Phytophthora ramorum es el oomiceto causante de la enfermedad conocida como muerte súbita del roble ( MSR ). Esta enfermedad mata robles y otras especies de árboles, y ha tenido efectos devastadores en las poblaciones de robles de California y Oregón , además de estar presente en Europa . Los síntomas incluyen chancros sangrantes en el tronco y la muerte regresiva del follaje , lo que en muchos casos provoca la muerte del árbol.
P. ramorum también infecta a un gran número de otras especies vegetales, especialmente a ornamentales leñosas como Rhododendron , Viburnum y Pieris , causando síntomas foliares conocidos como marchitamiento por ramorum o tizón por ramorum. Estas plantas pueden actuar como fuente de inóculo para nuevas infecciones, ya que el patógeno produce esporas que pueden transmitirse por salpicaduras y agua de lluvia .
P. ramorum se reportó por primera vez en 1995, y los orígenes del patógeno aún no están claros, pero la mayoría de las evidencias sugieren que fue introducido como una especie exótica en Europa y América del Norte en eventos separados. [ 1 ] Existen muy pocos mecanismos de control para la enfermedad, y estos dependen de la detección temprana y la eliminación adecuada del material vegetal infectado.
Presencia
Se sabe que la enfermedad existe en la región costera de California entre Big Sur (en el condado de Monterey ) y el condado de Del Norte . [ 2 ] Se ha confirmado su existencia en todos los condados costeros de esta zona, así como en todos los condados inmediatamente interiores desde el condado de Santa Clara hacia el norte hasta el condado de Trinity . Sin embargo, no se ha detectado al este de la Cordillera Costera de California . Se informó de un caso en el condado de Curry, Oregón , justo al norte de la frontera con California, en 2001. El condado de Sonoma ha sido el más afectado, con más del doble de superficie de mortalidad nueva que cualquier otro condado de California. [ 3 ]
Casi al mismo tiempo, una enfermedad similar en Europa continental y el Reino Unido también fue identificada como Phytophthora ramorum . [ 4 ]
Huéspedes y síntomas
En Norteamérica
Se descubrió por primera vez en California en 1995, cuando un gran número de robles de hoja ancha ( Notholithocarpus densiflorus ) murieron misteriosamente, y se describió como una nueva especie de Phytophthora en el año 2000. Posteriormente se ha encontrado en muchas otras áreas, incluidos algunos otros estados de EE. UU. , Gran Bretaña y Alemania , ya sea introducida accidentalmente en plantas de vivero o presente sin haber sido detectada.
En los robles de Tana, la enfermedad se reconoce por el marchitamiento de los brotes nuevos , las hojas más viejas se vuelven de color verde pálido y, después de un período de dos a tres semanas, el follaje se torna marrón mientras se aferra a las ramas. Una savia marrón oscura mancha la corteza de la parte inferior del tronco. La corteza a menudo se agrieta y exuda goma, con una decoloración visible. Después de que el árbol muere, los retoños intentan brotar al año siguiente, pero sus puntas pronto se doblan y mueren. Los escarabajos ambrosia ( Monarthrum scutellare ) probablemente infestarán un árbol moribundo a mediados del verano, produciendo montones de polvo blanco fino cerca de pequeños agujeros. Más tarde, los escarabajos de la corteza ( Pseudopityophthorus pubipennis ) producen un polvo perforador rojo fino. Pequeñas cúpulas negras, los cuerpos fructíferos del hongo Hypoxylon , a menudo están presentes en la corteza . La muerte de las hojas ocurre más de un año después de la infección inicial y meses después de que el árbol haya sido anillado por los escarabajos.
En los robles costeros y los robles negros de California , el primer síntoma es una savia espesa de color rojo burdeos a negro alquitrán que sangra de la superficie de la corteza. A menudo se les denomina chancros sangrantes .
Además de los robles, muchas otras especies forestales pueden ser huéspedes de la enfermedad; de hecho, en Estados Unidos se observó que casi todas las plantas leñosas de algunos bosques de California eran susceptibles a P. ramorum . [ 5 ] Las especies vulnerables incluyen rododendro , madroño ( Arbutus menziesii ), arándano de hoja perenne ( Vaccinium ovatum ), laurel de California ( Umbellularia californica ), castaño de indias ( Aesculus californica ), arce de hoja ancha ( Acer macrophyllum ), toyon ( Heteromeles arbutifolia ), manzanita ( Arctostaphylos). spp. ), secuoya costera ( Sequoia sempervirens ), abeto Douglas ( Pseudotsuga menziesii ), cafeto ( Rhamnus californica ), madreselva ( Lonicera hispidula ) y roble de Shreve ( Quercus parvula ). P. ramorum suele causar una enfermedad menos grave conocida como marchitamiento/tizón foliar por ramorum en estos huéspedes . Los síntomas característicos son manchas oscuras en el follaje y, en algunos huéspedes, el marchitamiento de los tallos y ramitas. [ 6 ] La enfermedad puede matar a algunos huéspedes, como el rododendro, pero la mayoría sobrevive. La progresión de la enfermedad en estas especies no está bien documentada. Los síntomas en las secuoyas muestran lesiones púrpuras en los brotes y decoloración de las agujas y chancros en las ramas pequeñas, lo que puede provocar la muerte de los brotes.
