Selección sexual en las aves

La selección sexual en las aves se refiere a cómo las aves han desarrollado una variedad de comportamientos de apareamiento , siendo la cola del pavo real quizás el ejemplo más famoso de selección sexual y el fugitivo de Fisher . Los dimorfismos sexuales que ocurren comúnmente , como las diferencias de tamaño y color, son atributos energéticamente costosos que señalan situaciones de reproducción competitiva. ^[1] Se han identificado muchos tipos de selección sexual aviar : selección intersexual, también conocida como elección femenina; y competencia intrasexual, donde los individuos del sexo más abundante compiten entre sí por el privilegio de aparearse. Los rasgos seleccionados sexualmente a menudo evolucionan para volverse más pronunciados en situaciones de reproducción competitiva hasta que el rasgo comienza a limitar la aptitud del individuo. Los conflictos entre la aptitud de un individuo y las adaptaciones de señalización aseguran que los adornos seleccionados sexualmente, como la coloración del plumaje y el comportamiento de cortejo, sean rasgos "honestos". Las señales deben ser costosas para garantizar que solo los individuos de buena calidad puedan presentar estos adornos y comportamientos sexuales exagerados. ^[2]

Las especies de aves suelen mostrar selección intersexual, tal vez porque, debido a sus estructuras corporales livianas, las peleas entre machos pueden resultar ineficaces o poco prácticas. Por lo tanto, los machos suelen utilizar los siguientes métodos para intentar seducir a las hembras:

• Color: Algunas especies tienen plumas ornamentadas, diversas y a menudo coloridas.
• Canto : El canto de los pájaros machos proporciona una forma importante de proteger el territorio (selección intrasexual).
• Construcción del nido: En algunas especies, los machos construyen nidos que las hembras someten a una rigurosa inspección, eligiendo al macho que haga el nido más atractivo.
• Baile: los machos bailan delante de las hembras. Las grullas son un ejemplo bien conocido.

Como propagandista, el gallo se comporta como si supiera que es tan ventajoso impresionar a los machos como a las hembras de su especie, y un porte vivaz con plumas finas y un canto triunfal son tan adecuados para la propaganda de guerra como para el cortejo. — Ronald Fisher, 1930

En algunas especies de aves, tanto el macho como la hembra contribuyen en gran medida al cuidado de las crías. En estos casos, el macho y la hembra se evaluarán continuamente entre sí en función de las características sexuales. En el caso del piquero patiazul , las hembras tienden a elegir a los machos con patas de un azul más brillante, porque las aves con patas más brillantes son más jóvenes y, por lo tanto, tienen mayor fertilidad y capacidad para proporcionar cuidados paternales. ^[3] Cuando los investigadores aplicaron maquillaje en las patas de los machos para que se vieran más opacas después de la puesta de los primeros huevos, sus parejas pusieron, en consecuencia, segundos huevos más pequeños, lo que demuestra que los piqueros hembras evalúan continuamente el valor reproductivo de sus parejas. ^[3] Los machos también varían su comportamiento en función del color de las patas de las hembras. Los machos apareados con hembras con patas más brillantes están más dispuestos a incubar sus huevos. ^[4]

Una de las formas más destacadas de comunicación entre las aves es mediante señales acústicas . Estas señales están muy extendidas entre las especies de aves y suelen utilizarse para atraer a las parejas. Diferentes aspectos y características del canto de las aves, como la estructura, la amplitud y la frecuencia, han evolucionado como resultado de la selección sexual. ^[5]

Las hembras de muchas especies de aves prefieren los repertorios de canto grandes. ^[6] Una hipótesis para esto es que el repertorio de canto está correlacionado positivamente con el tamaño del núcleo de control del canto (HVC) del cerebro. Un HVC grande indicaría éxito en el desarrollo. En los gorriones cantores , los machos con repertorios grandes tenían HVC más grandes, mejor condición corporal y proporciones de heterófilos a linfocitos más bajas, lo que indica una mejor salud inmunológica. Esto respalda la idea de que los gorriones cantores con grandes repertorios de canto tienen una mejor aptitud física de por vida y que los repertorios de canto son indicadores honestos de la "calidad" de los machos. Las posibles explicaciones para esta adaptación incluyen beneficios directos para la hembra, como un cuidado parental superior o defensa del territorio, y beneficios indirectos, como buenos genes para su descendencia. ^[6]

