Poliandria en los peces

La poliandria en los peces es un sistema de apareamiento donde las hembras se aparean con múltiples machos dentro de una temporada de apareamiento . ^{[ 1 ]} Este tipo de apareamiento existe en una variedad de especies animales. ^{[ 1 ]} Se ha encontrado poliandria tanto en peces óseos ovíparos como vivíparos y en tiburones . ^{[ 2 ]} Ejemplos generales de poliandria ocurren en especies de peces, como los peces espada verdes ^{[ 1 ]} y los guppies de Trinidad . ^{[ 3 ]} También se han clasificado tipos específicos de poliandria, como la poliandria clásica en los peces pipa ^{[ 4 ]} la poliandria cooperativa en los cíclidos ^{[ 5 ]} y la poliandria de conveniencia en los tiburones. ^{[ 6 ]}

Los poecílidos son peces de agua dulce vivíparos y fertilizadores internos que pueden almacenar esperma durante meses, lo que crea un escenario para la competencia espermática y permite a la hembra una selección críptica de esperma. ^{[ 1 ]} Estas especies de poecílidos incluyen el pez espada verde, Xiphophorus helleri ^{[ 1 ]} y el guppy de Trinidad, Poecilia reticulata . ^{[ 3 ]} Cuando las hembras se aparean promiscuamente y copulan con múltiples machos, los intereses de los sexos pueden diferir, lo que lleva a un conflicto sexual . Estos conflictos incluyen la frecuencia de apareamiento y fertilización, los esfuerzos parentales y las luchas de poder entre la dominancia del macho y la hembra. ^{[ 7 ]}

El guppy de Trinidad, Poecilia reticulata, tiene un sistema de apareamiento sin recursos, lo que significa que los machos no proveen durante el apareamiento ni defienden sus territorios contra otros machos. ^{[ 8 ]} Los guppies demuestran uno de los niveles más altos de apareamiento múltiple de hembras en la especie de pez. Las hembras tienden a copular con múltiples machos para asegurar que los machos con esperma altamente competitivo tengan mayores tasas de paternidad. ^{[ 9 ]} Las hembras que participan en la poliandria obtienen ciertas ventajas como tiempos de gestación más cortos , camadas más grandes y la producción de descendencia con mejores fenotipos y habilidades. ^{[ 8 ]} Las hembras prefieren machos fenotípicamente de colores brillantes que suelen ser naranja, rojo, amarillo o azul. La descendencia masculina del apareamiento poliándrico tiende a ser más colorida que la descendencia del apareamiento monógamo, que contiene más manchas negras en lugar de múltiples colores. Los machos de colores brillantes tienden a mostrar exhibiciones sigmoideas más fuertes, ^{[ 3 ]} correlacionando la tasa de producción de esperma con la intensidad del cortejo y el tamaño corporal. ^{[ 8 ]} La descendencia fue más diversa fenotípicamente que sus padres, lo que sugiere una selección diversificada que permite a la descendencia adaptarse mejor al entorno y tener variabilidad en el apareamiento. ^{[ 8 ]} Sin embargo, también existen costos asociados con la poliandria. La descendencia del pez placentario Heterandria formosa de hembras que se aparean con múltiples machos tiene un tiempo de maduración más prolongado, lo que conlleva niveles potencialmente más altos de mortalidad en la descendencia de desarrollo más lento. ^{[ 10 ]}

La poliandria clásica ocurre cuando se ha producido la evolución de la inversión de roles sexuales y una hembra copula con múltiples machos. ^{[ 11 ]} Estos machos crían a su propia descendencia sin ninguna ayuda de las hembras. ^{[ 11 ]} Se hipotetiza que este sistema de apareamiento ocurre en tres pasos. El primer paso, que es un requisito previo importante en la poliandria clásica, implica la evolución del cuidado de los huevos por parte del macho. ^{[ 11 ]} En el segundo paso, las hembras tienen la capacidad de producir más nidadas de las que un macho puede manejar, lo que lleva a un aumento en la fecundidad femenina porque estas hembras necesitan encontrar otros machos con los que aparearse para los huevos restantes que produjeron. ^{[ 11 ]} El tercer paso ocurre cuando las hembras compiten para poner una nidada en un nido para el siguiente macho mientras el macho original está cuidando la nidada inicial. ^{[ 11 ]} Las hembras más exitosas tienden a producir una mayor cantidad de descendencia.

