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Fijación de carbono C4

Anatomía de la hoja en la mayoría de las plantas C4 . A: Célula del mesófilo B: Cloroplasto C: Tejido vascular D: Célula de la vaina del haz E: Estoma F: Tejido vascular 1. El C...

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Anatomía de la hoja en la mayoría de las plantas C4 . A: Célula del mesófilo B: Cloroplasto C: Tejido vascular D: Célula de la vaina del haz E: Estoma F: Tejido vascular 1. El CO2 se fija para producir una molécula de cuatro carbonos ( malato o aspartato ). 2. La molécula sale de la célula y entra en las células de la vaina del haz. 3. Luego se descompone en CO2 y piruvato . El CO2 entra en el ciclo de Calvin para producir carbohidratos. 4. El piruvato vuelve a entrar en la célula del mesófilo, donde se reutiliza para producir malato o aspartato.

La fijación de carbono C4 o vía de Hatch-Slack es uno de los tresprocesos fotosintéticos conocidos de fijación de carbono en las plantas. Debe su nombre al descubrimiento realizado en la década de 1960 por Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack . [ 1 ]

La fijación de carbono C4 es una variante de la fijación de carbono C3 , un proceso ancestral y más común . La principal enzima carboxilante en la fotosíntesis C3 se denomina RuBisCO , la cual cataliza dos reacciones distintas utilizando CO₂ (carboxilación) u oxígeno (oxigenación) como sustrato. La oxigenación por RuBisCO produce fosfoglicolato , un compuesto tóxico que requiere energía para su reciclaje mediante fotorrespiración . La fotosíntesis C4 reduce la fotorrespiración al concentrar el CO₂ alrededor de la RuBisCO.

Para que la RuBisCO pueda funcionar en un entorno celular con alto contenido de dióxido de carbono y muy poco oxígeno, las hojas de las plantas C4 generalmente contienen dos compartimentos parcialmente aislados llamados células del mesófilo y células de la vaina vascular . El CO₂ se fija inicialmente en las células del mesófilo en una reacción catalizada por la enzima PEP carboxilasa, en la que el fosfoenolpiruvato (PEP) de tres carbonos reacciona con el CO₂ para formar el ácido oxaloacético (OAA) de cuatro carbonos . El OAA puede luego reducirse a malato o transaminarse a aspartato . Estos intermediarios se difunden a las células de la vaina vascular, donde se descarboxilan, creando un entorno rico en CO₂ alrededor de la RuBisCO y, por lo tanto, suprimiendo la fotorrespiración. El piruvato (PYR) resultante, junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA) producido por la RuBisCO, se difunde de vuelta al mesófilo. El PGA se reduce químicamente y se difunde de nuevo a la vaina vascular para completar el ciclo reductivo de las pentosas fosfato (CRP). Este intercambio de metabolitos es esencial para el funcionamiento de la fotosíntesis C4 .

Los pasos bioquímicos adicionales requieren más energía en forma de ATP para regenerar el PEP, pero la concentración de CO₂ permite altas tasas de fotosíntesis a temperaturas más elevadas. Una mayor concentración de CO₂ supera la reducción de la solubilidad del gas con la temperatura ( ley de Henry ). El mecanismo de concentración de CO₂ también mantiene altos gradientes de concentración de CO₂ a través de los estomas . Esto significa que las plantas C₄ generalmente tienen una menor conductancia estomática , menores pérdidas de agua y una mayor eficiencia en el uso del agua . [ 2 ] Las plantas C₄ también son más eficientes en el uso del nitrógeno, ya que la PEP carboxilasa es más barata de producir que la RuBisCO. [3] Sin embargo, dado que la vía C₃ no requiere energía adicional para la regeneración del PEP, es más eficiente en condiciones donde la fotorrespiración es limitada, típicamente a bajas temperaturas y en la sombra. [ 4 ]

Descubrimiento

Los primeros experimentos que indicaban que algunas plantas no utilizan la fijación de carbono C3 sino que producen malato y aspartato en el primer paso de la fijación de carbono fueron realizados en las décadas de 1950 y principios de 1960 por Hugo Peter Kortschak y Yuri Karpilov . [ 5 ] [ 6 ] La vía C4 fue dilucidada por Marshall Davidson Hatch y Charles Roger Slack , en Australia, en 1966. [ 1 ] Si bien Hatch y Slack se refirieron originalmente a la vía como la "vía del ácido dicarboxílico C4 " , a veces se la denomina vía de Hatch-Slack. [ 6 ]

Anatomía

Sección transversal de una hoja de maíz , una planta C4 . Se muestra la anatomía de Kranz (anillos de células) .

