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Articulo de referencia

Micorrizas

Muchos hongos llamativos, como la amanita muscaria (arriba a la izquierda), forman ectomicorrizas (arriba a la derecha) con las raicillas de los árboles. Las micorrizas arbuscul...

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Muchos hongos llamativos, como la amanita muscaria (arriba a la izquierda), forman ectomicorrizas (arriba a la derecha) con las raicillas de los árboles. Las micorrizas arbusculares (abajo a la izquierda) son muy comunes en las plantas, incluidas especies de cultivo como el trigo (abajo a la derecha).
Vídeo de animación introductorio que proporciona información básica sobre las micorrizas.

Una micorriza ( del griego antiguo μύκης ( múkēs ) ' hongo ' y ῥίζα ( rhíza ) ' raíz ' ; pl. micorrizas , micorriza o micorrizas ) [ 1 ] es una asociación simbiótica entre un hongo y una planta , [ 2 ] en la que las hifas del hongo y las raíces de la planta se interconectan y forman una interfaz a nivel celular. [ 3 ] [ 4 ] [ 5 ] El término micorriza se refiere al papel del hongo en la rizosfera de la planta , el sistema radicular de la planta y su entorno. Las micorrizas desempeñan funciones importantes en la nutrición de las plantas , la biología del suelo y la química del suelo .  

En una asociación micorrícica, el hongo coloniza los tejidos radiculares de la planta huésped, ya sea intracelularmente , como en los hongos micorrícicos arbusculares , o extracelularmente, como en los hongos ectomicorrícicos . [ 6 ] La asociación suele ser mutualista . En determinadas especies o circunstancias, las micorrizas pueden tener una asociación parasitaria con las plantas huésped. [ 7 ]

Definición

Una micorriza es una asociación simbiótica entre una planta verde y un hongo. La planta produce moléculas orgánicas mediante la fotosíntesis y las suministra al hongo en forma de azúcares o lípidos, mientras que el hongo proporciona a la planta agua y nutrientes minerales, como fósforo , nitrógeno o zinc, [ 8 ] extraídos del suelo. Las micorrizas se localizan en las raíces de las plantas vasculares, pero también se dan asociaciones similares en briofitas [ 9 ] y existe evidencia fósil de que las primeras plantas terrestres que carecían de raíces formaban asociaciones micorrícicas arbusculares. [ 10 ] La mayoría de las especies de plantas forman asociaciones micorrícicas, aunque algunas familias como Brassicaceae y Chenopodiaceae no pueden. Las diferentes formas de asociación se detallan en la siguiente sección. La más común es el tipo arbuscular , presente en el 70% de las especies de plantas, incluyendo muchos cultivos como cereales y leguminosas. [ 11 ]

Historia de la investigación

Los hongos micorrícicos fueron descritos y nombrados formalmente por primera vez en 1885 por el botánico alemán AB Frank , quien acuñó el término "micorriza". [ 12 ] [ 13 ]

Observaciones previas de otros investigadores también contribuyeron a comprender estas asociaciones entre raíces y hongos. En 1881, Franciszek Kamieński demostró que la planta Monotropa hypopitys dependía de hongos de árboles vecinos para su nutrición, lo que puso de manifiesto la dependencia fúngica. [ 14 ] Noël Bernard estableció en 1899 que orquídeas como Neottia nidus-avis requieren un hongo específico para la germinación de sus semillas . [ 15 ]

En el siglo XX, los investigadores ampliaron el conocimiento sobre la diversidad y prevalencia de las micorrizas en las distintas familias de plantas. Los paleobotánicos que trabajaban con los fósiles de sílex de Rhynie demostraron que existían asociaciones similares a las micorrícicas hace 407 millones de años en las primeras plantas terrestres.

Laccaria bicolor se convirtió en el primer hongo ectomicorrícico cuyo genoma fue secuenciado en 2008, revelando la base genética de la simbiosis a través de duplicaciones génicas y proteínas secretadas especializadas. Este trabajo abrió la era molecular de la investigación sobre micorrizas. [ 16 ]

Evolución

Surgimiento junto a plantas terrestres

La evidencia fósil y genética indica que las micorrizas surgieron hace entre 450 y 500 millones de años, posiblemente entre protistas similares a hongos y algas. Las relaciones micorrícicas arbusculares aparecieron primero, coincidiendo con la terrestreización de las plantas . [ 17 ] La evidencia genética indica que todas las plantas terrestres comparten un único ancestro común, [ 18 ] que parece haber adoptado rápidamente la simbiosis micorrícica, y la investigación sugiere que los hongos protomicorrícicos fueron un factor clave que permitió la terrestreización de las plantas. [ 19 ] Existe un fuerte consenso entre los paleomicólogos de que los hongos micorrícicos sirvieron como un sistema radicular primitivo para las primeras plantas terrestres. [ 17 ] Esto se debe a que, antes de la colonización de la tierra por las plantas, los suelos eran pobres en nutrientes y las plantas aún no habían desarrollado sistemas radiculares. Sin sistemas radiculares complejos, las primeras plantas terrestres habrían sido incapaces de absorber iones recalcitrantes de sustratos minerales, como el fosfato, un nutriente clave para el crecimiento de las plantas. [ 20 ]

Registro fósil y análisis genómico

Los fósiles de esporas e hifas de Glomeromycotan datan de hace 460 millones de años, pero no estaban asociados a plantas. Las primeras comunidades terrestres eran similares a las biocrustas modernas . Las asociaciones de hongos y cianobacterias, similares a los líquenes, eran una parte importante de estas comunidades. Las primeras plantas terrestres eran similares a los musgos , con sistemas vasculares simples y sin hojas ni raíces. [ 21 ]