Los cantos de la curruca japonesa de las poblaciones insulares tienen una estructura acústicamente simple en comparación con las poblaciones continentales. ^[7] La ​​complejidad del canto se correlaciona con niveles más altos de selección sexual en las poblaciones continentales, lo que demuestra que una estructura de canto más compleja es ventajosa en un entorno con altos niveles de selección sexual. Otro ejemplo es el de los cucaracheros de corona púrpura ; los machos más grandes de esta especie cantan canciones publicitarias a una frecuencia más baja que los machos rivales más pequeños. Dado que el tamaño corporal es una característica de buena salud, los llamados de frecuencia más baja son una forma de señalización honesta. La correlación negativa entre el tamaño corporal y la frecuencia de los llamados se sustenta en múltiples especies dentro de los taxones. ^[8] En el gorrión chillón , la frecuencia del canto se asocia positivamente con el éxito reproductivo. La frecuencia de canto más lenta se asocia con la edad y es preferida por las hembras. El estado reproductivo del individuo se comunica a través de una frecuencia máxima más alta. También hubo una correlación positiva entre la edad y la frecuencia de cópula extrapareja . ^[5]

También se sabe que los cantos de los pájaros continúan después de la formación de la pareja en varias especies de aves socialmente monógamas . En una población experimental de pinzones cebra , hubo un aumento de la actividad de canto por parte del macho después de la reproducción. ^[9] Este aumento está correlacionado positivamente con la inversión reproductiva de la pareja. Los pinzones hembras fueron criados en jaulas con dos machos posteriores que diferían en cantidades variables de producción de canto. Las hembras produjeron huevos más grandes con yemas más anaranjadas cuando se aparearon con un macho con una alta producción de canto. Esto sugiere que la cantidad relativa de producción de canto en los machos de pinzón cebra emparejados podría funcionar para estimular a la pareja en lugar de atraer hembras extraparejas. ^[9]

Las aves también utilizan estímulos visuales, como colores brillantes o grandes adornos, para la comunicación sociosexual y el reconocimiento de especies. ^[10] Estos adornos pueden considerarse signos “honestos” de aptitud física porque suelen ser costosos de producir y demuestran que el individuo está lo suficientemente sano como para aparearse con la hembra elegida. ^[2]

El plumaje del pavo real muestra una selección intersexual, en la que los machos, adornados por su aspecto, compiten para ser elegidos por las hembras. El resultado es un impresionante despliegue de plumas, que es lo suficientemente grande y difícil de manejar como para suponer una desventaja significativa para la supervivencia, lo que demuestra el principio de handicap y posiblemente proporcione un medio para demostrar la simetría corporal, de modo que las pavas reales estén "tratando" de descubrir la salud del macho o la aptitud de sus genes. Las enfermedades, las lesiones y los trastornos genéticos pueden perjudicar la simetría del cuerpo y la cola.

En experimentos en los que se eliminan las manchas oculares de las plumas de la cola, también conocidas como colas, se observa una disminución significativa del éxito de apareamiento en comparación con un grupo de control. Esto respalda la hipótesis de que la elaboración de la cola evolucionó, al menos en parte, como resultado de la elección de la hembra. La explicación más común para esta adaptación es que las hembras obtienen beneficios indirectos, como buenos genes para su descendencia. Los pavos reales son especies que crían leks y los machos no cuidan a sus crías, por lo que las hembras no obtienen ningún beneficio directo al aparearse con un macho más elaborado. ^[11] Sin embargo, se ha encontrado evidencia contradictoria de que la eliminación de una gran cantidad de manchas oculares (≤20) de la cola de un macho reduce su éxito de apareamiento, aunque esto está fuera de la variación natural de la pérdida de manchas oculares. Esto demuestra que la preferencia de los pavos reales es más compleja de lo que se pensaba originalmente. ^[12] Takahashi et al., 2008, no encontró evidencia de que las pavas reales expresaran preferencia alguna por machos con colas más elaboradas. Esto demuestra que las colas no son el objetivo universal de la elección de las hembras debido a su pequeña variación entre los machos de distintas poblaciones. La cola de un pavo real tampoco es un indicador fiable de la condición del individuo. Aunque la cola puede ser necesaria para el éxito del apareamiento, las hembras parecen verse más afectadas por las características conductuales de los machos durante el cortejo. ^[13]

