Banksia prionotes

La estructura del sistema radicular, que comprende una raíz principal vertical y múltiples raíces laterales horizontales, se desarrolla durante el primer año de la plántula. Posteriormente, la raíz principal y las laterales continúan alargándose, y aparecen nuevas raíces laterales. Inicialmente, solo hay de tres a cinco raíces laterales, pero este número suele aumentar a entre ocho y diez en diez años. Durante el primer invierno, se produce un gran desarrollo del sistema radicular, especialmente el alargamiento de la raíz principal, pero casi ningún crecimiento de los brotes. Para el verano, la raíz principal generalmente casi ha alcanzado el nivel freático, y el crecimiento de los brotes aumenta sustancialmente. Alrededor de febrero, el brote forma una yema de reposo , y el crecimiento se detiene hasta octubre. Al reanudarse el crecimiento de los brotes, estos crecen rápidamente durante un corto período, mientras la planta experimenta poco estrés hídrico; luego, con la aparición del estrés hídrico, la planta entra en un largo período de crecimiento más lento de los brotes. Este patrón de crecimiento de brotes solo en verano se mantiene durante toda la vida de la planta, excepto que en plantas maduras, el crecimiento estacional de los brotes puede cesar con la formación de una inflorescencia terminal en lugar de una yema de reposo. ^{[ 7 ] [ 39 ]} El desarrollo de la inflorescencia continúa después de que cesa el crecimiento del brote, y la floración comienza en febrero o marzo. Marzo y abril son los meses de máxima floración, que termina en julio o agosto. ^{[ 28 ]}

Annual growth increases exponentially for the first eight years or so, but then slows down as resources are diverted into reproduction and the greater density of foliage results in reduced photosyntheticefficiency.^[39]

The root structure of B. prionotes exhibits two common environmental adaptations. Firstly, this species is phreatophytic, that is, its long taproot extends down to the water table, securing it a continuous water supply through the dry summer months, when surface water is generally unavailable. This not only helps ensure survival over summer, but allows plants to grow then. Though the supply of water is the taproot's primary function, the ground water obtained typically contains ionic concentrations of chloride, sodium, magnesium, calcium and potassium that are adequate for the plant's nutritional needs.^[5][40]

The other common adaptation is the possession of cluster roots, which allow it to extract enough nutrients to survive in the oligotrophic soils in which it grows.^[39] With the onset of autumn rains, the lateral roots form dense surface mats of cluster roots in the top 20 cm (8 in) of soil, just below the leaf litter, where most minerals are concentrated. These roots exude chemicals that enhance mineral solubility, greatly increasing the availability and uptake of nutrients in impoverished soils such as the phosphorus-deficient native soils of Australia. For as long as surface water is available, they take in water and a range of minerals. In B. prionotes they are principally responsible for the uptake of malate, phosphate, chloride, sodium and potassium. When soils are high in nitrates, they may also perform some nitrate reductase activities, primarily the conversion of ammonium into amino acids, such as asparagine and glutamine.^[5][40][41]

La absorción de nutrientes y agua por las raíces en racimo alcanza su punto máximo durante el invierno y la primavera, pero cesa cuando la capa superior del suelo se seca en verano. Entonces se permite que las raíces en racimo mueran, pero las laterales se protegen de la desecación mediante un suministro continuo de agua de la raíz principal. ^{[ 5 ] [ 40 ] [ 41 ]} El agua suministrada a las laterales por la raíz principal se pierde continuamente en el suelo; por lo tanto, esta planta facilita el movimiento del agua subterránea desde el nivel freático hacia el suelo superficial, un proceso conocido como redistribución hidráulica . ^{[ 42 ]} Se ha estimado que las raíces en racimo componen alrededor del 30% de la biomasa radicular total en esta especie; la producción estacional de tanta biomasa , solo para perderla al final de la temporada de crecimiento, representa una inversión sustancial por parte de la planta, pero una que es crítica en la competencia por los nutrientes. ^{[ 39 ]}

Durante el invierno, la asparagina se metaboliza inmediatamente, pero otros nutrientes, especialmente los fosfatos y la glutamina, se extraen de la savia del xilema y se almacenan en los tejidos maduros del tallo , la corteza y las hojas para liberarse de nuevo al xilema justo antes de que comience el crecimiento de los brotes a mediados del verano. Este es también el momento en que las hojas más viejas senescen y mueren, devolviendo los nutrientes a la planta en el momento en que más los necesita. ^{[ 39 ] [ 40 ]} Cuando la glutamina finalmente llega a las hojas, se descompone y se utiliza para sintetizar proteínas y aminoácidos no amídicos , como aspartato , treonina , serina , glutamato , glicina , alanina y cistina . Junto con la sacarosa y otros solutos , estos circulan luego en el floema . ^{[ 5 ]} La savia del floema de B. prionotes es inusual por tener una proporción extremadamente baja de cationes de potasio a sodio , y concentraciones muy bajas de fosfato y aminoácidos en comparación con los aniones de cloruro y sulfato . Los bajos niveles de potasio y fosfato reflejan la disponibilidad extremadamente baja de estos minerales en el suelo. Los niveles inusualmente altos de sodio y cloruro —en concentraciones que generalmente solo se observan en condiciones salinas— pueden deberse a la necesidad de mantener la presión de turgencia ; es decir, con tan poco potasio y fosfato disponibles, y lo necesario para la formación de tejido nuevo, B. prionotes se ve obligado a hacer circular cualquier otro ion disponible para mantener la turgencia. ^{[ 5 ]}  