La evidencia fósil directa más antigua de simbiosis micorrícica temprana se encuentra en el sílex de Rhynie , de 407 millones de años de antigüedad , que contiene un conjunto de plantas fósiles "excepcionalmente conservadas" colonizadas por múltiples hongos paramicorrícicos. [ 10 ] Los fósiles del sílex de Rhynie muestran hongos Glomeromycota y Mucoromycota involucrados en asociaciones similares a micorrizas con células de las plantas Aglaophyton major y Horneophyton lignieri . Los fósiles sugieren una asociación mutualista entre las plantas y los hongos colonizadores, porque se conservan estructuras distintivas de intercambio de nutrientes (arbúsculos y espirales hifales, en Glomeromycotina y Mucoromycotina respectivamente) y las células colonizadas parecen haber estado vivas en el momento de la infección por el hongo. [ 21 ]

Estas asociaciones tempranas se denominan micorrícicas o paramicorrícicas porque las micorrizas se definen por la colonización fúngica de las raíces de las plantas, y las primeras plantas no tenían raíces. Los fósiles más antiguos de hongos micorrícicos arbusculares en raíces de plantas se originan de hace 315-303 millones de años, y muestran hongos pertenecientes a Glomeromycotina en los sistemas radiculares de una licófita gigante, Lepidodendron , y un pariente temprano de las coníferas, Cordaites . [ 21 ] Se encontraron hongos micorrícicos arbusculares en fósiles de Antarcticycas schopfii de 240 millones de años de antigüedad .

Las ectomicorrizas se desarrollaron considerablemente más tarde, durante el período Jurásico , mientras que la mayoría de las demás formas modernas de simbiosis micorrícica, incluidas las micorrizas de orquídeas y ericoides, datan del período de radiación de las angiospermas en el período Cretácico . [ 22 ] Las ectomicorrizas aparecen en el registro fósil hace 48,7 millones de años, en el Eoceno , con un fósil de hongos ectomicorrícicos que colonizaban las raíces de Pinus . [ 23 ] Sin embargo, se cree que las primeras relaciones ectomicorrícicas evolucionaron en el grupo troncal Pinaceae alrededor de la radiación del grupo corona Pinaceae a mediados del Jurásico, hace unos 175 millones de años. [ 23 ]

La preservación de fósiles de micorrizas ericoides y micorrizas de orquídeas es escasa. Se utiliza la filogenia molecular calibrada para estimar cuándo se originaron estos tipos de micorrizas. [ 23 ] Los orígenes de las micorrizas de orquídeas no están claros, aunque se cree que las orquídeas mismas se originaron en el período Cretácico. Se estima que las micorrizas ericoides tienen los orígenes evolutivos más recientes de los tipos de micorrizas, evolucionando hace unos 118 millones de años a partir de ancestros saprófitos de vida libre. [ 24 ] Los hongos micorrícicos ericoides evolucionaron a partir de múltiples linajes de hongos, principalmente ascomicetos de los Leotiomycetes , así como basidiomicetos de la familia Serendipitaceae . [ 25 ]

Orígenes en las plantas

En las plantas, los genes para formar la simbiosis micorrícica están altamente conservados y se originan de un ancestro común, lo que significa que la capacidad de formar micorrizas es ancestral a todas las plantas terrestres. [ 26 ] Los linajes de plantas no micorrícicas, como las Brassicaceae, perdieron la capacidad de formar micorrizas en algún momento de su evolución. [ 27 ] Las primeras micorrizas fueron las micorrizas arbusculares, y otras formas, como las ectomicorrizas y las micorrizas de orquídeas, evolucionaron cuando las plantas hospedadoras cambiaron de la simbiosis con Glomeromycotina a la simbiosis con diferentes linajes de hongos. [ 28 ]

Existe evidencia genética de que la simbiosis entre leguminosas y bacterias fijadoras de nitrógeno deriva de la simbiosis micorrícica. [ 29 ] La distribución moderna de los hongos micorrícicos parece reflejar una creciente complejidad y competencia en la morfología de las raíces asociada con el predominio de las angiospermas en la Era Cenozoica , caracterizada por dinámicas ecológicas complejas entre especies. [ 30 ]

Orígenes en los hongos

En los hongos, la simbiosis micorrícica tuvo múltiples orígenes independientes entre diferentes linajes. Los hongos micorrícicos arbusculares forman su propio filo monofilético, mientras que otros hongos micorrícicos evolucionaron convergentemente hacia estilos de vida similares.

micorrizas arbusculares

El filo Glomeromycota , que forma la simbiosis micorrícica arbuscular, es el linaje micorrícico más antiguo. La simbiosis micorrícica arbuscular evolucionó solo una vez en los hongos; todos los hongos micorrícicos arbusculares pertenecen a Glomeromycota y comparten un ancestro común. [ 24 ] Se han identificado 244 especies basándose en las diferencias en la apariencia de sus esporas, pero los estudios genéticos sugieren que pueden existir entre 300 y 1600 especies en Glomeromycota. [ 26 ] Todos los miembros de Glomeromycota son biotrofos obligados, totalmente dependientes de sus plantas hospedadoras para sobrevivir. [ 31 ] Los hongos micorrícicos arbusculares se consideran generalistas, con una especificidad mínima de planta hospedadora. La simbiosis AM se ha observado en casi todas las divisiones taxonómicas de plantas con semillas, o alrededor del 67% de las especies. [ 20 ] Las micorrizas arbusculares toman como hospedadores a la mayoría de las angiospermas, algunas gimnospermas, pteridofitas y plantas no vasculares. [ 32 ] Se han observado micorrizas arbusculares en la etapa de plántula de parejas que normalmente son ectomicorrícicas, lo que sugiere que los hongos micorrícicos arbusculares pueden infectar casi cualquier planta terrestre dadas las circunstancias adecuadas. [ 33 ]