El embarazo masculino es una característica común en la familia Syngnathidae , que incluye peces pipa , caballitos de mar y dragones marinos . ^{[ 12 ]} Este tipo de poliandria se ha demostrado mediante el análisis de la composición genética del pez pipa del Golfo , Sygnathus scovelli y el pez pipa de nariz recta , Nerophis ophidion , que muestra que los machos se aparean solo una vez durante su embarazo, mientras que las hembras se aparean varias veces. ^{[ 4 ]} Esta forma extrema de poliandria indica que esta especie tiene una intensidad mucho mayor de selección sexual en las hembras que en los machos, en los que las hembras tienden a ser más grandes y más adornadas que los machos. ^{[ 11 ]} La evidencia de una selección sexual más fuerte en las hembras del pez pipa del Golfo, Syngnathus scovelli , incluye tener características sexuales secundarias , como abdómenes más largos y rayas que no se encuentran en los machos. ^{[ 12 ]} Los machos suelen ser capaces de combinar el cuidado uniparental con la defensa de sus territorios o nidos, atrayendo a las hembras para la cópula. ^{[ 11 ]}

Algunas especies de peces pipa machos tienen una bolsa total o parcialmente cerrada donde las hembras depositan los huevos. ^{[ 4 ]} Los machos luego fertilizan y transportan la descendencia dentro o sobre su cuerpo hasta que eclosiona. ^{[ 12 ]} Los machos de la especie de pez pipa Syngnathus typhle solo pueden transportar aproximadamente la mitad de la puesta producida por una hembra más grande. ^{[ 11 ]} Esta limitación masculina permite a las hembras aumentar su aptitud reproductiva desarrollando huevos para múltiples machos. ^{[ 11 ]} Estas hembras pueden entonces aparearse con múltiples machos, lo que conduce a una mayor fecundidad femenina y apoya la segunda etapa de la evolución de la poliandria clásica. ^{[ 11 ]}

La poliandria cooperativa ocurre cuando los machos inferiores potencialmente comparten la paternidad y el cuidado de la descendencia con un macho dominante. ^{[ 13 ]} Este tipo de poliandria ocurre en ocho especies de peces, incluidos los cíclidos. ^{[ 5 ]} Las hembras pueden potencialmente dirigir la paternidad de los machos dominantes o alfa y los subordinados o beta mediante técnicas como la elección críptica de la hembra y la cópula furtiva con machos subordinados. ^{[ 13 ]} Aunque los machos dominantes potencialmente proporcionan alelos que codifican rasgos fenotípicos superiores, las hembras también eligen aparearse con machos subordinados porque proporcionan más cuidado de la nidada que los machos dominantes más grandes. ^{[ 13 ]} Los machos subordinados o ayudantes del nido pueden obtener beneficios al proteger la puesta, como alimento, protección y una paternidad exitosa. ^{[ 5 ]}

Se han planteado múltiples hipótesis para explicar la evolución de la poliandria cooperativa. ^{[ 14 ]} Estas hipótesis incluyen la selección de parentesco, el pago por permanencia, las señales de prestigio y el aumento del grupo. ^{[ 14 ]} La selección de parentesco ocurre cuando los individuos ayudan a su descendencia para aumentar su aptitud inclusiva, que incluye ayuda para defender su territorio y estar emparentados con las hembras. ^{[ 14 ]} La evidencia sugiere que los ayudantes en la especie de cíclido Neolamprologus pulcher tienden a tener un trato preferencial para sus parientes sobre los parientes de otros machos. ^{[ 14 ]} El pago por permanencia ocurre cuando los machos beta ayudan a los machos alfa y a las hembras para que se les permita permanecer en el sitio de anidación. ^{[ 15 ]} Además, los machos beta continuarán ayudando al nido incluso cuando un nuevo macho alfa tome el control del sitio para evitar ser desalojados. ^{[ 15 ]} Sin embargo, esta hipótesis aún no ha sido respaldada debido a la falta de observación sobre machos alfa castigando a machos beta por no cuidar de la descendencia. ^{[ 14 ]} Las señales de prestigio incluyen que los machos de mayor calidad pueden demostrar técnicas de publicidad más fuertes que los machos de menor calidad para aumentar su tasa de paternidad. ^{[ 14 ]} Sin embargo, actualmente hay muy poca evidencia que respalde esta hipótesis, especialmente en los cíclidos, donde se ha encontrado que el tamaño determina las jerarquías. ^{[ 14 ]} La hipótesis de aumento de grupo afirma que los sistemas de apareamiento cooperativo se ven favorecidos cuando aumenta el tamaño del grupo y la aptitud reproductiva. ^{[ 14 ]} Aún se necesita realizar más investigación para determinar si el aumento de grupo es beneficioso en los sistemas de apareamiento cooperativo. ^{[ 14 ]}