El síntoma principal de P. ramorum en Rhododendron son manchas foliares que se extienden formando lesiones. Estas lesiones atraviesan el tejido vegetal, de modo que las manchas son iguales tanto en el haz como en el envés de la hoja. Suelen tener forma triangular y se extienden a lo largo de la nervadura central. Pueden aparecer en cualquier lugar donde se acumule agua en la superficie de la hoja. Las manchas foliares tienen márgenes difusos y pueden parecer empapadas. En casos graves, la planta huésped puede morir por completo. [ 7 ]
En Europa

En Europa, la roya del ramorum se observó por primera vez en rododendros y viburnos a principios de la década de 1990, [ 4 ] donde inicialmente se encontró principalmente en plantas cultivadas en contenedores en viveros. [ 8 ] Los síntomas principales fueron la roya de las hojas y las ramitas. [ 9 ] Para 2007, se había extendido por viveros y centros comerciales en 16 países europeos, y se había detectado en jardines, parques y bosques en al menos ocho países. [ 4 ] No ha causado daños significativos a las especies de robles europeos. [ 9 ]
En 2009, se descubrió que el patógeno estaba infectando y matando a un gran número de alerces japoneses ( Larix kaempferi ) en el Reino Unido en sitios de los condados ingleses de Somerset , Devon y Cornwall . [ 10 ] Fue la primera vez en el mundo que se encontró Phytophthora ramorum infectando esta especie. [ 11 ] Desde entonces, también se ha encontrado extensamente en plantaciones de alerces en Gales [ 12 ] [ 13 ] y en el suroeste de Escocia, lo que llevó a la cosecha de alerces en cientos de acres/hectáreas. [ 8 ] La Comisión Forestal del Reino Unido señaló que la erradicación de la enfermedad no sería posible y, en cambio, adoptó una estrategia de contención de la enfermedad para reducir su propagación. [ 11 ] Los síntomas de la enfermedad en los alerces incluyen la muerte regresiva de la copa y las ramas del árbol, y un color amarillento o rojizo distintivo debajo de la corteza. [ 11 ] En agosto de 2010, la enfermedad se encontró en alerces japoneses en los condados de Waterford y Tipperary en Irlanda. [ 14 ] Se había extendido a plantaciones de alerce japonés en todo el sur del país para febrero de 2014. [ 15 ] Coillte , que poseía veinte bosques donde la enfermedad estaba presente, taló 16 000 árboles en uno de sus bosques, después de haber talado ya 150 hectáreas para contener la enfermedad. [ 16 ] En 2023 se descubrió que la enfermedad estaba infectando alerces en Wyming Brook , Sheffield, con planes para talar más de 1000 árboles para contener la propagación de la infección. [ 17 ]
La especie estrechamente relacionada Phytophthora kernoviae causa síntomas similares a los de P. ramorum , pero infecta al haya europea ( Fagus sylvatica ). [ 18 ]
Ciclo de la enfermedad
El inóculo primario (esporangios) de P. ramorum se desarrolla en las hojas del huésped primario, que incluye especies de árboles como el laurel de California, un gran árbol de madera dura que crece en la costa oeste del Pacífico. [ 19 ] Estas esporas son luego transportadas por la lluvia y las corrientes de aire a las hojas del nuevo huésped del chancro del tronco, que incluye árboles de hoja ancha como los robles de hoja ancha , donde comienzan a desarrollarse. [ 19 ] El inóculo secundario infecta la corteza interna y la albura, lo que resulta en chancros sangrantes en la corteza del nuevo huésped, que se exacerban por las hojas caídas infectadas y la lluvia que salpica el sotobosque del huésped del chancro, que pueden servir como fuentes de inóculo. Después de que la materia vegetal que infecta muere y se descompone, P. ramorum se transfiere al suelo por el agua de lluvia, donde la parte final de su ciclo (fase del suelo) es poco comprendida por los científicos. Sin embargo, se sospecha que las clamidosporas desempeñan un papel en la supervivencia a largo plazo del patógeno, aunque se desconocen los desencadenantes de la germinación . [ 19 ] Además, las esporas de P. ramorum solo parecen propagarse con éxito en un rango de temperatura entre 65 y 70 °F (18 y 21 °C) , lo cual es útil para proteger los viveros e identificar posibles períodos de transmisión de la enfermedad. [ 20 ]
Transmisión
P. ramorum produce tanto esporas de resistencia (clamidosporas) como zoosporas , que poseen flagelos que les permiten nadar . P. ramorum se propaga por el aire; [ 21 ] uno de los principales mecanismos de dispersión es la lluvia que salpica esporas sobre otras plantas susceptibles y hacia los cursos de agua para ser transportadas a mayores distancias. [ 21 ] Las clamidosporas pueden soportar condiciones adversas y son capaces de sobrevivir al invierno. [ 21 ] El patógeno se aprovecha de las heridas, pero no es necesario para que se produzca la infección . [ 22 ]
Como se mencionó anteriormente, P. ramorum no mata a todas las plantas que pueden usarse como hospedantes , y estas plantas son las más importantes en la epidemiología de la enfermedad ya que actúan como fuentes de inóculo . [ 23 ] En California, el laurel de California ( Umbellularia californica ) parece ser la principal fuente de inóculo. [ 24 ] Los residuos verdes, como la hojarasca y los tocones de árboles, también son capaces de sustentar a P. ramorum como saprófito y actuar como fuente de inóculo. Debido a que P. ramorum puede infectar muchas plantas ornamentales , puede transmitirse a través del movimiento de estas plantas.
