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Historia de la evolución molecular

La historia de la evolución molecular comienza a principios del siglo XX con la "bioquímica comparada", pero el campo de la evolución molecular se consolidó en las décadas de 19...

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La historia de la evolución molecular comienza a principios del siglo XX con la "bioquímica comparada", pero el campo de la evolución molecular se consolidó en las décadas de 1960 y 1970, tras el auge de la biología molecular . La llegada de la secuenciación de proteínas permitió a los biólogos moleculares crear filogenias basadas en la comparación de secuencias y utilizar las diferencias entre secuencias homólogas como un reloj molecular para estimar el tiempo transcurrido desde el último ancestro común. A finales de la década de 1960, la teoría neutral de la evolución molecular proporcionó una base teórica para el reloj molecular, aunque tanto el reloj como la teoría neutral fueron controvertidos, ya que la mayoría de los biólogos evolutivos defendían firmemente el panseleccionismo , considerando la selección natural como la única causa importante del cambio evolutivo. Después de la década de 1970, la secuenciación de ácidos nucleicos permitió que la evolución molecular se extendiera más allá de las proteínas a las secuencias de ARN ribosómico altamente conservadas , la base de una reconceptualización de la historia temprana de la vida .

Historia temprana

Antes del auge de la biología molecular en las décadas de 1950 y 1960, un pequeño grupo de biólogos había explorado las posibilidades de utilizar las diferencias bioquímicas entre especies para estudiar la evolución . Alfred Sturtevant predijo la existencia de inversiones cromosómicas en 1921 y, junto con Dobzhansky, construyó una de las primeras filogenias moleculares en 17 cepas de Drosophila Pseudo-obscura a partir de la acumulación de inversiones cromosómicas observadas en la hibridación de cromosomas politénicos. [ 1 ] Ernest Baldwin trabajó extensamente en bioquímica comparada a partir de la década de 1930, y Marcel Florkin fue pionero en técnicas para construir filogenias basadas en caracteres moleculares y bioquímicos en la década de 1940. Sin embargo, no fue hasta la década de 1950 que los biólogos desarrollaron técnicas para producir datos bioquímicos para el estudio cuantitativo de la evolución molecular . [ 2 ]

Las primeras investigaciones en sistemática molecular se basaron en ensayos inmunológicos y métodos de "huella dactilar" de proteínas. Alan Boyden , partiendo de los métodos inmunológicos de George Nuttall, desarrolló nuevas técnicas a partir de 1954, y a principios de la década de 1960, Curtis Williams y Morris Goodman utilizaron comparaciones inmunológicas para estudiar la filogenia de los primates . Otros, como Linus Pauling y sus estudiantes, aplicaron combinaciones recientemente desarrolladas de electroforesis y cromatografía en papel a proteínas sometidas a digestión parcial por enzimas digestivas para crear patrones bidimensionales únicos, lo que permitió comparaciones detalladas de proteínas homólogas. [ 3 ]

A partir de la década de 1950, algunos naturalistas también experimentaron con enfoques moleculares, en particular Ernst Mayr y Charles Sibley . Si bien Mayr pronto se desilusionó con la cromatografía en papel, Sibley aplicó con éxito la electroforesis a las proteínas de la clara de huevo para resolver problemas en la taxonomía de las aves, complementando pronto esta técnica con técnicas de hibridación de ADN , el comienzo de una larga trayectoria profesional basada en la sistemática molecular . [ 4 ]

Si bien estas primeras técnicas bioquímicas fueron aceptadas a regañadientes por la comunidad biológica, en general no tuvieron impacto en los principales problemas teóricos de la evolución y la genética de poblaciones. Esto cambiaría a medida que la biología molecular arrojara más luz sobre la naturaleza física y química de los genes.

Carga genética, la controversia entre lo clásico y lo equilibrado, y la medición de la heterocigosidad.