La floración comienza en febrero y suele terminar a finales de junio. La especie tiene una tasa de floración inusualmente baja: incluso en el pico de su temporada de floración, presenta un promedio de menos de siete inflorescencias por planta floreciendo simultáneamente. Las flores individuales se abren secuencialmente de abajo hacia arriba dentro de cada inflorescencia, y la tasa varía según la hora del día: se abren más flores durante el día que por la noche, con una tasa máxima de alrededor de dos a tres flósculos por hora durante las primeras horas de luz, cuando la actividad de los melifágidos también alcanza su punto máximo. ^{[ 43 ]}

Las flores proporcionan alimento a una variedad de aves nectarívoras : principalmente mieleros , incluyendo el mielero de Nueva Holanda ( Phylidonyris novaehollandiae ), el mielero de mejillas blancas ( P. niger ), el mielero pardo ( Lichmera indistincta ), el mielero cantor ( Gavicalis virescens ), el mielero de corona leonada ( Gliciphila melanops ) y el pájaro carunculado rojo ( Anthochaera carunculata ). ^{[ 43 ]} También se ha observado a loritos alimentándose de las flores, así como a insectos, incluyendo hormigas, abejas y pulgones . ^{[ 28 ]} De estos, la evidencia sugiere que solo las aves son polinizadores efectivos. Los insectos aparentemente no juegan ningún papel en la polinización, ya que las inflorescencias no forman folículos cuando se excluyen las aves en experimentos de exclusión de polinizadores ; y nunca se ha registrado la polinización por mamíferos en esta especie. ^{[ 43 ]}

Los melifágidos prefieren alimentarse de flores individuales que acaban de abrirse, ya que estas ofrecen la mayor cantidad de néctar . Al buscar néctar, los melifágidos terminan con grandes cantidades de polen en sus picos, frentes y gargantas, parte del cual transfieren posteriormente a otras flores. Esta transferencia es bastante eficiente: las flores suelen perder casi todo su polen a las cuatro horas de abrirse, y el polen se deposita en la mayoría de los estigmas. Alrededor del 15 % de estos estigmas terminan con polen alojado en el surco estigmático, requisito previo para la fertilización. ^{[ 43 ]}

La estructura de la flor de Banksia , con el extremo del estilo funcionando como presentador de polen , sugiere que la autofecundación autógama debe ser común. En muchas especies de Banksia , el riesgo de que esto ocurra se reduce por la protandria : un retraso en la receptividad de una flor al polen hasta que su propio polen ha perdido su viabilidad. Sin embargo, existe controversia sobre si esto ocurre en B. prionotes : un estudio afirmó haber confirmado el "desarrollo protándrico", pero registró altos niveles de receptividad estigmática inmediatamente después de la antesis y una larga viabilidad del polen, ^{[ 43 ]} observaciones que no son consistentes con la protandria. ^{[ 44 ]} 

Si se produce, la protandria no impide la autopolinización geitonógama : es decir, la polinización con polen de otra flor de la misma planta. De hecho, cuando las aves se alimentan en B.  prionotes , solo alrededor de una cuarta parte de todos los movimientos de inflorescencia a inflorescencia implican un cambio de planta. Por lo tanto, la autopolinización geitonógama debe ocurrir con más frecuencia en esta especie que la polinización cruzada . Sin embargo, esto no implica altas tasas de autofecundación, ya que la especie parece ser altamente autoincompatible: aunque los granos de polen germinan en las flores de la planta propia, aparentemente no producen tubos polínicos que penetren el estilo. Incluso cuando se produce la polinización cruzada, la tasa de fecundación es bastante baja. Se especula que esto está relacionado con "una variedad de reacciones químicas en la interfaz polen-estigma". ^{[ 43 ]}

La producción de conos varía mucho de un año a otro, pero, debido a su baja tasa de floración, suele ser muy baja. Sin embargo, normalmente hay un número muy alto de folículos por cono, lo que da lugar a un número relativamente alto de semillas. ^{[ 45 ]} Existe cierta depredación de semillas, principalmente por parte del gorgojo curculiónido Cechides amoenus . ^{[ 46 ]}