En los viveros, P. ramorum se dispersa principalmente entre plantas adyacentes que se tocan y por exposición a aguas superficiales infestadas. La dispersión a larga distancia se facilita mediante el envío de plantas de vivero infectadas, lo que probablemente sea la causa de su introducción en Europa y América del Norte. [ 25 ]
Los excursionistas , ciclistas de montaña , jinetes y otras personas que realizan diversas actividades al aire libre también pueden, sin saberlo, introducir el patógeno en zonas donde antes no estaba presente. Quienes viajen por una zona infestada con la enfermedad de la muerte súbita del roble (SOD) pueden ayudar a prevenir su propagación limpiando sus pies (y los de sus animales), neumáticos, herramientas, equipo de acampada, etc., antes de regresar a casa o entrar en otra zona no infectada, especialmente si han estado en suelo fangoso. Además, el transporte de leña podría introducir la enfermedad en zonas que de otro modo no estarían infectadas. Se recomienda tanto a los propietarios de viviendas como a los viajeros comprar y quemar leña local. [ 26 ]
La transmisión de P. ramorum también puede ocurrir a través del movimiento de propágulos en el exterior de algunos animales, como aves migratorias, caracoles y babosas. [ 1 ]
Los dos tipos de apareamiento

P. ramorum es heterotálico y tiene dos tipos de apareamiento , A1 y A2, necesarios para la reproducción sexual. [ 27 ] La población europea es predominantemente A1, mientras que ambos tipos de apareamiento A1 y A2 se encuentran en América del Norte . [ 28 ] La genética de los dos aislados indica que están reproductivamente aislados. [ 29 ] En promedio, el tipo de apareamiento A1 es más virulento que el tipo de apareamiento A2, pero ocurre más variación en la patogenicidad de los aislados A2. [ 30 ] Actualmente no está claro si este patógeno puede reproducirse sexualmente en la naturaleza y el trabajo genético ha sugerido que los linajes de los dos tipos de apareamiento podrían estar aislados reproductivamente o geográficamente dada la divergencia evolutiva observada. [ 31 ] Un estudio realizado en 2010 investigó la capacidad de reproducción sexual de este patógeno mediante el apareamiento entre el tipo EU1 A1 y los tipos A2 europeos y americanos. Tapones de agarosa de jugo de tomate que contenían cultivos de P. ramorum de diferentes tipos en crecimiento activo sobre agar de zanahoria y se incubaron en la oscuridad a 20 °C. Las oosporas resultantes se aislaron, limpiaron y tiñeron con colorante de tetrazolio en el ensayo MTT . Las oosporas púrpuras se consideraron latentes, mientras que las transparentes, azules o negras se consideraron no viables. Sin embargo, algunas de las esporas púrpuras presentaban morfologías anormales. La morfología normal incluye un núcleo, una doble pared y un ooplasto. Tras un período de maduración de 60 días, no se observó germinación de las oosporas latentes. Tras un período de incubación de 110 días, germinó >0,5 % de las oosporas. Tiempos de germinación más prolongados solo aumentaron marginalmente la tasa de germinación. La progenie obtenida de las oosporas fue diversa, siendo algunas homotálicas y otras de tipo A1 o A2. La patogenicidad de la progenie también fue variable. [ 32 ]Desde el descubrimiento del origen de este patógeno en los bosques de laurel del este de Asia cerca de la provincia de Yunnan y en el suroeste de Japón, se han caracterizado más tipos de este patógeno, como los fenotipos indochino (IC) y japonés (NP) basados en la morfología de colonias en agar. Sin embargo, parece que todavía hay solo dos tipos de apareamiento viables, A1 y A2, con un aislado del grupo indochino que no respondió a ningún intento de inducir el apareamiento, lo que llevó a que se lo caracterizara como "A0", un no respondedor. Los tipos A1 y A2 se aislaron tanto de Japón como de la frontera entre Yunnan y Vietnam. Los gametangios resultantes fueron escasos. El diámetro medio de las oosporas fue de 26,1 micrómetros. De esas oosporas que se crearon, el 81,5% de la descendencia IC1 e IC2 tenía morfología normal. El 18,5% fueron abortados obviamente. Para los gametangios NP1xNP2 fueron demasiado escasos para determinar las tasas de aborto, pero fueron muy altas. [ 33 ] En general, parece que P. ramorum es capaz de reproducirse sexualmente, pero es muy ineficiente, incluso entre la población de origen.
Posibles orígenes
P. ramorum es una enfermedad relativamente nueva, y se han generado varios debates sobre su posible origen y evolución. Una de las principales dificultades para identificar la distribución natural de este organismo radica en que, por lo general, no causa síntomas ni enfermedades infecciosas en huéspedes adaptados a convivir con él de forma natural. Solo cuando este organismo se introduce en hábitats vulnerables con especies hospedadoras menos resistentes se produce una destrucción considerable.
En 2021, una investigación reveló que los orígenes de este patógeno son los bosques subtropicales de laurisilva en Asia Oriental, específicamente el área cerca de la frontera de Vietnam y Yunnan, China, así como el suroeste de Japón. Se obtuvieron 505 cultivos de Phytophthora de hojas en arroyos de montaña de Fansipan y Sau Chua; de estos, 64 muestras de 7 arroyos (6 de Fansipan y 1 de Sau Chua) fueron identificadas como P. ramorum . En las islas japonesas de Shikoku y Kyushu, se muestrearon 17 cuencas de arroyos, lo que dio 597 cultivos de Phytophthora ; de estos, 3 de Shikoku y 4 de Kyushu fueron identificados como P. ramorum. Además de los tipos EU y NA, los investigadores identificaron por morfología de colonia en agar de zanahoria dos nuevos grupos de fenotipos: indochino y japonés. En una prueba de estrés por alta temperatura/baja humedad, NA2 y EU2 fueron altamente tolerantes, y NA1 y EU1 no tuvieron crecimiento. Las colonias de fenotipo indochino (IC) y japonés (NP) tuvieron respuestas muy variables, lo que indica múltiples genotipos dentro de cada grupo fenotípico. En una prueba de apareamiento, se descubrió que el 89% de los aislados eran del tipo de apareamiento A1; solo el 11% eran del tipo A2. Un emparejamiento de dos tipos indochinos IC1 e IC2 resultó en la formación de oosporas similares a las observadas entre linajes conocidos de diferente tipo. Se cree que el linaje IC1 dio origen al grupo EU1. NP1 es ancestral de NP2 y hermano de EU2. NA2 es ancestral de NA1. El nivel de diversidad en las muestras de Asia oriental comparado con la diversidad en los cuatro linajes conocidos previamente apoya la hipótesis de que este es el centro geográfico de origen de Phytophthora ramorum. Además, no se observó vegetación sintomática. La presencia de otras Phytophthora spp. La inclusión de P. foliorum y P. lateralis en el suroeste de Japón sugiere que este podría ser el origen de un clado de especies relacionadas denominado clado 8c. [ 34 ]
Introducción como especie exótica
P. ramorum es una especie introducida, y estas introducciones ocurrieron por separado para las poblaciones europeas y norteamericanas, de ahí que solo exista un tipo de apareamiento en cada continente ; esto se llama efecto fundador . [ 35 ] Las diferencias entre las dos poblaciones se deben, por lo tanto, a la adaptación a climas distintos. La evidencia incluye poca variabilidad genética, ya que P. ramorum no ha tenido tiempo de diversificarse desde su introducción. La variabilidad existente puede explicarse por múltiples introducciones con unos pocos individuos que se adaptaron mejor a sus respectivos entornos. [ 36 ] El comportamiento del patógeno en California también es indicativo de ser introducido; se supone que una tasa de mortalidad tan alta de árboles se habría notado antes si P. ramorum fuera nativo .