Las plantas C4 suelen presentar una anatomía foliar característica denominada anatomía kranz , del alemán que significa corona . Sus haces vasculares están rodeados por dos anillos de células; el anillo interno, denominado células de la vaina del haz , contiene cloroplastos ricos en almidón que carecen de grana , los cuales difieren de los de las células del mesófilo presentes en el anillo externo. Por lo tanto, los cloroplastos se denominan dimórficos. La función principal de la anatomía kranz es proporcionar un sitio donde el CO₂ pueda concentrarse alrededor de la RuBisCO, evitando así la fotorrespiración . Las células del mesófilo y de la vaina del haz están conectadas mediante numerosas vainas citoplasmáticas llamadas plasmodesmos, cuya permeabilidad a nivel foliar se denomina conductancia de la vaina del haz. A menudo se deposita una capa de suberina [ 7 ] a nivel de la lámina media (interfaz tangencial entre el mesófilo y la vaina del haz) para reducir la difusión apoplástica de CO₂ (denominada fuga). El mecanismo de concentración de carbono en las plantas C4 distingue su firma isotópica de la de otros organismos fotosintéticos.

Aunque la mayoría de las plantas C4 presentan anatomía de Kranz, existen algunas especies que operan un ciclo C4 limitado sin tejido de vaina vascular distintivo. Suaeda aralocaspica , Bienertia cycloptera , Bienertia sinuspersici y Bienertia kavirense (todas quenopodiáceas ) son plantas terrestres que habitan depresiones secas y salinas en los desiertos de Oriente Medio . Se ha demostrado que estas plantas operan mecanismos de concentración de CO2 C4 unicelulares , que son únicos entre los mecanismos C4 conocidos. [ 8 ] [ 9 ] [ 10 ] [ 11 ] Aunque la citología de ambos géneros difiere ligeramente, el principio básico es que se emplean vacuolas llenas de líquido para dividir la célula en dos áreas separadas. Las enzimas de carboxilación en el citosol están separadas de las enzimas descarboxilasas y RuBisCO en los cloroplastos. Existe una barrera difusiva entre los cloroplastos (que contienen RuBisCO) y el citosol. Esto permite que se establezcan dentro de una misma célula una zona de tipo vaina vascular y una zona de tipo mesófilo. Si bien esto permite que funcione un ciclo C4 limitado , resulta relativamente ineficiente. Se produce una importante fuga de CO₂ alrededor de la RuBisCO .

También hay evidencia de fotosíntesis C4 inducible por la macrófita acuática no kranz Hydrilla verticillata en condiciones cálidas, aunque el mecanismo por el cual se minimiza la fuga de CO2 alrededor de RuBisCO es actualmente incierto. [ 12 ]

Bioquímica

En las plantas C3 , el primer paso de las reacciones independientes de la luz de la fotosíntesis es la fijación de CO₂ por la enzima RuBisCO para formar 3-fosfoglicerato . Sin embargo, RuBisCO tiene una doble actividad carboxilasa y oxigenasa . La oxigenación produce la oxidación de parte del sustrato en lugar de su carboxilación , lo que resulta en la pérdida de sustrato y el consumo de energía, en lo que se conoce como fotorrespiración . La oxigenación y la carboxilación son competitivas , lo que significa que la velocidad de las reacciones depende de la concentración relativa de oxígeno y CO₂ .