En las avutardas , la edad, el peso y el esfuerzo de exhibición son predictores significativos e independientes del éxito de apareamiento del macho, donde los bigotes y el plumaje del cuello son indicadores confiables de la edad y el peso del macho. ^{[14] [15]} La exhibición sexual de un macho consiste en una serie de posturas corporales y movimientos extravagantes que terminan, cuando una hembra interesada se acerca, con una exhibición reiterativa y casi obstinada de la cloaca, que está completamente rodeada de plumas blancas puras que permiten una fácil detección de posibles parásitos o sus restos. La exposición de la cloaca es generalizada en las exhibiciones precopulatorias de las aves y se ha relacionado con una alta probabilidad de transmisión de enfermedades sexuales. ^[16] Las avutardas macho pueden usar la cantaridina altamente tóxica tomada de los escarabajos vesiculosos del género Meloe para limpiar su intestino y plumaje de cloaca de parásitos. ^[17] La ​​cantaridina puede matar a una avutarda si se ingieren muchos escarabajos. ^[18] La automedicación podría haber evolucionado en las avutardas como un mecanismo de selección sexual capaz de transmitir a las hembras una señal de buena resistencia a un compuesto venenoso, de manera similar a otros rasgos sexuales secundarios costosos que exhiben los machos de muchas especies. Las avutardas pueden comer escarabajos vesiculosos tóxicos del género Meloe para aumentar la excitación sexual de los machos. ^[19]

En los loros , las hembras prefieren los machos ornamentados con plumaje más brillante. Estos machos suelen ser inmunológicamente superiores con recuentos de leucocitos más altos. Esta evidencia apoya la idea de que el plumaje brillante es una señal "honesta" involucrada en el apareamiento. ^[1] La codorniz de California hembra utiliza múltiples características del plumaje masculino al decidir sobre una pareja y responde de diferentes maneras a una variedad de rasgos manipulados artificialmente. Varias señales visuales actúan en combinación para atraer a una pareja y la elección de la hembra cambiará hacia varios rasgos particularmente exagerados. ^[20] En la perdiz roja , la ornamentación de carotenoides del macho está correlacionada positivamente con la inversión reproductiva relativa de la hembra. Esta especie tiene una capacidad variable de puesta de huevos y las hembras que se aparearon con machos de color mejorado produjeron una mayor cantidad de huevos en menos tiempo que los controles. Los huevos producidos fueron de calidad similar en ambos casos, lo que demuestra que las hembras pueden ajustar la capacidad de puesta en función de la aparente ornamentación basada en carotenoides de su pareja. ^[21]