Eventos de hibridación
Se ha demostrado que las especies de Phytophthora han evolucionado mediante la hibridación interespecífica de dos especies diferentes del género. [ 37 ] Cuando una especie se introduce en un nuevo entorno , provoca una selección episódica . La especie invasora se expone a otros taxones residentes , y puede ocurrir la hibridación para producir una nueva especie. Si estos híbridos tienen éxito, pueden superar en competencia a sus especies progenitoras. [ 38 ] Por lo tanto, P. ramorum es posiblemente un híbrido entre dos especies. Sin embargo, el borrador del genoma de P. ramorum no mostró ninguna evidencia de hibridación reciente. [ 39 ]
Impactos ecológicos
En relación con la ecología humana, la pérdida del roble tanoak a medida que el patógeno se propaga a tierras indígenas culturalmente sensibles representa la pérdida de bellotas de roble tanoak, uno de los alimentos tradicionales y ceremoniales más importantes que aún se utilizan en el norte de California, como entre los pueblos Yurok , Hupa , Miwok y Karuk . Un impacto similar se aplica a la disminución de otras especies de plantas nativas que son fuentes de alimento tradicionales en los sistemas de roble tanoak y roble infectados por el patógeno. [ 40 ]
En la ecología forestal, el patógeno contribuye a la pérdida de los servicios ambientales que brindan la diversidad de especies vegetales y la fauna silvestre interdependiente.
Se espera que la mortalidad causada por esta enfermedad emergente provoque muchos efectos indirectos. En la literatura científica se han analizado varias predicciones de impactos a largo plazo. [ 41 ] Si bien dichas predicciones son necesariamente especulativas, en algunos casos se han documentado impactos indirectos que ocurren en escalas de tiempo más cortas. Por ejemplo, un estudio demostró que los árboles de secuoya ( Sequoia sempervirens ) crecieron más rápido después de que los robles tanoak vecinos murieran a causa de la muerte súbita del roble. [ 42 ] Otros estudios han combinado observaciones actuales y técnicas de reconstrucción/proyección para documentar impactos a corto plazo y, al mismo tiempo, inferir condiciones futuras. Un estudio utilizó este enfoque para investigar los efectos de la muerte súbita del roble en las características estructurales de los bosques de secuoyas. [ 43 ]
Se pueden inferir impactos adicionales a largo plazo de la SOD a partir de los patrones de regeneración en áreas que han experimentado una mortalidad severa. Estos patrones pueden indicar qué especies de árboles reemplazarán al roble tanoak en las áreas afectadas. Estas transiciones serán de particular importancia en tipos de bosques que eran relativamente pobres en diversidad de especies de árboles antes de la introducción de la SOD, por ejemplo, los bosques de secuoyas. A partir de 2011El único estudio que examinó exhaustivamente la regeneración en bosques de secuoyas afectados por SOD no encontró evidencia de que otras especies de árboles de hoja ancha estén sembrando. [ 44 ] En cambio, la secuoya estaba colonizando la mayoría de los claros de mortalidad. Sin embargo, también encontraron una regeneración inadecuada en algunas áreas y concluyeron que la regeneración continúa. Dado que este estudio solo consideró un sitio en el condado de Marin, California , estos resultados pueden no ser aplicables a otros bosques. Otros impactos en la ecología local incluyen, entre otros, los efectos residuales de la fumigación con pesticidas fuertes (Agrifos) para tratar los síntomas de SOD, y la alta mortalidad de la comunidad de polinizadores nativos que ocurre como resultado. Las colmenas situadas en áreas de fumigación intensa con Agrifos han sufrido pérdidas significativas de población en correlación directa con la aplicación de estos químicos. Condados como Napa y Sonoma pueden estar causando daños significativos a sus poblaciones de polinizadores nativos debido a la adopción de políticas de pesticidas profilácticos de amplio alcance. Estos daños a las poblaciones de polinizadores pueden tener efectos negativos secundarios en toda la comunidad vegetal local, agravando la pérdida de biodiversidad y, por lo tanto, de valor ambiental, atribuible a la SOD.
Impacto ambiental y económico
Además de la rápida y significativa pérdida de especies hospedantes simbióticas, dado que la muerte súbita del roble se clasifica como una enfermedad de anillamiento del tronco, que se ha demostrado que causa una reducción masiva en la biomasa del suelo de micorrizas, la cantidad de fósforo y micronutrientes que las micorrizas pueden absorber se reduce considerablemente en suelos ocupados por árboles con SOD. [ 45 ] Otro impacto ambiental significativo de P. ramorum es su tendencia a producir grandes depósitos de restos leñosos secos en áreas propensas a incendios forestales, lo que hace que sean aún más difíciles de contener. [ 45 ] De hecho, los focos de SOD son "inmanejables" para los equipos de bomberos, y hay cada vez más evidencia que sugiere que la SOD juega un papel importante en la susceptibilidad de un bosque al fuego. En el otro extremo del espectro están los importantes impactos económicos de P. ramorum , que son difíciles de evaluar, pero el más obvio de los cuales es la reducción del valor de las propiedades inmobiliarias que contienen robles, ya que los robles en particular tienden a aumentar el valor de las propiedades de los terrenos que habitan. [ 45 ] Además, varias industrias estadounidenses han sufrido debido a la propagación de SOD, incluidas las industrias de plantas ornamentales, especias y compostaje, especialmente en el estado de California. [ 45 ]
Control
Detección temprana
La detección temprana de P. ramorum es esencial para su control. A nivel de árbol individual, los tratamientos preventivos, que son más efectivos que los terapéuticos, [ 46 ] dependen del conocimiento del movimiento del patógeno a través del paisaje para saber cuándo se acerca a los árboles valiosos. A nivel de paisaje, el movimiento rápido y a menudo indetectable de P. ramorum significa que cualquier tratamiento que pretenda frenar su propagación debe aplicarse muy pronto en el desarrollo de una infestación. Desde el descubrimiento de P. ramorum , los investigadores han estado trabajando en el desarrollo de métodos de detección temprana a escalas que van desde el diagnóstico en plantas infectadas individuales hasta esfuerzos de detección a nivel de paisaje que involucran a un gran número de personas.