En la década de 1950, cuando la biología molecular comenzaba a consolidarse, existía un largo debate —la controversia clásica/de equilibrio— sobre las causas de la heterosis , el aumento de la aptitud observado al cruzar líneas endogámicas con líneas no emparentadas. En 1950, James F. Crow ofreció dos explicaciones diferentes (más tarde denominadas posiciones clásica y de equilibrio ) basadas en la paradoja formulada por primera vez por JBS Haldane en 1937: el efecto de las mutaciones deletéreas sobre la aptitud promedio de una población depende únicamente de la tasa de mutaciones (no del grado de daño causado por cada mutación), ya que las mutaciones más dañinas son eliminadas más rápidamente por la selección natural, mientras que las menos dañinas permanecen en la población durante más tiempo. HJ Muller denominó a esto " carga genética ". [ 5 ]

Muller, motivado por su preocupación por los efectos de la radiación en las poblaciones humanas, argumentó que la heterosis es principalmente el resultado de alelos recesivos homocigotos deletéreos, cuyos efectos se enmascaran cuando se cruzan líneas separadas; esta era la hipótesis de dominancia , parte de lo que Dobzhansky denominó la posición clásica . Así, la radiación ionizante y las mutaciones resultantes producen una carga genética considerable incluso si no se produce muerte o enfermedad en la generación expuesta, y en ausencia de mutación, la selección natural aumentará gradualmente el nivel de homocigosidad. Bruce Wallace , trabajando con JC King , utilizó la hipótesis de sobredominancia para desarrollar la posición de equilibrio , que dejaba un lugar más amplio para la sobredominancia (donde el estado heterocigoto de un gen es más apto que los estados homocigotos). En ese caso, la heterosis es simplemente el resultado de la mayor expresión de la ventaja del heterocigoto . Si los loci sobredominantes son comunes, entonces un alto nivel de heterocigosidad resultaría de la selección natural, y la radiación inductora de mutaciones podría, de hecho, facilitar un aumento en la aptitud debido a la sobredominancia. (Esta también era la opinión de Dobzhansky). [ 6 ]

El debate continuó durante la década de 1950, convirtiéndose gradualmente en un foco central de la genética de poblaciones. Un estudio de Drosophila realizado por Wallace en 1958 sugirió que las mutaciones inducidas por radiación aumentaban la viabilidad de las moscas previamente homocigotas, lo que proporcionó evidencia de la ventaja del heterocigoto y la posición de equilibrio; Wallace estimó que el 50% de los loci en poblaciones naturales de Drosophila eran heterocigotos. Los análisis matemáticos posteriores de Motoo Kimura reforzaron lo que Crow había sugerido en 1950: que incluso si los loci sobredominantes son raros, podrían ser responsables de una cantidad desproporcionada de variabilidad genética. En consecuencia, Kimura y su mentor Crow se decantaron por la posición clásica. Una colaboración posterior entre Crow y Kimura condujo al modelo de alelos infinitos , que podía utilizarse para calcular el número de alelos diferentes esperados en una población, basándose en el tamaño de la población, la tasa de mutación y si los alelos mutantes eran neutros, sobredominantes o deletéreos. Por lo tanto, el modelo de alelos infinitos ofrecía una forma potencial de decidir entre las posiciones clásica y de equilibrio, si se podían encontrar valores precisos para el nivel de heterocigosidad. [ 7 ]