Para reducir la tasa de fotorrespiración , las plantas C4 aumentan la concentración de CO₂ alrededor de la RuBisCO. A menudo, para facilitar esto, se diferencian dos compartimentos parcialmente aislados dentro de las hojas: el mesófilo y la vaina vascular . En lugar de la fijación directa por la RuBisCO, el CO₂ se incorpora inicialmente a un ácido orgánico de cuatro carbonos ( malato o aspartato ) en el mesófilo. Los ácidos orgánicos luego se difunden a través de los plasmodesmos hacia las células de la vaina vascular. Allí, se descarboxilan creando un ambiente rico en CO₂ . Los cloroplastos de las células de la vaina vascular convierten este CO₂ en carbohidratos mediante la vía convencional C3 .

Existe una gran variabilidad en las características bioquímicas de la asimilación C4, que generalmente se agrupa en tres subtipos, diferenciados por la enzima principal utilizada para la descarboxilación ( enzima málica NADP , NADP-ME; enzima málica NAD , NAD-ME; y carboxiquinasa PEP , PEPCK). Dado que la PEPCK suele incorporarse a la NADP-ME o la NAD-ME, se propuso clasificar la variabilidad bioquímica en dos subtipos. Por ejemplo, el maíz y la caña de azúcar utilizan una combinación de NADP-ME y PEPCK, el mijo utiliza preferentemente NAD-ME y Megathyrsus maximus utiliza preferentemente PEPCK.

NADP-ME

subtipo NADP-ME

El primer paso en la vía NADP-ME tipo C 4 es la conversión de piruvato (Pyr) a fosfoenolpiruvato (PEP), mediante la enzima piruvato fosfato dicinasa (PPDK). Esta reacción requiere fosfato inorgánico y ATP , además de piruvato, produciendo PEP, AMP y pirofosfato inorgánico (PP i ). El siguiente paso es la carboxilación del PEP por la enzima PEP carboxilasa (PEPC), que produce oxalacetato . Ambos pasos ocurren en las células del mesófilo.

piruvato + Pi + ATP → PEP + AMP + PPi
PEP + CO₂ → oxalacetato

PEPC tiene un K M bajo para HCO − 3 — y, por lo tanto, alta afinidad, y no se ve afectado por O 2 por lo que funcionará incluso a bajas concentraciones de CO 2 .

El producto se convierte generalmente en malato (M), que se difunde a las células de la vaina vascular que rodean una vena cercana. Allí, la enzima málica dependiente de NADP (NADP-ME) lo descarboxila para producir CO₂ y piruvato . La RuBisCO fija el CO₂ para producir fosfoglicerato ( PGA) , mientras que el piruvato se transporta de vuelta a la célula del mesófilo , junto con aproximadamente la mitad del fosfoglicerato (PGA). Este PGA se reduce químicamente en el mesófilo y se difunde de vuelta a la vaina vascular, donde entra en la fase de conversión del ciclo de Calvin . Por cada molécula de CO₂ exportada a la vaina vascular, el transportador de malato transfiere dos electrones, reduciendo así la demanda de poder reductor en la vaina vascular.

NAD-ME

subtipo NAD-ME

Aquí, el OAA producido por la PEPC es transaminado por la aspartato aminotransferasa a aspartato (ASP), que es el metabolito que se difunde a la vaina del haz. En la vaina del haz, el ASP se transamina nuevamente a OAA y luego sufre una reducción inútil y una descarboxilación oxidativa para liberar CO₂ . El piruvato resultante se transamina a alanina, que se difunde al mesófilo. Finalmente, la alanina se transamina a piruvato (PYR), que puede regenerarse a PEP por la PPDK en los cloroplastos del mesófilo. Este ciclo evita la reacción de la malato deshidrogenasa en el mesófilo y, por lo tanto, no transfiere equivalentes reductores a la vaina del haz.

PEPCK

subtipo PEPCK

En esta variante, el OAA producido por la aspartato aminotransferasa en la vaina vascular se descarboxila a PEP por la PEPCK. El destino del PEP aún se debate. La explicación más sencilla es que el PEP se difundiría de vuelta al mesófilo para servir como sustrato para la PEPC. Dado que la PEPCK utiliza solo una molécula de ATP, la regeneración de PEP a través de la PEPCK teóricamente aumentaría la eficiencia fotosintética de este subtipo; sin embargo, esto nunca se ha medido. Se ha observado un aumento en la expresión relativa de la PEPCK en condiciones de baja luminosidad, y se ha propuesto que desempeña un papel en la facilitación del equilibrio de los requerimientos energéticos entre el mesófilo y la vaina vascular.