La detección de especies de Phytophthora requiere confirmación en laboratorio. El método tradicional de cultivo consiste en utilizar un medio de crecimiento selectivo contra hongos (y, en algunos casos, contra otros oomicetos como las especies de Pythium ). Se extrae material del huésped del borde de una lesión en el tejido vegetal causada por el patógeno; el crecimiento resultante se examina al microscopio para confirmar la morfología característica de P. ramorum . El éxito en el aislamiento del patógeno suele depender del tipo de tejido del huésped y de la época del año en que se intenta la detección. [ 47 ]
Debido a estas dificultades, los investigadores han desarrollado otros enfoques para identificar P. ramorum . La prueba ELISA puede ser el primer paso en los métodos no basados en cultivos para identificar P. ramorum , pero solo puede ser un primer paso, ya que detecta la presencia de proteínas producidas por todas las especies de Phytophthora . En otras palabras, puede identificar a nivel de género, pero no a nivel de especie. Las pruebas ELISA pueden procesar un gran número de muestras a la vez, por lo que los investigadores a menudo las utilizan para filtrar las muestras probablemente positivas de las que no lo son cuando el número total de muestras es muy grande. [ 47 ] Algunos fabricantes producen kits de campo ELISA a pequeña escala que el propietario puede usar para determinar si el tejido vegetal está infectado por Phytophthora .
Los investigadores también han desarrollado numerosas técnicas moleculares para la identificación de P. ramorum . Estas incluyen la amplificación de secuencias de ADN en la región del espaciador transcrito interno del genoma de P. ramorum ( reacción en cadena de la polimerasa ITS , o PCR ITS); PCR en tiempo real, en la que la abundancia de ADN se mide en tiempo real durante la reacción de PCR, utilizando colorantes o sondas como SBYR-Green o TaqMan; PCR múltiple , que amplifica más de una región de ADN al mismo tiempo; y polimorfismo de conformación de cadena simple (SSCP), que utiliza la secuencia de ADN ITS amplificada por la reacción de PCR para diferenciar las especies de Phytophthora según su movimiento diferencial a través de un gel. [ 47 ]
Además, los investigadores han comenzado a utilizar características de la secuencia de ADN de P. ramorum para identificar las minúsculas diferencias entre los distintos aislados de P. ramorum . Dos técnicas para ello son el polimorfismo de longitud de fragmentos amplificados (ALP) , que, mediante la comparación de diferencias entre varios fragmentos de la secuencia, ha permitido a los investigadores diferenciar correctamente entre aislados de la UE y EE. UU. [ 47 ] , y el análisis de microsatélites , que son regiones de la secuencia con pares de bases repetidas. Cuando los propágulos de P. ramorum llegan a una nueva ubicación geográfica y establecen colonias, estos microsatélites comienzan a mutar en un tiempo relativamente corto, y lo hacen de forma gradual. Basándose en esto, investigadores de California han podido construir árboles, a partir de análisis de microsatélites de aislados recolectados en todo el estado, que rastrean el movimiento de P. ramorum desde dos posibles puntos iniciales de establecimiento en los condados de Marin y Santa Cruz hasta puntos posteriores. [ 48 ]
La detección temprana de P. ramorum a escala paisajística comienza con la observación de síntomas en plantas individuales (y/o detección de propágulos de P. ramorum en cursos de agua; ver más abajo). El monitoreo sistemático en tierra ha sido difícil dentro del rango de P. ramorum porque la mayoría de los árboles infectados se encuentran en un mosaico complejo de tierras con diversas propiedades. En algunas áreas, se han realizado estudios terrestres dirigidos en áreas de recreación intensa o uso de visitantes, como parques, puntos de inicio de senderos y rampas para botes. En California, al realizar la detección en tierra, buscar síntomas en el laurel es la estrategia más efectiva, ya que la infección por P. ramorum de robles verdaderos y robles tanino casi siempre está altamente asociada con el laurel, el principal punto de origen epidemiológico del patógeno. [ 49 ] [ 50 ] [ 51 ] Además, en muchos sitios de California (aunque no en todos), P. ramorum se puede detectar típicamente a partir de tejidos de laurel infectados mediante técnicas de cultivo durante todo el año; Este no es el caso para la mayoría de los demás huéspedes, ni tampoco en Oregón, donde el roble tanoak es el huésped más confiable. [ 52 ]
Como parte de un programa nacional del USDA, se implementó un estudio de detección terrestre entre 2003 y 2006 en 39 estados de EE. UU. para determinar si el patógeno se había establecido fuera de las áreas de la Costa Oeste que ya se sabía que estaban infestadas. Las áreas de muestreo se estratificaron según variables ambientales que probablemente favorecieran el crecimiento del patógeno y por proximidad a posibles puntos de introducción del inóculo, como viveros. Se recolectaron muestras a lo largo de transectos establecidos en bosques potencialmente susceptibles o fuera de los perímetros de los viveros. Las únicas muestras positivas se recolectaron en California, lo que confirma que P. ramorum aún no se había establecido en el medio ambiente fuera de la Costa Oeste. [ 53 ]
El reconocimiento aéreo ha demostrado ser útil para la detección de infestaciones de P. ramorum en grandes extensiones de terreno, aunque no es una técnica tan temprana como otras, ya que depende de la localización de copas de roble tanoak muertas desde aeronaves de ala fija. La sofisticada tecnología GPS y de mapeo permite a los observadores marcar la ubicación de los árboles muertos para que los equipos terrestres puedan regresar a la zona y tomar muestras de la vegetación cercana. [ 54 ]
La detección de P. ramorum en cursos de agua se ha consolidado como uno de los métodos de detección precoz más antiguos. Esta técnica emplea cebos de pera o rododendro suspendidos en el curso de agua mediante cuerdas, cubos, bolsas de malla u otros dispositivos similares. Si las plantas de la cuenca están infectadas con P. ramorum , es probable que las zoosporas del patógeno (así como otras especies de Phytophthora ) estén presentes en los cursos de agua adyacentes. En condiciones climáticas favorables, las zoosporas son atraídas por los cebos y los infectan, causando lesiones que pueden aislarse para cultivar el patógeno o analizarse mediante PCR. [ 55 ] [ 56 ] Este método ha detectado P. ramorum en escalas que van desde pequeñas cuencas estacionales intermitentes hasta los ríos Garcia, Chetco y South Fork Eel en California y Oregón (áreas de drenaje de 144, 352 y 689 mi² respectivamente). Permite detectar la existencia de plantas infectadas en las cuencas antes de que se manifieste la mortalidad causada por las infecciones. Por supuesto, no puede detectar la ubicación exacta de esas plantas infectadas: ante el primer indicio de propágulos de P. ramorum en el arroyo, los equipos deben rastrear la cuenca hidrográfica utilizando todos los medios disponibles para encontrar la vegetación sintomática.