La coloración cosmética es otro mecanismo que utilizan los pájaros machos para intentar atraer a una pareja. La coloración cosmética implica el aclaramiento de las plumas de un ave, haciéndolo así más atractivo para las hembras. La coloración cosmética tiene dos tipos diferentes. El primero es un tipo en el que las sustancias son producidas por el propio ave, como las secreciones de la glándula uropigial, las secreciones de la piel y el polvo. El segundo tipo son sustancias que el ave adquiere del entorno, como el suelo ^[22] o la materia vegetal contenida en las vísceras de los cadáveres y la vegetación fresca ^[23] . El primer tipo de coloración, mediante el cual el animal produce las sustancias para la coloración, está dirigido por las secreciones de la glándula uropigial. Esta glándula secreta ceras y aceites que hacen que las plumas parezcan más brillantes, lo que provoca un aumento del brillo. Las plumas cubiertas con los aceites de acicalamiento se ven más brillantes y el grado en que el plumaje era brillante era una forma en que las parejas podían determinar la dieta o la salud general del individuo. La glándula uropigial también puede cambiar la forma de la luz reflejada de las plumas, lo que altera las longitudes de onda de la luz que se reflejan. Las secreciones de la glándula ilustran cómo esta coloración es cosmética. Por ejemplo, las especies de cálao producen secreciones glandulares coloreadas que aplican a su plumaje, cambiando así el color de sus plumas. Solo las aves sexualmente maduras desarrollan la coloración, lo que llevaría a la inferencia de que estas secreciones tienen algo que ver con la actividad sexual de las aves. Otro ejemplo es el del flamenco común ( Phoenicopterus roseus ). Este estudio encontró que el flamenco aplicaba estas secreciones ricas en carotenoides de la glándula uropigial en su plumaje y la coloración cosmética resultante puede influir en la elección de pareja. ^[24] Estos datos están respaldados por los hallazgos de que la aplicación de los aceites fue más frecuente durante los períodos en los que los flamencos se exhibían para buscar pareja y la presencia de la coloración cosmética disminuyó después de la eclosión de los huevos, lo que indica que la coloración tiene la función de encontrar pareja, pero no es de utilidad después de que se ha encontrado una pareja. Un último ejemplo es el del pinzón doméstico, donde descubrieron que las ceras para acicalamiento de las plumas actuaban como cosméticos y que las ceras aumentaban el contenido de señales de los rasgos de las plumas. ^[25] El contenido de señales se correlacionaba con la condición del individuo y aumentaba el valor de señalización para las parejas, y por lo tanto afectaba la elección de pareja, lo que implica que la coloración cosmética tiene algún efecto en la selección sexual. Estos pigmentos carotenoides se han visto en múltiples familias de aves y se han rastreado hasta la era Cenozoica, lo que indica que estos pigmentos tienen un fuerte beneficio evolutivo para el individuo. ^[26] El segundo tipo de coloración que también involucra secreciones glandulares es la de las plumas en polvo. ^[22]Las plumas en polvo son plumas modificadas que se desintegran en un polvo fino. Estas plumas en polvo se encuentran en palomas, loros y garzas. Las garzas son un gran ejemplo de cómo la coloración cosmética está relacionada con la elección de pareja y la selección sexual. En el caso de la garza silbadora, desarrollan un color amarillento en el cuello, el estómago y la cola debido a las plumas en polvo. La coloración debida al polvo es más intensa durante la temporada de reproducción. En las avutardas, los machos utilizan un polvo rojo durante las exhibiciones de cortejo para atraer a las parejas y luego el polvo se desvanece después de la exhibición. Estos ejemplos muestran cómo estas modificaciones en las plumas pueden afectar la elección de pareja. El último tipo de coloración cosmética es cuando se utilizan sustancias externas para colorear las plumas, como la tierra. En los quebrantahuesos, los individuos se bañan en barro y el grado en que el barro mancha las plumas se considera un signo de dominio. Este signo de dominio podría afectar a la elección de pareja.

La construcción de nidos es otra forma en que las aves pueden indicar visualmente su aptitud física sin necesidad de ornamentación del plumaje. Los machos del cucarachero euroasiático construyen múltiples nidos en su territorio para exhibirlos a las hembras. ^{[27] [28]} Una gran cantidad de nidos completos pero desocupados les da a los machos una ventaja reproductiva. La mayoría de estos nidos nunca se utilizan y parecen ser completamente ornamentales.

Las señales olfativas de las aves a menudo se pasan por alto como una forma de comunicación. Poseen aparatos olfativos desarrollados similares en función y estructura a otros vertebrados que se sabe que se comunican químicamente. Se ha descubierto que varias especies de aves discriminan el sexo utilizando solo señales olfativas. En el estornino negro , se encontró que los individuos pueden identificar el sexo de congéneres, o miembros de la misma especie, utilizando el olor producido por la secreción de la glándula uropigial . Se sabe que la composición de la secreción uropigial difiere entre individuos. ^[29] Esta evidencia fue apoyada por otro estudio utilizando una especie diferente, el junco de ojos oscuros , que muestra que el reconocimiento del sexo por olfato puede estar generalizado en los taxones. Se encontró que los juncos podían identificar el sexo de congéneres, así como el tamaño corporal. ^[30]

Los olores específicos de los alcas crestadas están directamente relacionados con el comportamiento de cortejo. Esta especie se orientará preferentemente hacia un olor específico del plumaje con aroma a mandarina durante el comportamiento de cortejo mecanicista que implica oler la región perfumada del cuello. ^[31]

También se sabe que varias especies de aves combinan estímulos visuales y auditivos en sus elaboradas exhibiciones de cortejo. La combinación de canto y danza para crear una exhibición de cortejo compleja es favorecida por la selección sexual, ya que las hembras evalúan la capacidad del macho para realizar una exhibición bien coreografiada. Las aves lira soberbias ^[32] y los saltarines de cola larga realizan elaboradas exhibiciones que incluyen producción de sonidos vocales y no vocales, así como exhibiciones visuales. ^[33]