Otras formas de simbiosis micorrícica, como las ectomicorrizas, las micorrizas de orquídeas y las micorrizas ericoides, surgieron en múltiples ocasiones en diferentes linajes de hongos mediante evolución convergente . A diferencia de los hongos micorrícicos arbusculares, algunos de estos hongos son simbióticos solo de forma facultativa y pueden vivir por sí mismos sin una planta hospedadora bajo ciertas condiciones.

ectomicorrizas

Los hongos ectomicorrícicos evolucionaron a partir de saprófitos de vida libre, principalmente en Basidiomycota y Ascomycota , y algunos se volvieron dependientes de plantas hospedantes cuando perdieron genes necesarios para la descomposición de lignina y otros materiales vegetales. [ 26 ] Hay entre 20 000 y 25 000 especies de hongos ectomicorrícicos, pero solo entre 6000 y 7000 especies de plantas que forman simbiosis ectomicorrícica. [ 34 ] En las angiospermas, se cree que las asociaciones ectomicorrícicas se han desarrollado de forma independiente al menos 18 veces, y en los hongos, alrededor de 80 veces. [ 23 ] [ 24 ] El principal impulsor evolutivo de las ectomicorrizas es el cambio de modos nutricionales de los saprófitos. [ 35 ] El análisis filogenómico de varios genomas de hongos ectomicorrícicos ha confirmado la evolución convergente de los hongos ectomicorrícicos a partir de hongos de pudrición blanca y parda, así como de saprófitos del suelo. [ 35 ] [ 33 ] Algunos linajes de ectomicorrizas probablemente han evolucionado a partir de ancestros endófitos, hongos que viven dentro de las plantas sin dañarlas. [ 35 ] Algunos hongos ectomicorrícicos han experimentado una aparente reversión evolutiva hacia una ecología saprofítica. Esto es posible porque algunos linajes de hongos ectomicorrícicos conservan enzimas para degradar la lignina . [ 36 ]

micorrizas de orquídeas

Los hongos micorrícicos de las orquídeas, que en su mayoría provienen de Ascomycota y Basidiomycota, son menos conocidos. Algunos hongos que participan en la simbiosis micorrícica de las orquídeas también pueden formar simbiosis ectomicorrícica con otras plantas o vivir independientemente de una planta hospedadora. Algunos hongos micorrícicos de las orquídeas también pueden vivir como patógenos de plantas. [ 28 ] [ 26 ]

micorrizas ericoides

Las asociaciones micorrícicas ericoides tienen los orígenes más recientes y la menor riqueza de especies entre los socios tanto de plantas como de hongos. [ 24 ] Esta especialización sugiere que los socios micorrícicos ericoides evolucionaron en paralelo entre sí en respuesta al cambio ambiental, en lugar de a través de una selección recíproca a nivel de especie. [ 37 ] Las relaciones micorrícicas ericoides se encuentran en suelos extremadamente pobres en nutrientes en los hemisferios norte y sur. [ 36 ] Estos ambientes de baja disponibilidad de nutrientes minerales han llevado a que las plantas nativas desarrollen esclerofilia, donde las plantas se vuelven altas en lignina y bajas en fósforo y nitrógeno. [ 36 ] Como resultado, la materia vegetal en descomposición en estas áreas tiene una relación carbono/nitrógeno anormalmente alta, lo que la hace resistente a la descomposición microbiana. Las micorrizas ericoides aparentemente han evolucionado para conservar minerales en la hojarasca esclerófila deficiente en nutrientes mediante el reciclaje directo de estos nutrientes a través del sistema micorrícico. [ 36 ] Las micorrizas ericoides también conservan capacidades saprofíticas, lo que les permite extraer nitrógeno y fósforo de materia orgánica no mineralizada y resistir los resultados negativos de las altas concentraciones de cationes tóxicos en el ambiente ácido del suelo. [ 36 ]

Tipos

El estilo de vida micorrícico ha evolucionado de forma convergente e independiente en múltiples ocasiones a lo largo de la historia de la Tierra. [ 38 ] Existen diversas maneras de clasificar la simbiosis micorrícica. La principal división se establece entre ectomicorrizas y endomicorrizas . Ambos tipos se diferencian en que las hifas de los hongos ectomicorrícicos no penetran las células individuales de la raíz, mientras que las hifas de los hongos endomicorrícicos penetran la pared celular e invaginan la membrana celular . [ 39 ] [ 40 ]

Relaciones simbióticas similares

Algunas formas de simbiosis planta-hongo son similares a las micorrizas, pero se consideran distintas. Un ejemplo son los hongos endófitos. Los endófitos se definen como organismos que pueden vivir dentro de las células vegetales sin dañar a la planta. Se distinguen de los hongos micorrícicos por la ausencia de estructuras de transferencia de nutrientes para introducirlos desde el exterior de la planta. [ 38 ] Algunos linajes de hongos micorrícicos pueden haber evolucionado a partir de endófitos, [ 41 ] y algunos hongos pueden vivir como micorrizas o como endófitos.

