esta línea de investigación. [2]

Ejemplos

Relaciones entre los corales y sus simbiontes microbianos [54]

Actualmente se están estudiando los microbiomas de diversos animales marinos, desde organismos simplistas como esponjas [55] y ctenóforos [56] hasta organismos más complejos como ascidias [57] y tiburones. [58] [1]

La relación entre el calamar hawaiano y la bacteria bioluminiscente Aliivibrio fischeri es una de las relaciones simbióticas mejor estudiadas en el mar y es un sistema de elección para la investigación general sobre simbiosis. Esta relación ha proporcionado información sobre los procesos fundamentales en las simbiosis entre animales y microbios, y especialmente sobre las interacciones bioquímicas y la señalización entre el huésped y la bacteria. [59] [60] [1]

El gusano oligoqueto marino sin tripas Olavius ​​algarvensis es otro hospedador marino de microbios relativamente bien estudiado. Estos gusanos de tres centímetros de largo residen dentro de sedimentos marinos poco profundos del mar Mediterráneo. Los gusanos no contienen una boca ni un sistema digestivo o excretor, sino que se nutren con la ayuda de un conjunto de endosimbiontes bacterianos extracelulares que residen en el uso coordinado del azufre presente en el medio ambiente. [61] Este sistema se ha beneficiado de algunas de las herramientas de visualización y 'ómicas más sofisticadas. [62] Por ejemplo, el sondeo multimarcado ha mejorado la visualización del microbioma [63] y se han aplicado la transcriptómica y la proteómica para examinar las interacciones entre el hospedador y el microbioma, incluida la transferencia de energía entre el hospedador y los microbios [64] y el reconocimiento de los consorcios por el sistema inmunológico innato del gusano. [65] La principal fortaleza de este sistema es que ofrece la capacidad de estudiar las interacciones entre el huésped y el microbioma con un consorcio microbiano de baja diversidad, y también ofrece una serie de recursos genómicos del huésped y del microbioma [62] [66] [1]

Corales

Árbol filogenético que representa las OTU bacterianas de las bibliotecas de clones y la secuenciación de próxima generación . Las OTU de la secuenciación de próxima generación se muestran si la OTU contenía más de dos secuencias en la tabla de OTU no enrarecidas (3626 OTU). [67]

Los corales son uno de los ejemplos más comunes de un huésped animal cuya simbiosis con microalgas puede convertirse en disbiosis, y se detecta visiblemente como blanqueamiento. Los microbiomas de los corales se han examinado en una variedad de estudios, que demuestran cómo las variaciones en el entorno oceánico, sobre todo la temperatura, la luz y los nutrientes inorgánicos, afectan la abundancia y el rendimiento de los simbiontes de microalgas, así como la calcificación y la fisiología del huésped. [68] [69] [1]

Los estudios también han sugerido que las bacterias residentes, las arqueas y los hongos contribuyen adicionalmente al ciclo de nutrientes y materia orgánica dentro del coral, y que los virus también posiblemente desempeñen un papel en la estructuración de la composición de estos miembros, proporcionando así uno de los primeros atisbos de una simbiosis animal marina de múltiples dominios. [70] La gammaproteobacteria Endozoicomonas está emergiendo como un miembro central del microbioma del coral, con flexibilidad en su estilo de vida. [71] [72] Dado el reciente blanqueamiento masivo que ocurre en los arrecifes, [73] es probable que los corales sigan siendo un sistema útil y popular para la investigación de la simbiosis y la disbiosis. [1]

Astrangia poculata , el coral estrella del norte, es un coral pétreo templado , ampliamente documentado a lo largo de la costa este de los Estados Unidos. El coral puede vivir con y sin zooxantelas (simbiontes de algas), lo que lo convierte en un organismo modelo ideal para estudiar las interacciones de la comunidad microbiana asociadas con el estado simbiótico. Sin embargo, la capacidad de desarrollar cebadores y sondas para apuntar de manera más específica a grupos microbianos clave se ha visto obstaculizada por la falta de secuencias de ARNr 16S de longitud completa , ya que las secuencias producidas por la plataforma Illumina tienen una longitud insuficiente (aproximadamente 250 pares de bases) para el diseño de cebadores y sondas. [74] En 2019, Goldsmith et al. demostraron que la secuenciación de Sanger era capaz de reproducir la diversidad biológicamente relevante detectada por una secuenciación de próxima generación más profunda , al mismo tiempo que producía secuencias más largas útiles para la comunidad de investigación para el diseño de sondas y cebadores (ver diagrama a la derecha). [75]