Intercambio de metabolitos

Mientras que en la fotosíntesis C3 cada cloroplasto es capaz de completar reacciones lumínicas y oscuras , los cloroplastos C4 se diferencian en dos poblaciones, contenidas en las células del mesófilo y de la vaina vascular. La división del trabajo fotosintético entre los dos tipos de cloroplastos resulta inevitablemente en un prolífico intercambio de intermediarios entre ellos. Los flujos son grandes y pueden ser hasta diez veces la tasa de asimilación bruta. [ 13 ] El tipo de metabolito intercambiado y la tasa general dependerán del subtipo. Para reducir la inhibición por producto de las enzimas fotosintéticas (por ejemplo, PECP), los gradientes de concentración deben ser lo más bajos posible. Esto requiere aumentar la conductancia de metabolitos entre el mesófilo y la vaina vascular, pero esto también aumentaría la retrodifusión de CO2 fuera de la vaina vascular, lo que resulta en una compensación inherente e inevitable en la optimización del mecanismo de concentración de CO2 .

Captación de luz y reacciones lumínicas

Para satisfacer las demandas de NADPH y ATP en el mesófilo y la vaina del haz, la luz debe ser captada y compartida entre dos cadenas de transferencia de electrones distintas. El ATP puede producirse en la vaina del haz principalmente a través del flujo cíclico de electrones alrededor del Fotosistema I , o en el mesófilo principalmente a través del flujo lineal de electrones, dependiendo de la luz disponible en la vaina del haz o en el mesófilo. El requerimiento relativo de ATP y NADPH en cada tipo de célula dependerá del subtipo fotosintético. [ 13 ] La distribución de la energía de excitación entre los dos tipos de células influirá en la disponibilidad de ATP y NADPH en el mesófilo y la vaina del haz. Por ejemplo, la luz verde no es fuertemente absorbida por las células del mesófilo y puede excitar preferentemente las células de la vaina del haz, o viceversa para la luz azul. [ 14 ] Debido a que las vainas del haz están rodeadas por el mesófilo, la captación de luz en el mesófilo reducirá la luz disponible para llegar a las células de la vaina del haz. Además, el tamaño de la vaina del haz limita la cantidad de luz que se puede aprovechar. [ 15 ]

Eficiencia

Existen diferentes formulaciones de eficiencia posibles según los insumos y productos que se consideren. Por ejemplo, la eficiencia cuántica promedio es la relación entre la asimilación bruta y la intensidad de la luz absorbida o incidente. En la literatura se reporta una gran variabilidad en la eficiencia cuántica medida entre plantas cultivadas en diferentes condiciones y clasificadas en distintos subtipos, pero sus fundamentos aún no están claros. Uno de los componentes de la eficiencia cuántica es la eficiencia de las reacciones oscuras, la eficiencia bioquímica, que generalmente se expresa en términos recíprocos como el costo de ATP de la asimilación bruta (ATP/GA).

En la fotosíntesis C3 , la relación ATP/GA depende principalmente de la concentración de CO2 y O2 en los sitios de carboxilación de la RuBisCO. Cuando la concentración de CO2 es alta y la de O2 es baja , la fotorrespiración se suprime y la asimilación de C3 es rápida y eficiente, con una relación ATP/GA que se aproxima al mínimo teórico de 3.

En la fotosíntesis C4 , la concentración de CO2 en los sitios de carboxilación de RuBisCO es principalmente el resultado del funcionamiento de los mecanismos de concentración de CO2 , que cuestan aproximadamente 2 ATP/GA adicionales, pero hacen que la eficiencia sea relativamente insensible a la concentración externa de CO2 en una amplia gama de condiciones.