Ectomicorrizas

El haya es ectomicorrícica
Leccinum aurantiacum , unhongo ectomicorrízico

Las ectomicorrizas se distinguen porque no penetran en las células vegetales, sino que forman una estructura llamada red de Hartig que penetra entre ellas. [ 42 ] Las ectomicorrizas constan de una vaina hifal, o manto, que cubre la punta de la raíz y la red de Hartig de hifas que rodea las células vegetales dentro de la corteza de la raíz . En algunos casos, las hifas también pueden penetrar las células vegetales, en cuyo caso la micorriza se denomina endomicorriza. Fuera de la raíz, el micelio extramatricial ectomicorrícico forma una extensa red dentro del suelo y la hojarasca . Otras formas de micorrizas, incluidas las micorrizas arbusculares, ericoides, arbutoides, monotropoides y de orquídeas, se consideran endomicorrizas. [ 43 ]

Las ectomicorrizas, o EcM, son asociaciones simbióticas entre las raíces de alrededor del 10% de las familias de plantas, principalmente plantas leñosas incluidas las familias del abedul , dipterocarpáceas , eucalipto , roble , pino y rosa [ 44 ] , orquídeas , [ 45 ] y hongos pertenecientes a Basidiomycota , Ascomycota y Zygomycota . Las ectomicorrizas se asocian con relativamente pocas especies de plantas, solo alrededor del 2% de las especies de plantas en la Tierra, pero las especies con las que se asocian son principalmente árboles y plantas leñosas que son altamente dominantes en sus ecosistemas, lo que significa que las plantas en relaciones ectomicorrícicas constituyen una gran proporción de la biomasa vegetal. [ 46 ] Algunos hongos EcM, como muchos Leccinum y Suillus , son simbióticos con solo un género particular de planta, mientras que otros hongos, como Amanita , son generalistas que forman micorrizas con muchas plantas diferentes. [ 47 ] Un árbol individual puede tener 15 o más socios ectomicorrícicos diferentes en un momento dado. [ 48 ] Si bien la diversidad de plantas involucradas en la ectomicorrizas es baja, la diversidad de hongos involucrados en la ectomicorrizas es alta. Existen miles de especies de hongos ectomicorrícicos, alojadas en más de 200 géneros. Un estudio reciente ha estimado de manera conservadora la riqueza de especies de hongos ectomicorrícicos globales en aproximadamente 7750 especies, aunque, sobre la base de estimaciones de especies conocidas y desconocidas en la diversidad de macromicetos, una estimación final de la riqueza de especies de ECM probablemente estaría entre 20 000 y 25 000. [ 49 ] Los hongos ectomicorrícicos evolucionaron independientemente de ancestros saprófitos muchas veces en la historia del grupo. [ 50 ]

Se ha demostrado que los nutrientes se mueven entre diferentes plantas a través de la red fúngica. Se ha demostrado que el carbono se mueve de plántulas de abedul blanco a plántulas adyacentes de abeto de Douglas , aunque no de forma concluyente a través de una red micorrícica común, [ 51 ] promoviendo así la sucesión en los ecosistemas . [ 52 ] Se ha descubierto que el hongo ectomicorrícico Laccaria bicolor atrae y mata colémbolos para obtener nitrógeno, parte del cual puede luego transferirse a la planta huésped micorrícica. En un estudio de Klironomos y Hart, el pino blanco oriental inoculado con L. bicolor pudo obtener hasta el 25% de su nitrógeno de los colémbolos. [ 53 ] [ 54 ] En comparación con las raíces finas no micorrícicas, las ectomicorrizas pueden contener concentraciones muy altas de oligoelementos, incluidos metales tóxicos (cadmio, plata) o cloro. [ 55 ]

La primera secuencia genómica de un representante de hongos simbióticos, el basidiomiceto ectomicorrícico L. bicolor , se publicó en 2008. [ 56 ] En este hongo se produjo una expansión de varias familias multigénicas, lo que sugiere que la adaptación a la simbiosis se produjo por duplicación génica. Dentro de los genes específicos del linaje, aquellos que codifican proteínas secretadas reguladas por la simbiosis mostraron una expresión aumentada en las puntas de las raíces ectomicorrícicas, lo que sugiere una función en la comunicación entre los socios. L. bicolor carece de enzimas implicadas en la degradación de los componentes de la pared celular vegetal (celulosa, hemicelulosa, pectinas y pectatos), lo que impide que el simbionte degrade las células del huésped durante la colonización de la raíz. Por el contrario, L. bicolor posee familias multigénicas expandidas asociadas con la hidrólisis de polisacáridos y proteínas bacterianas y de la microfauna. Este análisis genómico reveló el estilo de vida dual saprotrófico y biotrófico del hongo micorrícico que le permite crecer tanto en el suelo como en las raíces de las plantas vivas. Desde entonces, se han secuenciado los genomas de muchas otras especies de hongos ectomicorrícicos, ampliando aún más el estudio de las familias de genes y la evolución en estos organismos. [ 57 ]

micorriza arbutoidea

Este tipo de micorriza involucra plantas de la subfamilia Arbutoideae de las Ericáceas . Sin embargo, es diferente de la micorriza ericoide y se asemeja a la ectomicorriza, tanto funcionalmente como en términos de los hongos involucrados. [ 58 ] Se diferencia de la ectomicorriza en que algunas hifas penetran en las células de la raíz, lo que convierte a este tipo de micorriza en una ectendomicorriza . [ 59 ]

micorriza arbuscular

El trigo tiene micorrizas arbusculares .