Al igual que muchas plantas del suroeste de Australia Occidental , B.  prionotes está adaptada a un entorno donde los incendios forestales son relativamente frecuentes. La mayoría de las especies de Banksia se pueden clasificar en dos grandes grupos según su respuesta al fuego: las que se reproducen por semillas mueren con el fuego, pero este también libera las semillas de su dosel , promoviendo así el reclutamiento de la siguiente generación; las que rebrotan sobreviven al fuego, rebrotando a partir de un lignotúber o, más raramente, de yemas epicórmicas protegidas por una corteza gruesa. B.  prionotes es inusual porque no encaja perfectamente en ninguno de estos grupos. Carece de lignotúber o corteza gruesa, por lo que no se la puede considerar una especie que rebrota; sin embargo, puede sobrevivir o escapar de algunos incendios debido a su altura, la escasez de su follaje y porque crece en hondonadas de dunas donde los incendios son más fríos y dispersos. Por otro lado, tampoco es una especie típica que se resiembre sola, debido a sus tasas de mortalidad por fuego relativamente bajas y a que es solo débilmente serótina : aunque el fuego promueve la liberación de semillas, esta también ocurre en ausencia de fuego. ^{[ 47 ]}

El grado real de serotinia y mortalidad por fuego en B.  prionotes varía con la latitud o, más probablemente, con el clima. Las observaciones sugieren que siempre muere por el fuego en el norte de su área de distribución, que es relativamente cálido y seco, y donde las plantas individuales suelen ser más pequeñas, pero puede sobrevivir al fuego en el sur, más fresco y húmedo. Además, es esencialmente no serotinia en el sur, ya que todas las semillas se liberan al final del segundo año. La retención de semillas aumenta progresivamente hacia el norte, y en el extremo norte de su área de distribución, una planta suele tardar alrededor de cuatro años en liberar la mitad de sus semillas en ausencia de incendios forestales, y algunas semillas se retienen hasta por 12 años. ^{[ 48 ]}

Varias otras características de B.  prionotes pueden entenderse como respuestas secundarias a la serotinia débil. Por ejemplo, la floración invernal asegura que la semilla esté madura al comienzo de la temporada de incendios forestales; esto es muy importante para las especies débilmente serótinas, que dependen en gran medida de la cosecha de semillas del año en curso. ^{[ 45 ]} Otro ejemplo son las flores caducas de B.  prionotes . En las especies fuertemente serótinas, las flores viejas se retienen en los conos, donde funcionan como combustible para el fuego, ayudando a asegurar que los folículos alcancen temperaturas suficientes para desencadenar la liberación de semillas. En B.  prionotes , sin embargo, la liberación de semillas se desencadena a temperaturas relativamente bajas: en un estudio, el 50% de los folículos se abrieron a 265 °C (509 °F) y el 90% se abrieron a 330 °C (626 °F) . En contraste, la especie estrechamente relacionada pero fuertemente serotina B. hookeriana requirió 340 y 500 °C (644 y 932 °F) respectivamente. Por lo tanto, la retención de las flores no sería ventajosa e incluso podría impedir que las semillas escaparan de los folículos que se abren espontáneamente. ^{[ 49 ]}       

La liberación de semillas en B.  prionotes se ve favorecida por la humectación repetida de los conos. El separador de semillas que las mantiene en su lugar es higroscópico ; sus dos alas se juntan al humedecerse, luego se extienden y se curvan hacia adentro al secarse. De esta manera, funciona como una palanca, extrayendo gradualmente las semillas del folículo a lo largo de un ciclo de humedad y sequedad. Esta adaptación asegura que la liberación de semillas tras un incendio se retrase hasta el inicio de las lluvias, cuando las tasas de germinación y supervivencia de las plántulas son mayores. ^{[ 50 ]}

Debido a su mayor susceptibilidad y menor dependencia del fuego para la reproducción, el intervalo óptimo entre incendios para B.  prionotes es mayor que para otras especies de Banksia con las que coexiste. Una simulación sugirió que un intervalo de 18 años era óptimo para B.  prionotes , en comparación con 15 años para B.  hookeriana y 11 años para B.  attenuata . El mismo modelo sugirió que B.  prionotes es bastante susceptible a reducciones en los intervalos entre incendios. Por otro lado, muestra poca susceptibilidad a aumentos en el intervalo entre incendios: aunque la senescencia y la muerte se observan a menudo en plantas de más de 30 años, se han observado poblaciones sanas que han escapado al fuego durante 50 años. Estas poblaciones tienen una estructura multiedad, lo que demuestra la ocurrencia de reclutamiento exitoso entre incendios. ^{[ 36 ] [ 51 ]}

La respuesta al fuego también podría explicar la evolución de esta especie. Las diferencias en el régimen de incendios entre las crestas de las dunas y las hondonadas habrían generado distintas presiones evolutivas: las plantas de las crestas se adaptaron a incendios frecuentes e intensos desarrollando una fuerte serotinia, mientras que las de las hondonadas se adaptaron a incendios más dispersos y fríos con una serotinia más débil. La especiación habría sido posible gracias al reducido intercambio genético entre las plantas de las crestas y las de las hondonadas, aunque la evidencia sugiere que inicialmente hubo cierta introgresión . ^{[ 52 ]} Sin embargo, con el tiempo, la necesidad de que las plantas con serotinia débil produjeran semillas maduras antes de la temporada de incendios forestales habría adelantado su floración hasta que ambas temporadas ya no se superpusieran; de este modo, se estableció una barrera fenológica al intercambio, permitiendo que las dos poblaciones evolucionaran independientemente una de la otra. ^{[ 35 ]}