La poliandria cooperativa se da en las especies de cíclidos Chalinochromis brichardi y Julidochromis transcriptus del lago Tanganica ^{[ 13 ]} y en Neolamprologus pulcher ^{[ 15 ]} . Los cíclidos que se reproducen cooperativamente tienden a presentar un orden de tamaño donde el macho alfa es el más grande, seguido de la hembra, y los machos beta son los más pequeños del grupo ^{[ 13 ]} . Sin embargo, en algunos casos, las hembras pueden ser las más grandes, seguidas del macho alfa y luego de los machos beta ^{[ 13 ] .}

Las hembras pueden usar su tamaño corporal y crestas en forma de cuña como sitios de copulación para dirigir la paternidad masculina cuando están presentes tanto machos alfa como beta. ^{[ 13 ]} Las hembras más grandes tienen la capacidad de dominar a todos los machos y pueden elegir con qué machos aparearse externamente. ^{[ 13 ]} Las hembras más pequeñas suelen ser dominadas por el macho alfa, lo que a veces puede conducir a un sistema de apareamiento monógamo entre el macho alfa y la hembra. ^{[ 13 ]} El conflicto sexual ocurre cuando las hembras eligen aparearse con machos beta en lugar del macho alfa porque la paternidad del macho alfa se reduce. ^{[ 13 ]} Los machos subordinados pueden ocultarse del macho dominante dentro de las grietas para evitar el conflicto con el macho alfa. Las hembras pueden desovar huevos en crestas más profundas, lo que permite a los machos beta fertilizar parte de la puesta sin ser acosados ​​por el macho alfa. ^{[ 13 ]} Sin embargo, cuando solo estaba presente un tipo de macho, las hembras no elegían aparearse en grietas en forma de cuña. ^{[ 13 ]} Esto demuestra que las hembras podrían usar las grietas como una estrategia para atraer tanto a los machos alfa como a los beta al nido.

Las hembras pueden inducir la asignación de paternidad de sus parejas potenciales al elegir dónde depositan sus huevos dentro de su sitio de anidación. ^{[ 13 ]} La elección del lugar de puesta por parte de la hembra puede mitigar los efectos del conflicto sexual por la pertenencia al grupo, ya que permite que varios machos protejan cada puesta, en lugar de que estos machos compitan por su propia puesta para aparearse con las hembras. ^{[ 13 ]} Aunque algunas especies de cíclidos muestran poliandria cooperativa en grietas, otras especies de cíclidos son incubadoras bucales, donde las hembras llevan en sus bocas los huevos que han sido fertilizados por varios machos. ^{[ 5 ]} Por lo general, un máximo de seis machos pueden fertilizar una sola puesta de crías de cíclidos. ^{[ 5 ]}

La poliandria de conveniencia ocurre cuando las hembras se aparean con múltiples machos para evitar el acoso reproductivo coercitivo de estos machos. ^{[ 6 ]} Este tipo de poliandria se encontró en una variedad de peces elasmobranquios o peces cartilaginosos , como los tiburones. ^{[ 16 ]} Estos tiburones incluían tiburones limón , ^{[ 17 ]} tiburones areneros, ^{[ 18 ]} tiburones nodriza ^{[ 19 ]} y tiburones gato. ^{[ 6 ]} Para que ocurra la poliandria de conveniencia, los costos de las hembras que resisten a los machos deben superar los costos del apareamiento. ^{[ 6 ]} Las hembras tienden a resultar heridas por los machos durante la cópula porque los machos muerden sus aletas pectorales y cuerpos durante el apareamiento. ^{[ 20 ]} Las hembras también pueden sufrir lesiones cloacales causadas por el órgano sexual del macho. ^{[ 17 ]} Aún no se ha determinado evidencia sólida de beneficios indirectos para las hembras, lo que sugiere una razón para la poliandria de conveniencia. ^{[ 6 ]} Dado que no parece haber ningún beneficio directo para las hembras, la poliandria podría estar impulsada por beneficios para los machos. ^{[ 16 ]} Los machos pueden forzar a las hembras a aparearse varias veces para maximizar su éxito reproductivo. ^{[ 16 ]} Además de ser una forma de reproducción coercitiva, los machos suelen trabajar juntos en la reproducción cooperativa para forzar a las hembras a aparearse con ellos. ^{[ 6 ]} Se ha demostrado dimorfismo sexual en la morfología bucal y dental en los machos. ^{[ 6 ]} Estos machos desarrollan bocas largas y estrechas y dientes más largos que ayudan a morder las aletas pectorales de las hembras durante el apareamiento. ^{[ 6 ]}