Las micorrizas arbusculares (anteriormente conocidas como micorrizas vesículo-arbusculares) poseen hifas que penetran las células vegetales, formando estructuras ramificadas en forma de árbol llamadas arbúsculos dentro de estas células para el intercambio de nutrientes. Con frecuencia, también se producen estructuras de almacenamiento en forma de globo, denominadas vesículas. En esta interacción, las hifas fúngicas no penetran el protoplasto (es decir, el interior de la célula), sino que invaginan la membrana celular , creando una membrana periarbuscular. La estructura de los arbúsculos aumenta considerablemente la superficie de contacto entre la hifa y el citoplasma de la célula huésped para facilitar la transferencia de nutrientes. Las micorrizas arbusculares son biotrofas obligadas, lo que significa que dependen de la planta huésped tanto para su crecimiento como para su reproducción; han perdido la capacidad de subsistir descomponiendo materia vegetal muerta. [ 60 ] El veinte por ciento de los productos fotosintéticos producidos por la planta hospedante son consumidos por los hongos; la transferencia de carbono de la planta hospedante terrestre se intercambia luego por cantidades iguales de fosfato de los hongos a la planta hospedante. [ 61 ]

A diferencia del patrón observado en las ectomicorrizas, la diversidad de especies de HMA es muy baja, pero la diversidad de plantas hospedantes es muy alta; se estima que el 78% de todas las especies de plantas se asocian con HMA. [ 46 ] Las micorrizas arbusculares se forman solo por hongos de la división Glomeromycota . La evidencia fósil [ 10 ] y el análisis de secuencias de ADN [ 62 ] sugieren que este mutualismo apareció hace 400-460 millones de años , cuando las primeras plantas colonizaban la tierra. Las micorrizas arbusculares se encuentran en el 85% de todas las familias de plantas y ocurren en muchas especies de cultivos. [ 44 ] Un análisis global estimó que los suelos superiores de la Tierra contienen aproximadamente 110 cuatrillones de kilómetros [ 63 ] de hifas de hongos micorrícicos arbusculares, equivalente a aproximadamente mil millones de veces la distancia de la Tierra al Sol, con una biomasa de aproximadamente 300 megatones de carbono, o aproximadamente de cuatro a seis veces la biomasa de todos los humanos. Las hifas de los hongos micorrícicos arbusculares producen la glicoproteína glomalina , que puede ser uno de los principales depósitos de carbono en el suelo. Las hifas de los hongos micorrícicos arbusculares producen la glicoproteína glomalina , que puede ser uno de los principales depósitos de carbono en el suelo. [ 64 ] Los hongos micorrícicos arbusculares han sido (posiblemente) asexuales durante muchos millones de años y, de manera inusual, los individuos pueden contener muchos núcleos genéticamente diferentes (un fenómeno llamado heterocariosis ). [ 65 ]

endófitos de raíces finas de Mucoromycotina

Los hongos micorrícicos pertenecientes a Mucoromycotina , conocidos como "endófitos de raíces finas" (MFRE), fueron identificados erróneamente como hongos micorrícicos arbusculares hasta hace poco. Si bien son similares a los HMA, los MFRE pertenecen al subfilo Mucoromycotina en lugar de Glomeromycotina. Su morfología al colonizar la raíz de una planta es muy similar a la de los HMA, pero forman hifas de textura fina. [ 42 ] Los efectos de los MFRE pueden haber sido atribuidos erróneamente a los HMA debido a la confusión entre ambos, complicada por el hecho de que los HMA y los MFRE a menudo colonizan los mismos huéspedes simultáneamente. A diferencia de los HMA, parecen capaces de sobrevivir sin un huésped. Este grupo de hongos micorrícicos es poco conocido, pero parece preferir suelos húmedos y ácidos y forma relaciones simbióticas con hepáticas, antocerotas, licófitas y angiospermas. [ 66 ]

micorriza ericoide

Un hongo micorrícico ericoide aislado de Woollsia pungens [ 67 ]

Las micorrizas ericoides , o ErM, involucran solo plantas del orden Ericales y son las relaciones micorrícicas principales de evolución más reciente. Las plantas que forman micorrizas ericoides son principalmente arbustos leñosos del sotobosque; entre sus huéspedes se incluyen arándanos, mirtilos, arándanos rojos, laureles de montaña, rododendros, brezo, neinei y árbol de hierba gigante. Las ErM son más comunes en los bosques boreales , pero se encuentran en dos tercios de todos los bosques de la Tierra. [ 46 ] Los hongos micorrícicos ericoides pertenecen a varios linajes diferentes de hongos. Algunas especies pueden vivir como endófitos completamente dentro de las células vegetales, incluso dentro de plantas fuera del orden Ericales, o vivir de forma independiente como saprófitos que descomponen la materia orgánica muerta. Esta capacidad de alternar entre múltiples tipos de estilo de vida hace que los hongos micorrícicos ericoides sean muy adaptables. [ 38 ]

Las plantas que participan en estas simbiosis tienen raíces especializadas sin pelos radiculares, cubiertas por una capa de células epidérmicas que el hongo penetra y ocupa por completo. [ 42 ] Los hongos tienen una fase intraradical simple (crecimiento en las células), que consiste en densas espirales de hifas en la capa más externa de las células de la raíz. No hay fase perirradical y la fase extraradical consiste en hifas dispersas que no se extienden mucho en el suelo circundante. Podrían formar esporocarpos (probablemente en forma de pequeñas copas), pero su biología reproductiva es poco conocida. [ 40 ]

Las plantas que participan en simbiosis micorrícicas ericoides se encuentran en condiciones ácidas y pobres en nutrientes. [ 38 ] Mientras que los HMA han perdido sus capacidades saprofíticas , y los hongos ECM presentan una variación significativa en su capacidad para producir las enzimas necesarias para un estilo de vida saprofítico, [ 46 ] los hongos involucrados en las ErM han conservado completamente la capacidad de descomponer la materia vegetal para su sustento. Algunos hongos micorrícicos ericoides han ampliado su repertorio de enzimas para descomponer la materia orgánica. Pueden extraer nitrógeno de la celulosa, la hemicelulosa, la lignina, la pectina y la quitina. Esto aumentaría el beneficio que pueden proporcionar a sus socios simbióticos vegetales. [ 68 ]

micorrizas de orquídeas

Todas las orquídeas son micoheterótrofas en alguna etapa de su ciclo de vida, lo que significa que solo pueden sobrevivir si forman micorrizas de orquídea . Las semillas de orquídea son tan pequeñas que no contienen nutrientes para sustentar la plántula en germinación, y en su lugar deben obtener la energía para crecer de su simbionte fúngico. [ 42 ] La relación OM es asimétrica; la planta parece beneficiarse más que el hongo, y algunas orquídeas son completamente micoheterótrofas, careciendo de clorofila para la fotosíntesis. En realidad, se desconoce si existen orquídeas completamente autótrofas que no reciben parte de su carbono de los hongos. [ 69 ] Al igual que los hongos que forman ErM, los hongos OM a veces pueden vivir como endófitos o como saprófitos independientes. En la simbiosis OM, las hifas penetran en las células de la raíz y forman pelotones (espirales) para el intercambio de nutrientes.