Un método menos técnico para detectar P. ramorum a nivel de paisaje implica la participación de los propietarios locales en la búsqueda. Muchos departamentos de agricultura de los condados y oficinas de Extensión Cooperativa de la Universidad de California en California han podido monitorear la distribución del patógeno en sus regiones mediante informes y muestras aportadas por el público. En 2008, el Laboratorio Garbelotto de la Universidad de California, Berkeley, junto con colaboradores locales, organizó una serie de eventos educativos, denominados "SOD Blitzes", diseñados para brindar a los propietarios locales información básica sobre P. ramorum y cómo identificar sus síntomas. Cada participante recibió un kit de muestreo, tomó muestras de una cierta cantidad de árboles en su propiedad y las devolvió al laboratorio para su análisis. Se espera que este tipo de ciencia ciudadana ayude a generar un mapa mejorado de la distribución de P. ramorum en las áreas donde se realizan los talleres.
Gestión en la agricultura
Desde que los reguladores estadounidenses descubrieron en 2004 que P. ramorum se había extendido por todo el país a varios huéspedes, se ha demostrado que las inspecciones proactivas de los envíos agrícolas ayudan a reducir el riesgo de infestaciones de muerte súbita del roble. [ 57 ] Además, el APHIS del USDA planea específicamente detener la propagación de SOD continuando su programa de divulgación pública y aprobando regulaciones sobre la transferencia de productos agrícolas que podrían ser un vector de la enfermedad para P. ramorum . De hecho, en Oregón y California, el USDA ha regulado con éxito el stock de plantas hospedantes potenciales en viveros para "matar de hambre" la enfermedad de las plantas hospedantes potenciales. [ 57 ] Además, al manejarla en viveros, es importante considerar que el personal del vivero a menudo debe visitar sitios en el campo como invernaderos, campos y otros viveros. [ 58 ] Por lo tanto, se deben tomar varias medidas de bioseguridad para asegurar que la SOD no se transfiera involuntariamente al vivero, incluyendo conducir vehículos solo en áreas pavimentadas, de concreto o de grava en los sitios de inspección para evitar el contacto con materia orgánica del suelo que podría representar un vector potencial de enfermedades. [ 58 ]
Gestión de zonas silvestres
El curso que debe tomar el manejo de P. ramorum depende de varios factores, incluida la escala del paisaje en el que se espera manejarlo. El manejo de P. ramorum se ha llevado a cabo a nivel de paisaje/regional en Oregón en forma de una campaña para erradicar completamente el patógeno de los bosques en los que se ha encontrado (principalmente propiedad privada, pero también propiedad del Servicio Forestal del USDA y la Oficina de Administración de Tierras del USDI ). [ 59 ] [ 60 ] [ 61 ] La campaña de erradicación implica una detección temprana vigorosa por medio de monitoreo aéreo y de cursos de agua, una cuarentena dirigida por el Servicio de Inspección de Sanidad Animal y Vegetal del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA APHIS) y el Departamento de Agricultura de Oregón para prevenir el movimiento de materiales hospedantes fuera del área donde se encuentran árboles infectados, y la remoción inmediata de la vegetación hospedante de P. ramorum , sintomática o no, dentro de un área de amortiguamiento de 300 pies (91 m) alrededor de cada árbol infectado.
El programa de erradicación de P. ramorum en Oregón, que comenzó cerca de la ciudad de Brookings en el suroeste del estado en 2001, ha adaptado sus estrategias de manejo a lo largo de los años en respuesta a nueva información sobre este hongo . Por ejemplo, después de que los ensayos de inoculación de diversas especies de árboles delimitaran con mayor claridad qué huéspedes son susceptibles, los colaboradores de Oregón comenzaron a dejar especies no hospedantes, como el abeto de Douglas y el aliso rojo, en el sitio. En otro ejemplo, tras descubrir que un pequeño porcentaje de tocones de roble tanoak que rebrotaban en los sitios de eliminación de hospedantes estaban infectados con el patógeno —se desconoce si estas infecciones eran sistémicas o si alcanzaron los brotes desde el entorno circundante—, los colaboradores comenzaron a pretratar los árboles con cantidades muy pequeñas y específicas de herbicida para eliminar los sistemas radiculares de los robles tanoak infectados antes de talarlos. El programa ha tenido éxito, ya que, si bien aún no ha erradicado por completo el patógeno de los bosques de Oregón, la epidemia en Oregón no ha seguido el curso explosivo que ha tenido en los bosques de California.
California, sin embargo, enfrenta obstáculos significativos que le impiden emprender el mismo tipo de esfuerzo de erradicación. Para empezar, el organismo estaba demasiado arraigado en los bosques de las áreas de Santa Cruz y la Bahía de San Francisco cuando se descubrió la causa de la muerte súbita del roble, lo que impedía el éxito de cualquier esfuerzo de erradicación. Incluso en áreas relativamente libres de infestación de la costa norte y el sur de Big Sur , los esfuerzos coordinados regionalmente para controlar el patógeno enfrentan enormes desafíos de liderazgo, coordinación y financiación. No obstante, los administradores de tierras siguen trabajando para coordinar esfuerzos entre estados, condados y agencias con el fin de brindar un control más integral de P. ramorum .