A mediados de la década de 1960, las técnicas de bioquímica y biología molecular —en particular la electroforesis de proteínas— proporcionaron una forma de medir el nivel de heterocigosidad en poblaciones naturales: un posible medio para resolver la controversia clásica/de equilibrio. En 1963, Jack L. Hubby publicó un estudio de electroforesis sobre la variación de proteínas en Drosophila ; [ 8 ] poco después, Hubby comenzó a colaborar con Richard Lewontin para aplicar el método de Hubby a la controversia clásica/de equilibrio midiendo la proporción de loci heterocigotos en poblaciones naturales. Sus dos artículos fundamentales, publicados en 1966, establecieron un nivel significativo de heterocigosidad para Drosophila (12%, en promedio). [ 9 ] Sin embargo, estos hallazgos resultaron difíciles de interpretar. La mayoría de los genetistas de poblaciones (incluidos Hubby y Lewontin) rechazaron la posibilidad de mutaciones neutras generalizadas; las explicaciones que no implicaban selección eran anatema para la biología evolutiva convencional. Hubby y Lewontin también descartaron la ventaja del heterocigoto como la causa principal debido a la carga de segregación que implicaría, aunque los críticos argumentaron que los hallazgos en realidad encajan bien con la hipótesis de sobredominancia. [ 10 ]

Secuencias de proteínas y el reloj molecular

Mientras que los biólogos evolutivos se adentraban tímidamente en la biología molecular, los biólogos moleculares dirigían rápidamente su atención hacia la evolución.

Después de desarrollar los fundamentos de la secuenciación de proteínas con la insulina entre 1951 y 1955, Frederick Sanger y sus colegas publicaron una comparación interespecífica limitada de la secuencia de insulina en 1956. Francis Crick , Charles Sibley y otros reconocieron el potencial de usar secuencias biológicas para construir filogenias, aunque pocas de esas secuencias estaban disponibles todavía. A principios de la década de 1960, las técnicas para la secuenciación de proteínas habían avanzado hasta el punto de que la comparación directa de secuencias de aminoácidos homólogas era factible. [ 11 ] En 1961, Emanuel Margoliash y sus colaboradores completaron la secuencia del citocromo  c del caballo (una proteína más larga y más ampliamente distribuida que la insulina), seguida en orden rápido por varias otras especies.

En 1962, Linus Pauling y Emile Zuckerkandl propusieron utilizar el número de diferencias entre secuencias de proteínas homólogas para estimar el tiempo transcurrido desde la divergencia , una idea que Zuckerkandl había concebido alrededor de 1960 o 1961. Esto comenzó con el enfoque de investigación de larga data de Pauling, la hemoglobina , que estaba siendo secuenciada por Walter Schroeder ; las secuencias no solo respaldaron la filogenia de vertebrados aceptada, sino también la hipótesis (propuesta por primera vez en 1957) de que las diferentes cadenas de globina dentro de un solo organismo también podrían rastrearse a una proteína ancestral común. [ 12 ] Entre 1962 y 1965, Pauling y Zuckerkandl refinaron y elaboraron esta idea, que denominaron reloj molecular , y Emil L. Smith y Emanuel Margoliash ampliaron el análisis al citocromo  c. Los primeros cálculos del reloj molecular coincidieron bastante bien con los tiempos de divergencia establecidos basados ​​en evidencia paleontológica. Sin embargo, la idea esencial del reloj molecular —que las proteínas individuales evolucionan a un ritmo regular independientemente de la evolución morfológica de una especie— era extremadamente provocadora (tal como Pauling y Zuckerkandl pretendían que fuera). [ 13 ]

Las "guerras moleculares"

Desde principios de la década de 1960, la biología molecular se percibía cada vez más como una amenaza para el núcleo tradicional de la biología evolutiva. Los biólogos evolutivos consagrados —en particular Ernst Mayr , Theodosius Dobzhansky y G. G. Simpson , tres de los fundadores de la síntesis evolutiva moderna de las décadas de 1930 y 1940— se mostraban extremadamente escépticos ante los enfoques moleculares, especialmente en lo que respecta a su conexión (o falta de ella) con la selección natural . La evolución molecular en general —y el reloj molecular en particular— ofrecían escasas bases para explorar la causalidad evolutiva. Según la hipótesis del reloj molecular, las proteínas evolucionaban esencialmente independientemente de las fuerzas de selección determinadas por el ambiente; esto contrastaba marcadamente con el panseleccionismo predominante en aquel entonces. Además, Pauling, Zuckerkandl y otros biólogos moleculares se mostraron cada vez más audaces al afirmar la importancia de las "macromoléculas informacionales" (ADN, ARN y proteínas) para todos los procesos biológicos, incluida la evolución. [ 14 ] La lucha entre biólogos evolutivos y biólogos moleculares —en la que cada grupo defendía su disciplina como el centro de la biología en su conjunto— fue posteriormente denominada las "guerras moleculares" por Edward O. Wilson , quien experimentó de primera mano el dominio de su departamento de biología por parte de jóvenes biólogos moleculares a finales de la década de 1950 y en la de 1960. [ 15 ]