micorriza monotropoide

La planta 'Monotropa' es incapaz de realizar la fotosíntesis y obtiene alimento de la micorriza monotropoide.
La planta monotropa es incapaz de realizar la fotosíntesis y obtiene alimento de la micorriza monotropoide.

Este tipo de micorriza se encuentra en la subfamilia Monotropoideae de las Ericáceas , así como en varios géneros de las Orquídeas . Estas plantas son heterótrofas o mixótrofas y obtienen su carbono del hongo simbionte. Se trata, por lo tanto, de una simbiosis micorrícica parasitaria , no mutualista .

Función

Intercambio de nutrientes y comunicación entre un hongo micorrícico y las plantas.

Los hongos micorrícicos forman una relación mutualista con las raíces de la mayoría de las especies vegetales. En dicha relación, tanto las plantas como las partes de las raíces que albergan los hongos se denominan micorrícicas. Hasta la fecha, se han estudiado relativamente pocas relaciones micorrícicas entre especies vegetales y hongos, pero el 95 % de las familias de plantas investigadas son predominantemente micorrícicas, ya sea porque la mayoría de sus especies se asocian beneficiosamente con las micorrizas o porque dependen completamente de ellas. Las orquídeas son conocidas por ser una familia en la que la ausencia de las micorrizas adecuadas resulta fatal incluso para las semillas en germinación. [ 70 ]

Investigaciones recientes sobre plantas ectomicorrícicas en bosques boreales han indicado que los hongos micorrícicos y las plantas mantienen una relación que podría ser más compleja que la simple mutualismo. Esta relación se observó cuando se descubrió inesperadamente que los hongos micorrícicos almacenaban nitrógeno de las raíces de las plantas en épocas de escasez de nitrógeno. Los investigadores argumentan que algunas micorrizas distribuyen nutrientes en función del entorno, interactuando con las plantas circundantes y otras micorrizas. Explican cómo este modelo actualizado podría explicar por qué las micorrizas no alivian la limitación de nitrógeno en las plantas y por qué estas pueden pasar abruptamente de una estrategia mixta, con raíces micorrícicas y no micorrícicas, a una estrategia puramente micorrícica a medida que disminuye la disponibilidad de nitrógeno en el suelo. [ 71 ] También se ha sugerido que las relaciones evolutivas y filogenéticas pueden explicar mucha más variación en la intensidad de los mutualismos micorrícicos que los factores ecológicos. [ 72 ]

Formación

Dentro de la micorriza, la planta proporciona carbohidratos (productos de la fotosíntesis) al hongo, mientras que el hongo proporciona a la planta agua y minerales.

Para participar con éxito en relaciones simbióticas mutualistas con otros organismos , como los hongos micorrícicos y cualquiera de los miles de microbios que colonizan las plantas, estas deben discriminar entre mutualistas y patógenos, permitiendo que los mutualistas colonicen mientras activan una respuesta inmune hacia los patógenos. Los genomas de las plantas codifican potencialmente cientos de receptores para detectar señales químicas de otros organismos. Las plantas ajustan dinámicamente sus respuestas simbióticas e inmunes, cambiando sus interacciones con sus simbiontes en respuesta a las retroalimentaciones detectadas por la planta. [ 73 ] En las plantas, la simbiosis micorrícica está regulada por la vía de señalización de simbiosis común (CSSP) , un conjunto de genes involucrados en el inicio y mantenimiento de la colonización por hongos endosimbióticos y otros endosimbiontes como Rhizobia en las leguminosas . La CSSP tiene orígenes anteriores a la colonización de la tierra por las plantas, lo que demuestra que la coevolución de las plantas y los hongos micorrícicos arbusculares tiene más de 500 millones de años. [ 50 ] En los hongos micorrícicos arbusculares, la presencia de estrigolactonas , una hormona vegetal secretada por las raíces, induce la germinación de las esporas fúngicas en el suelo, estimula su metabolismo, crecimiento y ramificación, e impulsa a los hongos a liberar señales químicas que la planta puede detectar. [ 74 ] Una vez que la planta y el hongo se reconocen mutuamente como simbiontes adecuados, la planta activa la vía de señalización simbiótica común, lo que provoca cambios en los tejidos de la raíz que permiten al hongo colonizar. [ 75 ]

Los experimentos con hongos micorrícicos arbusculares han identificado numerosos compuestos químicos involucrados en el "diálogo químico" que ocurre entre los posibles simbiontes antes de que comience la simbiosis. En las plantas, casi todas las hormonas vegetales desempeñan un papel en el inicio o la regulación de la simbiosis con HMA, y se sospecha que otros compuestos químicos también tienen una función de señalización. Si bien las señales emitidas por los hongos son menos conocidas, se ha demostrado que las moléculas quitinosas conocidas como factores Myc son esenciales para la formación de micorrizas arbusculares. Las señales de las plantas son detectadas por quinasas receptoras que contienen LysM, o LysM-RLK. Los genomas de los HMA también codifican potencialmente cientos de proteínas efectoras, de las cuales solo unas pocas tienen un efecto comprobado en la simbiosis micorrícica, pero es probable que muchas otras también tengan una función en la comunicación con las plantas hospedantes. [ 74 ]