Existen varias opciones para los propietarios de tierras que desean limitar los impactos de la muerte de la SOD en sus propiedades. Ninguna de estas opciones es infalible, garantiza la erradicación de P. ramorum ni garantiza la prevención de la infección de un árbol. Algunas aún se encuentran en la etapa inicial de prueba. Sin embargo, cuando se utilizan de manera cuidadosa y exhaustiva, algunos de los tratamientos mejoran la probabilidad de ralentizar la propagación del patógeno o de limitar sus impactos en los árboles o masas forestales. Suponiendo que el propietario haya identificado correctamente el/los árbol/es huésped/es y el/los síntoma/s, haya enviado una muestra a una autoridad local para su análisis en un laboratorio autorizado y haya recibido confirmación de que el/los árbol/es están infectados con P. ramorum —o, alternativamente, suponiendo que el propietario sepa que hay árboles infectados con P. ramorum cerca y desee proteger los recursos de su propiedad— puede intentar el control mediante métodos culturales (árbol individual), químicos o silvícolas (masa forestal).
La mejor evidencia de que las técnicas culturales podrían ayudar a proteger los árboles contra P. ramorum proviene de una investigación que ha establecido una correlación entre el riesgo de enfermedad en los robles de la costa y la proximidad de los árboles al laurel. [ 24 ] En particular, esta investigación encontró que los laureles que crecían a menos de 5 m del tronco de un roble eran los mejores predictores del riesgo de enfermedad. Esto implica que la eliminación estratégica de laureles cerca de los robles de la costa podría disminuir el riesgo de infección del roble. La eliminación masiva de laureles no estaría justificada, ya que los laureles cercanos a los robles parecen proporcionar el mayor factor de riesgo. Aún no se ha establecido si el mismo patrón es válido para otros robles o robles tanoak. Se ha iniciado una investigación sobre este tema para el roble tanoak, pero cualquier recomendación cultural eventual será más compleja, porque las ramitas de roble tanoak también sirven como fuentes de inóculo de P. ramorum .
Un tratamiento inicialmente prometedor para prevenir la infección de robles y robles de hoja ancha —no para curar una infección ya establecida— es un fungicida fosfonado comercializado con el nombre comercial Agri-fos. El fosfonato es una forma neutralizada de ácido fosforoso que actúa no mediante el antagonismo directo de Phytophthora , sino estimulando diversos tipos de respuestas inmunitarias en el árbol. [ 46 ] Es en su mayoría inocuo para el medio ambiente si no se aplica a plantas no objetivo y puede aplicarse mediante inyección en el tronco o como pulverización en el fuste. Al aplicar Agri-fos como pulverización, debe combinarse con un surfactante organosilicato , Pentra-bark, para que el producto se adhiera al tronco el tiempo suficiente para ser absorbido por el árbol. Agri-fos ha sido muy eficaz en la prevención de infecciones en árboles, pero debe aplicarse cuando los síntomas visibles de P. ramorum en otros árboles de la vecindad inmediata aún están relativamente distantes; de lo contrario, es probable que el árbol a tratar ya esté infectado, pero aún no se hayan desarrollado síntomas visibles (especialmente cierto para el roble de hoja ancha). Sin embargo, ensayos de campo posteriores y extensos demostraron que el fosfonato (también llamado fosfito) tenía poco o ningún efecto beneficioso. [ 62 ]
En 2006, en el condado de Humboldt, en la costa noroeste de California, comenzaron los ensayos de métodos silvícolas para el tratamiento de P. ramorum. Estos ensayos se llevaron a cabo en diversas propiedades infestadas, tanto privadas como públicas, y generalmente se centraron en distintos niveles y tipos de eliminación del huésped. Los ensayos más extensos ( 50 acres (200 000 m² ) ) y con mayor número de réplicas consistieron en la eliminación de roble tanoak y laurel con motosierra en toda la masa forestal infestada, con y sin quema controlada posterior, diseñada para eliminar plántulas pequeñas y hojarasca infestada. [ 63 ] Otros tratamientos incluyeron la eliminación del huésped en un diseño modificado de "cortafuegos sombreado", en el que se eliminó todo el laurel, pero no todos los robles tanoak; la eliminación de laurel y roble tanoak mediante herbicidas; y la eliminación únicamente de laurel. Los resultados de estos tratamientos aún se están monitoreando, pero hasta el momento, el muestreo repetido ha detectado solo cantidades muy pequeñas de P. ramorum en el suelo o en la vegetación de los sitios tratados.
Gestión de viveros
La investigación y el desarrollo en el manejo de P. ramorum en viveros abarcan desde P. ramorum en la planta individual, hasta P. ramorum en el entorno del vivero, pasando por el desplazamiento del patógeno a través de fronteras estatales y nacionales en plantas infectadas.
Diversos estudios han evaluado los efectos curativos y protectores de varios compuestos químicos contra P. ramorum en plantas ornamentales o árboles de Navidad. Muchos estudios se han centrado en las cuatro principales plantas hospedantes ornamentales de P. ramorum ( Rhododendron , Camellia , Viburnum y Pieris ). Se han encontrado varios compuestos eficaces; entre los más efectivos se incluyen mefenoxam , metalaxil , dimetomorfo y fenamidona . Muchos de estos estudios han llegado a las siguientes conclusiones: los compuestos químicos son, en general, más eficaces como preventivos que como curativos; cuando se usan de forma preventiva, deben reaplicarse a intervalos regulares; y pueden enmascarar los síntomas de la infección por P. ramorum en la planta hospedante, lo que podría interferir con las inspecciones para medidas de cuarentena. En general, estos compuestos suprimen, pero no erradican, el patógeno, y algunos investigadores temen que, con el uso repetido, el patógeno pueda desarrollar resistencia. Estos estudios y conclusiones se resumen en Kliejunas. [ 64 ]
Otra área de investigación y práctica en evolución se centra en la eliminación de P. ramorum de los viveros donde se ha establecido para prevenir la propagación del patógeno por vía humana en el comercio de plantas ornamentales. Una forma de abordar esto es mediante un programa riguroso de cuarentena e inspección, implementado por diversas agencias reguladoras federales y estatales. Bajo el programa federal de cuarentena de P. ramorum implementado por el USDA APHIS , los viveros en California, Oregón y Washington están regulados y deben participar en un régimen de inspección anual; los viveros en los 14 condados infestados de la costa de California, además del área infestada limitada en el condado de Curry , Oregón, deben participar en un programa de inspección más estricto al realizar envíos fuera de esta área. [ 65 ]