En 1961, Mayr comenzó a argumentar a favor de una clara distinción entre la biología funcional (que consideraba las causas próximas y planteaba preguntas del tipo "cómo") y la biología evolutiva (que consideraba las causas últimas y planteaba preguntas del tipo "por qué") [ 16 ]. Sostuvo que tanto las disciplinas como los científicos individuales podían clasificarse en el lado funcional o evolutivo , y que ambos enfoques de la biología eran complementarios. Mayr, Dobzhansky, Simpson y otros utilizaron esta distinción para defender la continua relevancia de la biología de los organismos, que estaba perdiendo terreno rápidamente frente a la biología molecular y disciplinas afines en la competencia por financiación y apoyo universitario. [ 17 ] Fue en ese contexto que Dobzhansky publicó por primera vez su famosa afirmación: " Nada en biología tiene sentido excepto a la luz de la evolución ", en un artículo de 1964 que afirmaba la importancia de la biología de los organismos frente a la amenaza molecular; Dobzhansky caracterizó las disciplinas moleculares como " cartesianas " (reduccionistas) y las disciplinas de los organismos como " darwinianas ". [ 18 ]

Mayr y Simpson asistieron a muchas de las primeras conferencias donde se discutió la evolución molecular, criticando lo que consideraban los enfoques excesivamente simplistas del reloj molecular. El reloj molecular, basado en tasas uniformes de cambio genético impulsadas por mutaciones aleatorias y deriva genética, parecía incompatible con las tasas variables de evolución y los procesos adaptativos impulsados ​​por el medio ambiente (como la radiación adaptativa ) que se encontraban entre los desarrollos clave de la síntesis evolutiva. En la conferencia Wenner-Gren de 1962, el Coloquio sobre la Evolución de las Proteínas Sanguíneas de 1964 en Brujas , Bélgica , y la Conferencia sobre Genes y Proteínas en Evolución de 1964 en la Universidad de Rutgers , interactuaron directamente con los biólogos moleculares y bioquímicos, con la esperanza de mantener el lugar central de las explicaciones darwinianas en la evolución a medida que su estudio se extendía a nuevos campos. [ 19 ]

Visión de la evolución centrada en los genes

Aunque no guarda relación directa con la evolución molecular, a mediados de la década de 1960 también surgió la visión de la evolución centrada en los genes , impulsada por la obra de George C. Williams , Adaptación y selección natural (1966). El debate sobre las unidades de selección , en particular la controversia sobre la selección de grupo , condujo a un mayor énfasis en los genes individuales (en lugar de organismos o poblaciones enteras) como base teórica de la evolución. Sin embargo, este mayor enfoque en los genes no implicó un mayor énfasis en la evolución molecular; de hecho, el adaptacionismo promovido por Williams y otras teorías evolutivas marginó aún más los cambios aparentemente no adaptativos estudiados por los evolucionistas moleculares.