La eficiencia bioquímica depende principalmente de la velocidad de suministro de CO₂ a la vaina vascular y, por lo general , disminuye bajo baja luminosidad cuando la tasa de carboxilación del PEP disminuye, reduciendo la relación de concentración de CO₂ /O₂ en los sitios de carboxilación de la RuBisCO. El parámetro clave que define cuánto disminuirá la eficiencia bajo baja luminosidad es la conductancia de la vaina vascular. Las plantas con mayor conductancia de la vaina vascular verán facilitado el intercambio de metabolitos entre el mesófilo y la vaina vascular y serán capaces de altas tasas de asimilación bajo alta luminosidad. Sin embargo, también tendrán altas tasas de retrodifusión de CO₂ desde la vaina vascular (llamada fuga), lo que aumentará la fotorrespiración y disminuirá la eficiencia bioquímica bajo baja luminosidad. Esto representa una compensación inherente e inevitable en el funcionamiento de la fotosíntesis C₄ . Las plantas C₄ tienen una capacidad excepcional para ajustar la conductancia de la vaina vascular. Curiosamente, la conductancia de la vaina vascular se regula negativamente en plantas cultivadas bajo poca luz [ 16 ] y en plantas cultivadas bajo mucha luz que posteriormente se transfieren a poca luz, como ocurre en los doseles de los cultivos donde las hojas más viejas están sombreadas por el nuevo crecimiento. [ 17 ]

Evolución y ventajas

Las plantas C4 tienen una ventaja competitiva sobre las plantas que poseen la vía de fijación de carbono C3, más común, en condiciones de sequía , altas temperaturas y limitación de nitrógeno o CO2 . Cuando se cultivan en el mismo entorno, a 30 °C, las gramíneas C3 pierden aproximadamente 833 moléculas de agua por cada molécula de CO2 fijada, mientras que las gramíneas C4 pierden solo 277. Esta mayor eficiencia en el uso del agua de las gramíneas C4 significa que se conserva la humedad del suelo, lo que les permite crecer durante más tiempo en ambientes áridos. [ 18 ] 

La fijación de carbono C4 ha evolucionado en al menos 62 ocasiones independientes en 19 familias diferentes de plantas, lo que la convierte en un ejemplo principal de evolución convergente . [ 19 ] [ 20 ] Esta convergencia puede haber sido facilitada por el hecho de que existen muchas vías evolutivas potenciales hacia un fenotipo C4 , muchas de las cuales implican pasos evolutivos iniciales no directamente relacionados con la fotosíntesis. [ 21 ] Las plantas C4 surgieron hace unos 35 millones de años [ 20 ] durante el Oligoceno (precisamente cuándo es difícil determinar) y se estaban volviendo ecológicamente significativas a principios del Mioceno , hace unos 21 millones de años . [ 22 ] El metabolismo C4 en las gramíneas se originó cuando su hábitat migró del sotobosque sombreado a ambientes más abiertos, [ 23 ] donde la alta luz solar le dio una ventaja sobre la vía C3 . [ 24 ] La sequía no fue necesaria para su innovación ; Más bien, la mayor parsimonia en el uso del agua fue un subproducto de la vía y permitió que las plantas C4 colonizaran más fácilmente los ambientes áridos. [ 24 ]  

Hoy, las plantas C4 representan alrededor del 5% de la biomasa vegetal de la Tierra y el 3% de sus especies vegetales conocidas. [ 18 ] [ 25 ] A pesar de esta escasez, representan alrededor del 23% de la fijación de carbono terrestre. [ 26 ] [ 27 ] Aumentar la proporción de plantas C4 en la Tierra podría ayudar al biosecuestramiento de CO2 y representar una importante estrategia para evitar el cambio climático . Las plantas C4 actuales se concentran en los trópicos y subtrópicos (por debajo de latitudes de 45 grados) donde la alta temperatura del aire aumenta las tasas de fotorrespiración en las plantas C3 .