Muchos factores intervienen en el inicio de la simbiosis micorrícica, pero la necesidad de fósforo de la planta es particularmente influyente . Experimentos con plantas de arroz que presentan una mutación que les impide detectar la deficiencia de fósforo demuestran que la detección, el reclutamiento y la colonización por hongos micorrícicos arbusculares se producen cuando la planta detecta una deficiencia de fósforo. [ 66 ] La deficiencia de nitrógeno también influye en el inicio de la simbiosis con hongos micorrícicos arbusculares. [ 74 ]

Mecanismos

Los mecanismos por los cuales las micorrizas aumentan la absorción incluyen algunos físicos y otros químicos. Físicamente, la mayoría de los micelios micorrícicos tienen un diámetro mucho menor que la raíz o pelo radicular más pequeño, por lo que pueden explorar material del suelo al que las raíces y los pelos radiculares no pueden llegar, y proporcionan una mayor superficie para la absorción. Químicamente, la química de la membrana celular de los hongos difiere de la de las plantas. Por ejemplo, pueden secretar ácidos orgánicos que disuelven o quelan muchos iones, o liberarlos de los minerales mediante intercambio iónico . [ 76 ] Las micorrizas son especialmente beneficiosas para la planta simbionte en suelos pobres en nutrientes. [ 77 ]

Intercambio de azúcar-agua/minerales

En este mutualismo, las hifas fúngicas (E) aumentan la superficie de la raíz y la absorción de nutrientes clave, mientras que la planta suministra a los hongos carbono fijado (A=corteza de la raíz, B=epidermis de la raíz, C=arbúsculo, D=vesícula, F=pelo radicular, G=núcleos).

La asociación mutualista micorrícica proporciona al hongo un acceso relativamente constante y directo a carbohidratos , como glucosa y sacarosa . [ 78 ] Los carbohidratos se translocan desde su fuente (generalmente las hojas) al tejido radicular y de allí a los hongos asociados de la planta. A cambio, la planta se beneficia de la mayor capacidad de absorción de agua y nutrientes minerales del micelio , en parte debido a la gran superficie de las hifas fúngicas, que son mucho más largas y finas que los pelos radiculares de la planta , y en parte porque algunos de estos hongos pueden movilizar minerales del suelo no disponibles para las raíces de las plantas. El efecto es, por lo tanto, mejorar la capacidad de absorción de minerales de la planta. [ 79 ]

Las raíces de las plantas, sin ayuda, pueden ser incapaces de absorber nutrientes que están inmovilizados química o físicamente ; ejemplos de ello son los iones de fosfato y micronutrientes como el hierro. Una forma de esta inmovilización ocurre en suelos con alto contenido de arcilla o con un pH fuertemente básico . Sin embargo, el micelio del hongo micorrícico puede acceder a muchas de estas fuentes de nutrientes y ponerlas a disposición de las plantas que coloniza. [ 80 ] De este modo, muchas plantas pueden obtener fosfato sin utilizar el suelo como fuente. Otra forma de inmovilización se produce cuando los nutrientes están atrapados en materia orgánica de lenta descomposición, como la madera, y algunos hongos micorrícicos actúan directamente como organismos de descomposición, movilizando los nutrientes y transfiriendo algunos a las plantas hospedantes; por ejemplo, en algunos bosques distróficos , grandes cantidades de fosfato y otros nutrientes son absorbidos por las hifas micorrícicas que actúan directamente sobre la hojarasca , evitando la necesidad de absorción por el suelo. [ 81 ] El cultivo en callejones de Inga , una técnica agroforestal propuesta como alternativa a la destrucción de la selva tropical mediante tala y quema , [ 82 ] se basa en la micorriza dentro del sistema radicular de especies de Inga para evitar que la lluvia lave el fósforo del suelo. [ 83 ]

En algunas relaciones más complejas, los hongos micorrícicos no solo recolectan nutrientes del suelo inmovilizados, sino que conectan plantas individuales entre sí mediante redes micorrícicas que transportan agua, carbono y otros nutrientes directamente de una planta a otra a través de redes de hifas subterráneas. [ 84 ]

Suillus tomentosus , un hongo basidiomiceto , produce estructuras especializadas conocidas como ectomicorrizas tuberculadas con su planta hospedante, el pino contorta ( Pinus contorta var. latifolia ). Se ha demostrado que estas estructuras albergan bacterias fijadoras de nitrógeno que aportan una cantidad significativa de nitrógeno y permiten a los pinos colonizar sitios pobres en nutrientes. [ 85 ]

Resistencia a enfermedades, sequía y salinidad y su correlación con las micorrizas.