La teoría neutral de la evolución molecular

La amenaza intelectual de la evolución molecular se hizo más explícita en 1968, cuando Motoo Kimura introdujo la teoría neutral de la evolución molecular . [ 20 ] Basándose en los estudios de reloj molecular disponibles (de hemoglobina de una amplia variedad de mamíferos, citocromo  c de mamíferos y aves, y triosafosfato deshidrogenasa de conejos y vacas), Kimura (asistido por Tomoko Ohta ) calculó una tasa promedio de sustitución de ADN de un cambio de par de bases por cada 300 pares de bases (que codifican 100 aminoácidos) por cada 28 millones de años. Para los genomas de mamíferos, esto indicaba una tasa de sustitución de uno cada 1,8 años, lo que produciría una carga de sustitución insosteniblemente alta a menos que la preponderancia de las sustituciones fuera selectivamente neutral. Kimura argumentó que las mutaciones neutrales ocurren con mucha frecuencia, una conclusión compatible con los resultados de los estudios electroforéticos de heterocigosidad de proteínas. Kimura también aplicó su trabajo matemático anterior sobre deriva genética para explicar cómo las mutaciones neutrales podrían llegar a la fijación , incluso en ausencia de selección natural; Pronto convenció a James F. Crow del poder potencial de los alelos neutros y de la deriva genética. [ 21 ]

La teoría de Kimura —descrita brevemente en una carta a Nature— fue seguida poco después por un análisis más sustancial de Jack L. King y Thomas H. Jukes , quienes titularon su primer artículo sobre el tema « Evolución no darwiniana ». [ 22 ] Aunque King y Jukes produjeron estimaciones mucho menores de las tasas de sustitución y la carga genética resultante en el caso de cambios no neutros, coincidieron en que las mutaciones neutras impulsadas por la deriva genética eran reales y significativas. Las tasas de evolución relativamente constantes observadas para las proteínas individuales no se explicaban fácilmente sin recurrir a las sustituciones neutras (aunque GG Simpson y Emil Smith lo habían intentado). Jukes y King también encontraron una fuerte correlación entre la frecuencia de los aminoácidos y el número de codones diferentes que codifican cada aminoácido. Esto indicaba que las sustituciones en las secuencias de proteínas eran en gran medida producto de la deriva genética aleatoria. [ 23 ]

El artículo de King y Jukes, especialmente por su título provocador, fue visto como un desafío directo al neodarwinismo dominante y situó la evolución molecular y la teoría neutral en el centro de la biología evolutiva. Proporcionó un mecanismo para el reloj molecular y una base teórica para explorar cuestiones más profundas de la evolución molecular, como la relación entre la tasa de evolución y la importancia funcional. El auge de la teoría neutral marcó la síntesis de la biología evolutiva y la biología molecular, aunque incompleta. [ 24 ]

Con sus trabajos sobre bases teóricas más sólidas, en 1971 Emile Zuckerkandl y otros evolucionistas moleculares fundaron la revista Journal of Molecular Evolution .

El debate neutralista-seleccionista y la casi neutralidad

Las críticas a la teoría neutral que surgieron poco después marcaron el inicio del debate neutralista-seleccionista . En resumen, los seleccionistas consideraban la selección natural como la causa principal o única de la evolución, incluso a nivel molecular, mientras que los neutralistas sostenían que las mutaciones neutrales eran generalizadas y que la deriva genética era un factor crucial en la evolución de las proteínas. Kimura se convirtió en el defensor más destacado de la teoría neutral, que sería su principal enfoque durante el resto de su carrera. Junto con Ohta, reorientó sus argumentos hacia la velocidad a la que la deriva podía fijar nuevas mutaciones en poblaciones finitas, la importancia de las tasas constantes de evolución de las proteínas y las restricciones funcionales a la evolución de las proteínas que habían descrito bioquímicos y biólogos moleculares. Aunque Kimura había desarrollado inicialmente la teoría neutral en parte como una derivación de la postura clásica dentro de la controversia clásico/equilibrio (prediciendo una alta carga genética como consecuencia de mutaciones no neutrales), gradualmente restó importancia a su argumento original de que la carga segregacional sería imposiblemente alta sin mutaciones neutrales (lo cual muchos seleccionistas, e incluso sus colegas neutralistas King y Jukes, rechazaron). [ 25 ]