Algunas especies de tiburones, como los tiburones gato ( Scyliorbinus carnicula) , exhiben una forma diferente de poliandria por conveniencia. ^{[ 2 ]} Estos tiburones se fertilizan internamente, pero luego depositan sus huevos fertilizados sobre algas o superficies rocosas. ^{[ 6 ]} Los tiburones gato tienden a tener una temporada de apareamiento prolongada, lo que permite a las hembras almacenar esperma y depositar huevos cientos de días después de la cópula con múltiples machos, mostrando una alta frecuencia de paternidad múltiple dentro de una sola puesta. ^{[ 6 ]}

Varias especies de tiburones vivíparos, en las que las hembras dan a luz crías vivas que se desarrollan internamente dentro de la madre, también practican la poliandria. ^{[ 16 ]} En el apareamiento vivíparo, se produce una transferencia directa de nutrientes de la madre al embrión a través de una placenta con saco vitelino. ^{[ 21 ]} Se han determinado camadas engendradas por múltiples padres en tiburones limón, Negaprion brevirostris , ^{[ 18 ]} tiburones nodriza, Ginlymostoma cirratum , ^{[ 19 ]} tiburones areneros, Carcharhinus plumbeus , ^{[ 18 ]} y tiburones escualoideos, como el tiburón espinoso , Squalus acanthias . ^{[ 16 ]} Algunos tiburones machos también pueden aparearse varias veces con estas hembras, lo que se conoce como un sistema de apareamiento poliginandrio . ^{[ 11 ]}

En general, la poliandria es el sistema de apareamiento dominante en los tiburones limón ^{[ 16 ]} y los tiburones areneros ^{[ 2 ]} . Sin embargo, la geografía puede desempeñar un papel en los sistemas de apareamiento ^{[ 16 ]} . Por ejemplo, los tiburones areneros del Atlántico Norte occidental exhiben la poliandria como el sistema de apareamiento dominante, mientras que en el Pacífico Central, los tiburones areneros no tienen un sistema de apareamiento de poliandria dominante ^{[ 16 ]} . Además de la poliandria, los tiburones limón son una de las especies de tiburones que practican la filopatría , o la práctica de las hembras de regresar a los sitios donde han dado a luz a crías anteriores ^{[ 22 ]} . Se encontró que las hembras tienen una lealtad más fuerte a la filopatría que los machos ^{[ 22 ]} . Estos tiburones se reúnen en sitios de apareamiento específicos, lo que permite a las hembras aparearse con múltiples machos en un área ^{[ 20 ]} . La selección de sitios de cría específicos influye en la aptitud de los adultos, el reclutamiento y proporciona un área protegida para que se desarrollen las crías vivas ^{[ 21 ] .}

Sin embargo, una consecuencia que puede surgir es el aumento de los niveles de endogamia dentro de los sitios de cría. ^{[ 20 ]} Otra consecuencia incluye el apareamiento coercitivo por parte de los machos, que puede forzar a las hembras a aparearse poliándricamente incluso si no reciben ningún beneficio de este sistema de apareamiento. ^{[ 6 ]} La cópula requiere una cantidad sustancial de energía y las hembras que se aparean con múltiples machos causan un efecto negativo en su aptitud general. ^{[ 2 ]} Las hembras de tiburón limón dan a luz de cuatro a dieciocho crías cada dos años. ^{[ 20 ]} Este ciclo reproductivo de dos años generalmente ocurre en tiburones limón, tiburones areneros y tiburones nodriza. ^{[ 22 ]} Una hipótesis afirma que las hembras pueden participar en la poliandria para encontrar machos genéticamente disímiles y, por lo tanto, compatibles para producir descendencia de alta calidad. ^{[ 20 ]} Sin embargo, no se ha encontrado evidencia concreta que respalde firmemente esta hipótesis. Se necesita realizar más investigación para determinar si existen beneficios directos o indirectos para los tiburones elasmobranquios.

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