Esponjas

Las esponjas son miembros comunes de los diversos hábitats bentónicos del océano y su abundancia y capacidad para filtrar grandes volúmenes de agua de mar han llevado a la conciencia de que estos organismos juegan un papel crítico al influir en los procesos bentónicos y pelágicos en el océano. [76] Son uno de los linajes más antiguos de animales y tienen un plan corporal relativamente simple que comúnmente se asocia con bacterias, arqueas, protistas de algas, hongos y virus. [4] Los microbiomas de las esponjas están compuestos por especialistas y generalistas, y la complejidad de su microbioma parece estar determinada por la filogenia del huésped. [77] Los estudios han demostrado que el microbioma de la esponja contribuye al ciclo del nitrógeno en los océanos, especialmente a través de la oxidación del amoníaco por arqueas y bacterias. [78] [79] Más recientemente, se demostró que los simbiontes microbianos de las esponjas tropicales producen y almacenan gránulos de polifosfato, [80] quizás permitiendo que el huésped sobreviva a períodos de agotamiento de fosfato en ambientes marinos oligotróficos. [81] Los microbiomas de algunas especies de esponjas parecen cambiar en la estructura de la comunidad en respuesta a las condiciones ambientales cambiantes, incluida la temperatura [82] y la acidificación de los océanos, [83] [84] así como a los impactos sinérgicos. [85]

Recolección de una muestra del soplo de una ballena azul utilizando un dron helicóptero  [86]

Cetáceos

Abundancia relativa de clases bacterianas identificadas en muestras de soplo de ballena, aire y agua de mar. [87]

El acceso a muestras microbianas del intestino de los mamíferos marinos es limitado porque la mayoría de las especies son raras, están en peligro de extinción y bucean a grandes profundidades. Existen diferentes técnicas para muestrear el microbioma intestinal de los cetáceos. La más común es recolectar muestras fecales del entorno y tomar una sonda del centro que no esté contaminado. [88] Además, existen estudios a partir de hisopados rectales y estudios poco frecuentes de animales varados, vivos o muertos, directamente del intestino. [89] [90] [91]

La capa epidérmica más externa, es decir, la piel, es la primera barrera que protege al individuo del mundo exterior y el microbioma epidérmico sobre ella se considera un indicador no solo de la salud del animal sino que también se considera un indicador ecológico que muestra el estado del medio ambiente que lo rodea. Conocer el microbioma de la piel de los mamíferos marinos en condiciones ''normales'' ha permitido comprender cómo estas comunidades se diferencian de las comunidades microbianas libres que se encuentran en el mar y cómo pueden cambiar según las variaciones abióticas y bióticas, y también '' las comunidades varían entre individuos sanos y enfermos'' . [92]

Los cetáceos se encuentran en peligro debido a que se ven afectados por múltiples factores de estrés que los hacen más vulnerables a diversas enfermedades. Se ha observado que estos animales muestran una alta susceptibilidad a las infecciones de las vías respiratorias, pero se sabe muy poco sobre su microbioma respiratorio. Por ello, el muestreo del aliento exhalado o “soplo” de los cetáceos puede proporcionar una evaluación del estado de salud. El soplo está compuesto por una mezcla de microorganismos y material orgánico , incluyendo lípidos , proteínas y restos celulares derivados de los revestimientos de las vías respiratorias que, al liberarse al aire exterior relativamente más frío, se condensan para formar una masa visible de vapor, que puede ser recolectada. Existen diversos métodos para recolectar muestras de aliento exhalado, uno de los más recientes es mediante el uso de drones aéreos. Este método proporciona una alternativa más segura, silenciosa y menos invasiva y, a menudo, una opción rentable para monitorear la fauna y la flora. Una vez obtenidas, las muestras de soplo se llevan al laboratorio y se procede a la amplificación y secuenciación de la microbiota del tracto respiratorio. El uso de drones aéreos ha tenido más éxito con cetáceos grandes debido a sus velocidades de nado lentas y a sus mayores tamaños de soplo. [87] [93] [94] [95] [96] [86] [97] [98] [99]

Holobiontes marinos

Los corales constructores de arrecifes son holobiontes que incluyen el coral mismo (un invertebrado eucariota dentro de la clase Anthozoa ), dinoflagelados fotosintéticos llamados zooxantelas ( Symbiodinium ) y bacterias y virus asociados. [100] Existen patrones coevolutivos para las comunidades microbianas de los corales y la filogenia de los corales. [101]

Referencias

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Referencias adicionales

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