Gran parte de la investigación sobre la desinfestación de viveros se ha centrado en las mejores prácticas de manejo (BMP, por sus siglas en inglés) voluntarias que los viveros pueden implementar para prevenir la introducción de P. ramorum en el vivero y su propagación de planta a planta. En 2008, un grupo de organizaciones de la industria de viveros publicó una lista de BMP que incluye subsecciones sobre prevención/manejo de plagas, capacitación, monitoreo/auditorías internas/externas, registros/trazabilidad y documentación. El documento incluye recomendaciones específicas como "Evitar el riego por aspersión de plantas de alto riesgo"; "Después de cada rotación de cultivos , desinfectar las camas de nebulización de propagación , el área de clasificación, las mesas de corte, las máquinas y las herramientas para minimizar la propagación o introducción de patógenos"; y "El personal del vivero debe asistir a una o más capacitaciones sobre P. ramorum impartidas por personal calificado o documentar la autocapacitación". [ 66 ] [ 67 ]
La investigación sobre el control de P. ramorum en viveros también se ha centrado en la desinfestación del agua de riego que contiene inóculo de P. ramorum . El agua de riego puede infestarse a partir de laureles en el bosque (si la fuente de riego es un arroyo), de laureles que sobresalen sobre estanques de riego, de la escorrentía de bosques infestados, [ 68 ] o del agua de riego recirculada. [ 69 ] Experimentos en Alemania con tres tipos de filtros —filtros de arena lentos , filtros de lava y humedales artificiales— mostraron que los dos primeros eliminaron completamente P. ramorum del agua de riego, mientras que el 37% de las muestras de agua posteriores al tratamiento del humedal artificial aún contenían P. ramorum . [ 70 ]
Junto con prácticas de riego adecuadas, la cobertura del suelo puede ser una práctica de manejo eficaz para plantas ornamentales en viveros. Cubrir el suelo con una capa de grava de 5 a 7 cm puede prevenir la dispersión por salpicaduras de propágulos hacia las plantas ornamentales cultivadas en contenedores. Esta práctica también puede suprimir significativamente la enfermedad. [ 71 ]
Dado que P. ramorum puede persistir durante un período de tiempo indeterminado dentro del perfil del suelo, los programas de manejo en viveros también deben abordar la delimitación de la distribución del patógeno en el suelo del vivero y su eliminación de las áreas infestadas. Se han probado diversas opciones químicas para la desinfección del suelo, incluyendo sustancias químicas como cloropicrina , metam sodio , yodometano y dazomet . Las pruebas de laboratorio indicaron que todas estas sustancias químicas fueron efectivas cuando se aplicaron al suelo infestado en frascos de vidrio. Además, las pruebas en viveros voluntarios con suelo infestado demostraron que la fumigación con dazomet (nombre comercial Basamid) seguida de un período de 14 días de cobertura con lona eliminó con éxito P. ramorum del perfil del suelo. [ 72 ] Otras prácticas de desinfección del suelo en investigación, o en las que se ha expresado interés, incluyen la esterilización con vapor , la solarización y el pavimentado de las áreas infestadas.
Saneamiento general en áreas infestadas
Uno de los aspectos más importantes del control de P. ramorum consiste en interrumpir la propagación del patógeno mediada por el ser humano, asegurando que los materiales infestados no se trasladen de un lugar a otro. Si bien las cuarentenas obligatorias cumplen parte de esta función, la higiene básica al trabajar o realizar actividades recreativas en áreas infestadas también es fundamental. En la mayoría de los casos, las prácticas de higiene implican eliminar el follaje y el barro de las superficies potencialmente infestadas (como zapatos, vehículos y mascotas) antes de abandonar la zona. La implementación de estas prácticas se vuelve más compleja cuando un gran número de personas trabaja en áreas infestadas, como en la construcción, la tala de madera o la extinción de incendios forestales . El Departamento de Silvicultura y Protección contra Incendios de California y el Servicio Forestal del USDA han implementado directrices y requisitos de mitigación para estas dos últimas situaciones; puede encontrar información básica sobre la higiene en áreas infestadas por P. ramorum en el sitio web del Grupo de Trabajo sobre la Mortalidad del Roble de California ( www.suddenoakdeath.org ), en la sección "Tratamiento y Manejo" (subsección "Saneamiento y Reducción de la Propagación").
Participación de agencias gubernamentales
En Inglaterra en 2009, la Comisión Forestal , DEFRA , la Agencia de Investigación de Alimentos y Medio Ambiente , el Consejo del Condado de Cornwall y Natural England están trabajando juntos para registrar las ubicaciones y abordar esta enfermedad. Natural England está ofreciendo financiación de subvenciones a través de sus programas de Administración Ambiental , Administración del Campo y Área Ambientalmente Sensible para eliminar el rododendro. [ 73 ] En 2011, la Comisión Forestal comenzó a talar 10 000 acres (40 km 2 ) de bosque de alerce en el suroeste de Inglaterra, como un intento de detener la propagación de la enfermedad. En 2023 la Comisión Forestal emitió un Aviso Estatutario de Salud Vegetal a Sheffield and Rotherham Wildlife Trust ordenándole que eliminara más de 1000 árboles en su reserva natural en Wyming Brook. [ 17 ] En Irlanda del Norte, a finales de 2011, el Servicio Forestal del Departamento de Agricultura y Desarrollo Rural comenzó a talar 14 hectáreas de bosque de alerces afectado en Moneyscalp, en el límite del Parque Forestal de Tollymore en el condado de Down. [ 74 ]
Véase también
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Enlaces externos
- Grupo de trabajo sobre la mortalidad del roble de California
- Enfermedad de Ramorum , Comisión Forestal del Reino Unido
- Muerte súbita del roble , Centro de Investigación de Especies Invasoras
- Perfil de la especie: Muerte súbita del roble ( Phytophthora ramorum ) , Centro Nacional de Información sobre Especies Invasoras, Biblioteca Nacional de Agricultura de los Estados Unidos . Información general y recursos sobre la muerte súbita del roble.
- Galería de plagas : Síndrome de la muerte súbita del roble , No mueva la leña.
- Phytophthora
- Enfermedades de los árboles
- Patógenos y enfermedades de las plantas causadas por oomicetos.
- Biota de California
- Historia natural del chaparral y los bosques de California
- Quercus
- Protistas descritos en 1995