Desde la década de 1970 hasta principios de la de 1980, tanto los seleccionistas como los neutralistas podían explicar los altos niveles de heterocigosidad observados en poblaciones naturales, asumiendo diferentes valores para parámetros desconocidos. Al comienzo del debate, la alumna de Kimura, Tomoko Ohta, se centró en la interacción entre la selección natural y la deriva genética, que era significativa para las mutaciones que no eran estrictamente neutrales, pero sí casi. En tales casos, la selección competiría con la deriva: la mayoría de las mutaciones ligeramente perjudiciales serían eliminadas por la selección natural o el azar; algunas se fijarían mediante la deriva. El comportamiento de este tipo de mutación, descrito por una ecuación que combinaba las matemáticas de la teoría neutral con modelos clásicos, se convirtió en la base de la teoría casi neutral de la evolución molecular de Ohta . [ 26 ]

En 1973, Ohta publicó una breve carta en Nature [ 27 ] sugiriendo que una amplia variedad de evidencia molecular respaldaba la teoría de que la mayoría de los eventos de mutación a nivel molecular son ligeramente perjudiciales en lugar de estrictamente neutros. Los evolucionistas moleculares descubrieron que, si bien las tasas de evolución de las proteínas (consistentes con el reloj molecular ) eran bastante independientes del tiempo de generación , las tasas de divergencia del ADN no codificante eran inversamente proporcionales al tiempo de generación. Al observar que el tamaño de la población es generalmente inversamente proporcional al tiempo de generación, Tomoko Ohta propuso que la mayoría de las sustituciones de aminoácidos son ligeramente perjudiciales, mientras que las sustituciones de ADN no codificante son más neutras. En este caso, la tasa más rápida de evolución neutra en las proteínas esperada en poblaciones pequeñas (debido a la deriva genética) se compensa con tiempos de generación más largos (y viceversa), pero en poblaciones grandes con tiempos de generación cortos, el ADN no codificante evoluciona más rápido, mientras que la evolución de las proteínas se retrasa por la selección (que es más significativa que la deriva para poblaciones grandes). [ 28 ]

Entre entonces y principios de la década de 1990, muchos estudios de evolución molecular utilizaron un "modelo de cambio" en el que el efecto negativo sobre la aptitud de una población debido a mutaciones deletéreas vuelve a un valor original cuando una mutación alcanza la fijación. A principios de la década de 1990, Ohta desarrolló un "modelo fijo" que incluía tanto mutaciones beneficiosas como deletéreas, de modo que no era necesario ningún "cambio" artificial de la aptitud general de la población. [ 29 ] Sin embargo, según Ohta, la teoría casi neutral cayó en desuso a finales de la década de 1980, debido a la teoría neutral, matemáticamente más simple, para la investigación generalizada de sistemática molecular que floreció tras la llegada de la secuenciación rápida del ADN . A medida que estudios sistemáticos más detallados comenzaron a comparar la evolución de regiones del genoma sujetas a una selección fuerte frente a una selección más débil en la década de 1990, la teoría casi neutral y la interacción entre selección y deriva se han convertido una vez más en un foco importante de investigación. [ 30 ]