Los pájaros jardineros machos construyen estructuras elaboradamente decoradas llamadas glorietas para atraer a sus parejas. Las glorietas son estructuras similares a cabañas o torres que a menudo están decoradas con ramas, frutas, flores y piedras. El pájaro jardinero Vogelkop , una especie de pájaro jardinero con la menor ornamentación del plumaje (los machos y las hembras son casi idénticos), construye las glorietas más elaboradamente decoradas. Esta correlación muestra que la atención de las hembras ha cambiado de la ornamentación corporal a la complejidad de la glorieta. ^[34]

Las exhibiciones aéreas acrobáticas son otro comportamiento que se utiliza para anunciar la aptitud física a las parejas potenciales. ^[35] En las especies que utilizan con frecuencia exhibiciones aéreas como medio de comportamiento de cortejo, se seleccionan los machos más pequeños y ágiles. ^[36] En el caso del correlimos común , la frecuencia de exhibiciones, así como la proporción de tiempo dedicado a exhibiciones aéreas, se correlaciona negativamente con el tamaño corporal del macho. Este es uno de los pocos comportamientos de cortejo que llevan a que se seleccionen machos más pequeños. ^[36]

En el caso de los tordos de cabeza marrón, las exhibiciones de los machos fueron menos intensas cuando se dirigían a las hembras que cuando se dirigían a otros machos. Las exhibiciones intensas entre machos probablemente se utilizan para demostrar condición y estado de dominio, y a veces estas exhibiciones se intensifican hasta convertirse en peleas físicas en las que el macho menos dominante resulta herido o muerto. ^[37] Este es un ejemplo de cuándo la competencia intrasexual requiere más energía que la atracción por una pareja.

Los estímulos visuales también se utilizan en la competencia entre machos. En los gorriones chillones , las ornamentaciones elaboradas de las plumas son el mejor predictor de la dominancia en los grupos de alimentación . Se ha demostrado, mediante el uso del análisis de redes sociales para determinar patrones de interacciones líder-seguidor, que los individuos con las manchas amarillas más brillantes en el pecho mostraron la mayor dominancia en el grupo de alimentación y tuvieron la mayor cantidad de seguidores en comparación con los individuos menos elaborados. ^[38]

Varios adornos seleccionados sexualmente que pueden usarse durante el cortejo también pueden usarse como armamento . Los cantos de los hormigueros, que son adornos sexualmente monomórficos, funcionan como elementos disuasorios en las interacciones intrasexuales competitivas, así como en la elección de pareja. En varias especies de hormigueros Hypocnemis , las señales acústicas funcionan tanto en la competencia intrasexual como en la elección de pareja. Se realizaron experimentos de eliminación para determinar qué función tiene prioridad. Ambos sexos usan el canto como adorno y como una forma de competencia; sin embargo, los machos demuestran una señalización más fuerte en ambos casos que las hembras, dando señales más frecuentes y respuestas más fuertes. ^[39]

Antes y después del apareamiento social, el canto de las aves se dedica principalmente a la defensa territorial. Este comportamiento es un rasgo sexualmente seleccionado porque asegura la defensa de la hembra que está criando a su descendencia. ^[9] También hay cierta evidencia de que la amplitud vocal afecta la competencia entre machos en especies como el carbonero común . La mayoría de los cantos de cortejo se realizaron en amplitudes relativamente bajas, mientras que los cantos territoriales o "cantos de difusión" se realizaron en amplitudes altas. Esto sugiere un entorno en el que es necesario dedicar más energía a la defensa del territorio que a atraer a una pareja. ^[40]

El nivel de desempeño del canto de defensa del territorio es importante en el contexto de la selección sexual. Al manipular el canto de defensa del territorio del cucarachero para simular tres niveles de desempeño del canto, las aves tenían muchas menos probabilidades de acercarse a la grabación de alto desempeño que a los estímulos de desempeño medio o bajo. Además, se desafiaron los estímulos de bajo desempeño sin ninguna evaluación adicional. ^[41]

La selección sexual poscopulatoria es uno de los principales factores que impulsa la evolución de la morfología de los espermatozoides y, en última instancia, su capacidad relativa para fecundar un óvulo después de que se ha producido la cópula. ^[42] La competencia de los espermatozoides se produce cuando una hembra es inseminada por varios machos durante una temporada de cría, lo que da lugar a un éxito diferencial de fecundación entre los machos. En las aves, el último macho en inseminar a la hembra suele fecundar la mayor proporción de óvulos porque, cuando se produce la fecundación, los espermatozoides más antiguos se han perdido. ^[42] Esto se conoce como precedencia del último espermatozoide masculino. La mejor estrategia para aumentar la probabilidad de fecundación de una pareja adicional es programar la cópula cerca del inicio de la oviposición de la hembra.