Plantas que utilizan la fijación de carbono C4

Alrededor de 8100 especies de plantas utilizan la fijación de carbono C4 , lo que representa aproximadamente el 3% de todas las especies de plantas terrestres. [ 27 ] [ 28 ] Todas estas 8100 especies son angiospermas . La fijación de carbono C4 es más común en monocotiledóneas que en dicotiledóneas , con un 40% de monocotiledóneas que utilizan la vía C4 , en comparación con solo el 4,5% de las dicotiledóneas. A pesar de esto, solo tres familias de monocotiledóneas utilizan la fijación de carbono C4 en comparación con 15 familias de dicotiledóneas. De los clados de monocotiledóneas que contienen plantas C4 , las especies de gramíneas ( Poaceae ) son las que más utilizan la vía fotosintética C4 . El 46% de las gramíneas son C4 y juntas representan el 61% de las especies C4 . C4 ha surgido independientemente en la familia de las gramíneas unas veinte o más veces, en varias subfamilias, tribus y géneros, [ 29 ] incluyendo la tribu Andropogoneae que contiene los cultivos alimenticios maíz , caña de azúcar y sorgo . El teff también es C4 , al igual que varios tipos de mijo . [ 30 ] [ 31 ] [ 32 ] De los clados de dicotiledóneas que contienen especies C4 , el orden Caryophyllales contiene la mayor cantidad de especies. De las familias en Caryophyllales, Chenopodiaceae utiliza la fijación de carbono C4 en mayor medida, con 550 de 1400 especies que la utilizan. Alrededor de 250 de las 1000 especies de la familia relacionada Amaranthaceae también utilizan C4 . [ 18 ] [ 33 ]

Los miembros de la familia de las ciperáceas Cyperaceae y los miembros de numerosas familias de eudicotiledóneas , incluidas Asteraceae (la familia de las margaritas), Brassicaceae (la familia de las coles) y Euphorbiaceae (la familia de las euforbias), también utilizan C 4 .

Ningún árbol grande (de más de 15 m de altura) utiliza C4 , [ 34 ] sin embargo, existen varios árboles o arbustos pequeños de menos de 10 m que sí lo hacen: seis especies de Euphorbiaceae, todas nativas de Hawái, y dos especies de Amaranthaceae que crecen en los desiertos de Oriente Medio y Asia. [ 35 ]

La siguiente lista resume la distribución taxonómica de las plantas con C4 :

Proyecto de ingeniería genética de arroz C4

Dadas las ventajas de C4 , un grupo de científicos de instituciones de todo el mundo está trabajando en el Proyecto de Arroz C4 para producir una variedad de arroz , naturalmente una planta C3 , que utilice la vía C4 mediante el estudio de las plantas C4 maíz y Brachypodium . [ 36 ] Dado que el arroz es el alimento humano más importante del mundo —es el alimento básico para más de la mitad del planeta—, tener un arroz más eficiente en la conversión de la luz solar en grano podría tener importantes beneficios globales para mejorar la seguridad alimentaria . El equipo afirma que el arroz C4 podría producir hasta un 50 % más de grano, y ser capaz de hacerlo con menos agua y nutrientes. [ 37 ] [ 38 ] [ 39 ]

Los investigadores ya han identificado los genes necesarios para la fotosíntesis C4 en el arroz y ahora buscan desarrollar un prototipo de planta de arroz C4 . En 2012, el Gobierno del Reino Unido, junto con la Fundación Bill y Melinda Gates, aportó 14 millones de dólares estadounidenses durante tres años al Proyecto de Arroz C4 del Instituto Internacional de Investigación del Arroz . [ 40 ] En 2019, la Fundación Bill y Melinda Gates otorgó otros 15 millones de dólares estadounidenses al Proyecto de Arroz C4 liderado por la Universidad de Oxford. El objetivo del proyecto de 5 años es tener parcelas experimentales en funcionamiento en Taiwán para 2024. [ 41 ] 

La fotosíntesis C2 , un paso intermedio entre C3 y Kranz C4 , podría ser preferible a la C4 para la conversión del arroz. El sistema más simple está menos optimizado para condiciones de alta luz y alta temperatura que la C4 , pero tiene la ventaja de requerir menos pasos de ingeniería genética y funcionar mejor que la C3 en todas las temperaturas y niveles de luz. [ 42 ] En 2021, el Gobierno del Reino Unido destinó 1,2 millones de libras esterlinas al estudio de la ingeniería C2 . [ 43 ] 

Véase también

Referencias

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  • Khan Academy, videoclase