Filogenia microbiana

Si bien los primeros trabajos en evolución molecular se centraron en proteínas fácilmente secuenciables y en la historia evolutiva relativamente reciente, a finales de la década de 1960 algunos biólogos moleculares avanzaron hacia la base del árbol de la vida estudiando secuencias de ácidos nucleicos altamente conservadas. Carl Woese , un biólogo molecular cuyo trabajo anterior se centró en el código genético y su origen, comenzó a utilizar el ARN ribosómico de la subunidad pequeña para reclasificar las bacterias por similitud genética (en lugar de morfológica). El trabajo progresó lentamente al principio, pero se aceleró a medida que se desarrollaron nuevos métodos de secuenciación en las décadas de 1970 y 1980. En 1977, Woese y George Fox anunciaron que algunas bacterias, como los metanógenos , carecían de las unidades de ARNr en las que se basaban los estudios filogenéticos de Woese; argumentaron que estos organismos eran en realidad lo suficientemente distintos de las bacterias convencionales y de los llamados organismos superiores como para formar su propio reino, al que llamaron arqueobacterias . Aunque inicialmente fue controvertido (y se volvió a cuestionar a finales de la década de 1990), el trabajo de Woese se convirtió en la base del moderno sistema de tres dominios de Archaea , Bacteria y Eukarya (reemplazando el sistema de cinco dominios que había surgido en la década de 1960). [ 31 ]

El trabajo sobre filogenia microbiana también acercó la evolución molecular a la biología celular y la investigación sobre el origen de la vida . Las diferencias entre las arqueas señalaron la importancia del ARN en la historia temprana de la vida. En su trabajo con el código genético, Woese había sugerido que la vida basada en ARN había precedido a las formas actuales de vida basadas en ADN, al igual que otros antes que él; una idea que Walter Gilbert denominaría más tarde el " mundo del ARN ". En muchos casos, la investigación genómica de la década de 1990 produjo filogenias que contradecían los resultados basados ​​en el ARNr, lo que llevó al reconocimiento de una transferencia horizontal de genes generalizada entre distintos taxones. Combinado con el probable origen endosimbiótico de los eucariotas repletos de orgánulos , esto apuntaba a una imagen mucho más compleja del origen y la historia temprana de la vida, una que podría no ser descriptible en los términos tradicionales de ascendencia común. [ 32 ]