Muchas adaptaciones masculinas, tanto ofensivas como defensivas, han sido seleccionadas debido a este fenómeno en una variedad de especies de aves. ^[42] Algunas adaptaciones ofensivas incluyen morfología variable de los espermatozoides, tamaño de los testículos, así como estrategias para evadir la protección de la pareja. Los rasgos morfológicos de los espermatozoides, como el flagelo , la cabeza y la longitud de la pieza media, se han estudiado en varias especies de aves paseriformes para determinar correlaciones fenotípicas entre especies. ^[43] Existe una gran variación en la longitud de los espermatozoides en las aves paseriformes. La longitud total de los espermatozoides puede variar de 50 a 300 μm. ^[44] Varias hembras de especies paseriformes almacenan espermatozoides hasta varias semanas entre la inseminación y la fertilización. Esto ha impulsado la evolución de los espermatozoides que pueden sobrevivir durante períodos de tiempo más largos. En estas especies, los espermatozoides con flagelos más largos, a pesar de su capacidad para nadar más rápido, no aumentan el éxito de la fertilización porque requieren más energía y provocan una vida útil más corta de los espermatozoides. ^[43] En el soberbio hada , una especie socialmente monógama con una alta frecuencia de cópulas extraparejas, la cantidad relativa de paternidad extrapareja fue mayor en los individuos que tenían espermatozoides con un flagelo más corto y una cabeza más grande. Los machos con flagelos más largos y cabezas más pequeñas tuvieron una paternidad intrapareja más alta. Los espermatozoides más cortos con cabezas grandes son más capaces de soportar períodos prolongados de almacenamiento, mientras que el fenotipo opuesto fue mejor para competir con los espermatozoides almacenados previamente. ^[45]

Dado que las posibilidades de fertilización de un macho individual son proporcionales a la cantidad de espermatozoides transferidos simultáneamente a una hembra, el tamaño de los testículos y la producción resultante de espermatozoides aumentan en situaciones de alta competencia intrasexual. ^[46] Existe una correlación negativa entre el tamaño de los testículos y la variación en el comportamiento de protección de la pareja. En varias especies de Maluridae australianos , a medida que aumenta el nivel de competencia de los espermatozoides, el tejido espermatogénico testicular también aumenta proporcionalmente. Esto sugiere que la competencia de los espermatozoides selecciona una mayor producción de espermatozoides por unidad de volumen de tejido testicular. La proporción de espermatozoides móviles en los eyaculados también fue mayor en las especies que tenían la mayor competencia intrasexual. ^[47]

La vigilancia de la pareja es una conducta defensiva común después de la cópula en las aves. Es un comportamiento en el que los machos intentan evitar la infidelidad . Los machos que exhiben niveles más altos de comportamiento de vigilancia de la pareja tienen una mayor probabilidad de paternidad después de la cópula. ^[5] Un método de vigilancia de la pareja es seguir a su hembra fertilizada para evitar cualquier cópula extrapareja que podría disminuir la probabilidad de paternidad de ese macho en particular. Esto no es muy factible en la mayoría de los casos debido a la incapacidad de la pareja de permanecer siempre junta. Otra forma de vigilancia de la pareja que es más común es que el macho aumente las cópulas en pareja aumentando la reserva de espermatozoides de la hembra y aumentando aún más su probabilidad de paternidad. ^[42] La vigilancia de la pareja es energéticamente costosa y se puede ajustar en función del riesgo de infidelidad, como se ve en la curruca de Seychelles . El comportamiento de vigilancia de la pareja se correlaciona negativamente con el comportamiento de búsqueda de alimento y la condición corporal. Un aumento en el número de machos en un entorno llevó a un aumento posterior en el comportamiento de vigilancia de la pareja. ^[48] ​​También han evolucionado adaptaciones de los machos para superar la vigilancia de su pareja. Una de estas adaptaciones es el comportamiento furtivo, o estrategias que permiten a los machos acercarse a las hembras de la pareja sin que el otro macho los detecte. ^[42]