Las plantas micorrícicas suelen ser más resistentes a enfermedades, como las causadas por patógenos microbianos transmitidos por el suelo . Se ha descubierto que estas asociaciones ayudan en la defensa de la planta tanto por encima como por debajo del suelo. Se ha descubierto que las micorrizas excretan enzimas que son tóxicas para organismos transmitidos por el suelo como los nematodos. [ 86 ] Estudios más recientes han demostrado que las asociaciones micorrícicas dan como resultado un efecto de cebado en las plantas que esencialmente actúa como una respuesta inmune primaria. Cuando se forma esta asociación, se activa una respuesta de defensa similar a la respuesta que ocurre cuando la planta está bajo ataque. Como resultado de esta inoculación, las respuestas de defensa son más fuertes en plantas con asociaciones micorrícicas. [ 87 ] Los servicios ecosistémicos proporcionados por los hongos micorrícicos pueden depender del microbioma del suelo. [ 88 ] Además, los hongos micorrícicos se correlacionaron significativamente con la variable física del suelo, pero solo con el nivel de agua y no con la estabilidad de los agregados [ 89 ] [ 90 ] y también pueden conducir a una mayor resistencia a los efectos de la sequía. [ 91 ] [ 92 ] [ 93 ] Además, la importancia de los hongos micorrícicos también incluye el alivio del estrés salino y sus efectos beneficiosos sobre el crecimiento y la productividad de las plantas. Aunque la salinidad puede afectar negativamente a los hongos micorrícicos, muchos informes muestran un mejor crecimiento y rendimiento de las plantas micorrizadas en condiciones de estrés salino. [ 94 ]

Resistencia a los insectos

Las plantas conectadas por hongos micorrícicos en redes micorrícicas pueden usar estas conexiones subterráneas para comunicar señales de advertencia. [ 95 ] [ 96 ] Por ejemplo, cuando una planta huésped es atacada por un pulgón , la planta les indica a las plantas conectadas circundantes su condición. Tanto la planta huésped como las conectadas a ella liberan compuestos orgánicos volátiles que repelen a los pulgones y atraen a las avispas parasitoides , depredadoras de los pulgones. [ 95 ] Esto ayuda a los hongos micorrícicos al conservar su suministro de alimento. [ 95 ]

Colonización de suelos estériles

Las plantas cultivadas en suelos y medios de cultivo estériles a menudo se desarrollan mal sin la adición de esporas o hifas de hongos micorrícicos para colonizar las raíces de la planta y ayudar en la absorción de nutrientes minerales del suelo. [ 97 ] La ausencia de hongos micorrícicos también puede ralentizar el crecimiento de las plantas en la sucesión temprana o en paisajes degradados. [ 98 ] La introducción de plantas micorrícicas exóticas en ecosistemas deficientes en nutrientes pone a las plantas no micorrícicas autóctonas en desventaja competitiva. [ 99 ] Esta aptitud para colonizar suelos estériles se define por la categoría Oligotrofo .

Resistencia a la toxicidad

Los hongos desempeñan un papel protector para las plantas enraizadas en suelos con altas concentraciones de metales, como los suelos ácidos y contaminados . Los pinos inoculados con Pisolithus tinctorius plantados en varios sitios contaminados mostraron una alta tolerancia al contaminante predominante, supervivencia y crecimiento. [ 100 ] Un estudio descubrió la existencia de cepas de Suillus luteus con tolerancia variable al zinc . Otro estudio descubrió que las cepas tolerantes al zinc de Suillus bovinus conferían resistencia a las plantas de Pinus sylvestris . Esto probablemente se debió a la unión del metal al micelio extramatricial del hongo, sin afectar el intercambio de sustancias beneficiosas. [ 99 ]

Ocurrencia de asociaciones micorrícicas

Las micorrizas están presentes en el 92% de las familias de plantas estudiadas (80% de las especies), [ 44 ] siendo las micorrizas arbusculares la forma ancestral y predominante, [ 44 ] y la asociación simbiótica más frecuente en el reino vegetal. [ 78 ] La estructura de las micorrizas arbusculares se ha conservado en gran medida desde su primera aparición en el registro fósil, [ 10 ] con el desarrollo de ectomicorrizas y la pérdida de micorrizas evolucionando convergentemente en múltiples ocasiones. [ 44 ]

Las asociaciones de hongos con las raíces de las plantas se conocen al menos desde mediados del siglo XIX. Sin embargo, los primeros observadores simplemente registraron el hecho sin investigar las relaciones entre ambos organismos. [ 101 ] Esta simbiosis fue estudiada y descrita por Franciszek Kamieński entre 1879 y 1882. [ 102 ] [ 103 ]

cambio climático

El CO₂ liberado por las actividades humanas está causando el cambio climático y posibles daños a las micorrizas, pero el efecto directo de un aumento en el gas debería ser beneficioso para las plantas y las micorrizas si otros factores no son limitantes. [ 104 ] En las regiones árticas, el nitrógeno y el agua son más difíciles de obtener para las plantas, lo que hace que las micorrizas sean cruciales para el crecimiento de las plantas. [ 105 ] Dado que las micorrizas tienden a desarrollarse mejor en temperaturas más frías, el calentamiento podría ser perjudicial para ellas. [ 106 ] Gases como el SO₂ , el NOₓ y el O₃ producidos por la actividad humana pueden dañar las micorrizas, causando una reducción en los propágulos , la colonización de las raíces, la degradación de las conexiones entre los árboles, la reducción de la incidencia micorrícica en los árboles y la reducción de la actividad enzimática de las raíces ectomicorrícicas. [ 107 ]

Una empresa israelí , Groundwork BioAg, ha descubierto un método para utilizar hongos micorrícicos con el fin de aumentar los cultivos agrícolas, al tiempo que secuestra gases de efecto invernadero y elimina el CO₂ de la atmósfera. [ 108 ]

Conservación y cartografía

En 2021 se fundó la Sociedad para la Protección de Redes Subterráneas (SPUN). SPUN es una iniciativa científica cuyo objetivo es cartografiar y proteger las redes micorrícicas que regulan el clima y los ecosistemas de la Tierra. Sus objetivos declarados son cartografiar, proteger y aprovechar los hongos micorrícicos.

Véase también

Referencias

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  • Micorrizas: una simbiosis exitosa. Investigación sobre bioseguridad en cebada genéticamente modificada.
  • MycorWiki es un portal dedicado a la biología y la ecología de los hongos ectomicorrícicos y otros hongos forestales.