Referencias

  1. ^ Dobzhanski, Sturtevant, 1937
  2. ↑ Dietrich, "Paradoja y persuasión", págs. 90-91; Zuckerkandl, "Sobre el reloj evolutivo molecular", pág. 34
  3. ↑ Dietrich, "Paradoja y persuasión", págs. 90-91; Morgan, "Emile Zuckerkandl, Linus Pauling y el reloj evolutivo molecular", págs. 161-162.
  4. ↑ Hagen, "Naturalistas, biólogos moleculares y los desafíos de la evolución molecular", págs. 335-339
  5. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 25-28
  6. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 26-31
  7. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 33-41
  8. ↑ Hubby, JL (1963). " Diferencias proteicas en Drosophila . I. Drosophila melanogaster " . Genetics . 48 (6): 871– 879. doi : 10.1093/genetics/48.6.871 . PMC 1210521. PMID 17248176 .  
  9. ↑ Hubby, JL; Lewontin, RC (1966). "Un enfoque molecular para el estudio de la heterocigosidad génica en poblaciones naturales. I. El número de alelos en diferentes loci en Drosophila pseudoobscura " . Genetics . 54 (2): 546–595 . doi : 10.1093/genetics/54.2.577 . PMC 1211185. PMID 5968642 .  ; y Lewontin, RC; Hubby, JL (1966). "Un enfoque molecular para el estudio de la heterocigosidad génica en poblaciones naturales. II. Cantidad de variación y grado de heterocigosidad en poblaciones naturales de Drosophila pseudoobscura " . Genetics . 54 (2): 595– 609. doi : 10.1093/genetics/54.2.595 . PMC 1211186. PMID 5968643 .  
  10. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 42-45
  11. ↑ Hagen, "Naturalistas, biólogos moleculares y el desafío de la evolución molecular", págs. 323-325
  12. ↑ Zuckerkandl, "Sobre el reloj evolutivo molecular", págs. 34-35
  13. ↑ Dietrich, "Paradoja y persuasión", págs. 91-94
  14. ↑ Dietrich, "Paradoja y persuasión", págs. 94-100
  15. ↑ Wilson, Naturalista , págs. 219-237
  16. ↑ El primer argumento publicado de Mayr para la distinción próximo/último fue: Mayr, Ernst (1961). "Causa y efecto en biología". Science . 134 (3489): 1501– 1506. Bibcode : 1961Sci...134.1501M . doi : 10.1126/science.134.3489.1501 . PMID 14471768 . 
  17. ↑ Hagen, "Naturalistas, biólogos moleculares y los desafíos de la evolución molecular", págs. 333-335
  18. ↑ Dietrich, "Paradoja y persuasión", págs. 100-103. La famosa frase de Dobzhansky aparece en la primera página de: Dobzhansky, Theodosius (noviembre de 1964). "Biología, molecular y organísmica" . American Zoologist . 4 (4): 443– 452. doi : 10.1093 / icb/4.4.443 . JSTOR 3881145. PMID 14223586 .  
  19. ↑ Dietrich, "Paradoja y persuasión", págs. 95-98; Hagen, "Naturalistas, biólogos moleculares y los desafíos de la evolución molecular", págs. 330-332
  20. ↑ Motoo Kimura, [Tasa evolutiva a nivel molecular], Nature , vol. 217 (1968), págs. 624-626
  21. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 46-50
  22. ↑ King, Jack L.; Jukes, Thomas (1969). "Evolución no darwiniana". Science . 164 (3881): 788– 798. Bibcode : 1969Sci...164..788L . doi : 10.1126/science.164.3881.788 . PMID 5767777 . 
  23. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 50-54
  24. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 54, 57-58
  25. ↑ Dietrich, "Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular", págs. 54-55
  26. ↑ Ohta, "La importancia y el estatus actuales de las teorías neutrales y casi neutrales", págs. 673-674
  27. ↑ Ohta, Tomoko (1973-11-09). "Sustituciones mutantes ligeramente perjudiciales en la evolución". Nature . 246 (5428): 96– 98. Bibcode : 1973Natur.246...96O . doi : 10.1038/246096a0 . PMID 4585855 . S2CID 4226804 .  
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  29. ↑ Ohta y Gillispie, "Desarrollo de teorías neutrales y casi neutrales", págs. 135-136
  30. ↑ Ohta, "La importancia y el estatus actuales de las teorías neutrales y casi neutrales", pág. 674
  31. ↑ Sapp, Génesis , págs. 224-228
  32. ↑ Sapp, Génesis , págs. 230-233

Notas

  • Dietrich, Michael R. «Los orígenes de la teoría neutral de la evolución molecular». Journal of the History of Biology , vol. 27, n.º 1 (primavera de 1994), págs. 21-59.
  • Dietrich, Michael R. (1998). "Paradoja y persuasión: Negociando el lugar de la evolución molecular dentro de la biología evolutiva". Journal of the History of Biology . 31 (1): 85– 111. doi : 10.1023/A:1004257523100 . PMID 11619919. S2CID 29935487 .  
  • Crow, James F. «Motoo Kimura, 13 de noviembre de 1924 - 13 de noviembre de 1994». Memorias biográficas de los miembros de la Royal Society , vol. 43 (noviembre de 1997), págs. 254-265.
  • Hagen, Joel B. (1999). "Naturalistas, biólogos moleculares y el desafío de la evolución molecular". Journal of the History of Biology . 32 (2): 321– 341. doi : 10.1023/A:1004660202226 . PMID 11624208. S2CID 26994015 .  
  • Kreitman, Martin. «El debate neutralista-seleccionista: La teoría neutral ha muerto. ¡Viva la teoría neutral!», BioEssays , vol. 18, n.º 8 (1996), págs.  678-684.
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  • Ohta, Tomoko . «El debate neutralista-seleccionista: Importancia y relevancia actuales de las teorías neutrales y casi neutrales», BioEssays , vol. 18, n.º 8 (1996), págs.  673-677.
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  • Perspectivas sobre la evolución molecular - mantenido por el historiador de la ciencia Michael R. Dietrich