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Pteropus

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Zorro volador de cabeza gris

Pteropus (suborden Yinpterochiroptera ) es un género de megamurciélagos que se encuentran entre los murciélagos más grandes del mundo. Se les conoce comúnmente como murciélagos frugívoros o zorros voladores , entre otros nombres coloquiales. Habitan en el sur de Asia , el sudeste asiático , Australia , África oriental y algunas islas oceánicas de los océanos Índico y Pacífico. [ 3 ] Existen al menos 60 especies vivas en el género. [ 4 ]

Los zorros voladores comen fruta y otra materia vegetal, y ocasionalmente también consumen insectos. Localizan recursos con su agudo sentido del olfato. La mayoría, pero no todos, son nocturnos . Navegan con una vista aguda, ya que no pueden usar la ecolocalización . Tienen una larga esperanza de vida y una baja tasa de reproducción , con las hembras de la mayoría de las especies produciendo solo una cría por año. Su lento ciclo de vida hace que sus poblaciones sean vulnerables a amenazas como la caza excesiva , el sacrificio selectivo y los desastres naturales. Seis especies de zorros voladores se han extinguido en tiempos modernos debido a la caza excesiva. Los zorros voladores a menudo son perseguidos por su papel real o percibido en el daño a los cultivos . Son beneficiosos para el medio ambiente al ayudar en la regeneración de los bosques mediante la dispersión de semillas . Benefician a los ecosistemas y a los intereses humanos al polinizar plantas.

Al igual que otros murciélagos, los zorros voladores son relevantes para los humanos como fuente de enfermedades, ya que son reservorios de agentes patógenos raros pero mortales, como el lisavirus de murciélago australiano , que causa una enfermedad similar a la rabia , y el virus Hendra ; se han registrado siete muertes humanas a causa de estas dos enfermedades. El virus Nipah también se transmite por zorros voladores y afecta a más personas, con más de 100 muertes atribuidas. Tienen un significado cultural para los pueblos indígenas, apareciendo en el arte tradicional, el folclore y el armamento. Su pelaje y sus dientes se usaban como moneda en el pasado. Algunas culturas aún utilizan sus dientes como moneda en la actualidad.

Taxonomía y etimología

El nombre del género Pteropus , del griego antiguo 'πτερόν' (pterón), que significa "ala", y 'πούς' (poús), que significa "pie", fue acuñado por el zoólogo francés Mathurin Jacques Brisson en 1762. [ 5 ] Antes de 1998, la autoridad del género se le atribuía a veces al naturalista alemán Johann Christian Polycarp Erxleben . [ 6 ] Aunque la publicación de Brisson (1762) precedió a la publicación de Erxleben (1777), lo que le daba preferencia según el Principio de Prioridad , algunos autores dieron preferencia a Erxleben como autoridad del género porque la publicación de Brisson no usaba consistentemente la nomenclatura binomial . [ 7 ] En 1998, la Comisión Internacional de Nomenclatura Zoológica (ICZN) decidió que la publicación de Brisson de 1762 era una "obra rechazada" para fines nomenclaturales. A pesar de rechazar la mayor parte de la publicación, el ICZN decidió conservar una docena de nombres genéricos de la obra y mantener a Brisson como autoridad, incluido Pteropus . [ 2 ]

La especie tipo del género es el zorro volador de Mauricio , Pteropus niger (descrito como Vespertilio vampyrus niger por Robert Kerr en 1792). [ 8 ] La decisión de designar a P.  niger como especie tipo fue tomada por el ICZN mediante sus poderes plenos sobre nomenclatura biológica. [ 7 ] La frase "zorro volador" se ha utilizado para referirse a los murciélagos Pteropus desde al menos 1759. [ 9 ]

Especies

Descripción

Características externas

Zorro volador en vuelo

Las especies de zorros voladores varían en peso corporal, que oscila entre 120 y 1600 g (0,26 y 3,53 lb) . En todas las especies, los machos suelen ser más grandes que las hembras. [ 11 ] El zorro volador grande tiene la longitud de antebrazo y la envergadura alar más largas registradas de cualquier especie de murciélago, [ 3 ] pero algunas especies de murciélagos lo superan en peso. Su envergadura alar es de hasta 1,5 m (4 pies 11 pulgadas ) y puede pesar hasta 1,1 kg ( 2 + 1/2 lb ) . [ 12 ] Los zorros voladores indio y grande son más pesados, con 1,6 y 1,45 kg ( 3 + 1/2 y 3 + 1/4 lb ) , respectivamente. [ 3 ] [ 13 ] Fuera de este género, el zorro volador de corona dorada gigante (género Acerodon ) es el único murciélago con dimensiones similares. [ 3 ]         

La mayoría de las especies de zorros voladores son considerablemente más pequeñas y generalmente pesan menos de 600 g (21 oz) . [ 14 ] Las especies más pequeñas, como el zorro volador enmascarado , el zorro volador de Temminck , el zorro volador de Guam y el zorro volador enano, pesan menos de 170 g (6 oz) . [ 14 ]    

El pelaje es largo y sedoso con una densa capa interna. [ 3 ] En muchas especies, los individuos tienen un "manto" de pelaje de color contrastante en la parte posterior de la cabeza, los hombros y la parte superior de la espalda. [ 15 ] Carecen de cola. Como sugiere el nombre común "zorro volador", sus cabezas se asemejan a las de un zorro pequeño debido a sus orejas pequeñas y ojos grandes. Las hembras tienen un par de mamas ubicadas en la región del pecho. Sus orejas son largas y puntiagudas en la punta y carecen de tragos , el margen exterior de cada oreja forma un anillo continuo. [ 3 ] [ 15 ] Los dedos tienen garras afiladas y curvas. Mientras que los micromurciélagos solo tienen una garra en cada pulgar de sus extremidades anteriores, los zorros voladores tienen además una garra en cada dedo índice. [ 3 ]

Cráneo y dentición

Cráneo del zorro volador de orejas negras

Los cráneos de las especies de Pteropus están compuestos por 24 huesos: el hocico por 7, el cráneo por 16 y la mandíbula por un solo hueso. Poseen una caja craneana grande y bulbosa . Al igual que todos los mamíferos, los zorros voladores tienen tres huesecillos del oído medio que ayudan a transmitir el sonido al cerebro. Los cráneos de los zorros voladores continúan desarrollándose después del nacimiento. En comparación con los adultos, los zorros voladores jóvenes tienen hocicos muy cortos; al alcanzar la madurez, el maxilar se alarga, ganando hueso entre los procesos cigomáticos y los caninos . [ 16 ]

Según el desarrollo del zorro volador de cabeza gris , las crías nacen con algunos dientes de leche ya erupcionados: caninos e incisivos . A los 9 días de edad, todos los dientes de leche han aparecido, con una fórmula dental de 2.1.2.0 2.1.2.0 y un total de 20 dientes. A los 140 días de edad (4,6 meses), todos los dientes de leche se han caído y han sido reemplazados por dientes permanentes . Los caninos suelen ser reemplazados primero, seguidos de los premolares , los incisivos y luego los molares . [ 17 ] La fórmula dental del adulto es 2.1.3.2 2.1.3.3 para un total de 34 dientes. La superficie oclusal de los molares es generalmente lisa pero con surcos longitudinales. [ 3 ]

Sistemas internos

Los zorros voladores tienen corazones grandes y una frecuencia cardíaca relativamente rápida : los individuos en reposo tienen una frecuencia cardíaca de 100 a 400 latidos por minuto. [ 18 ]

Los zorros voladores tienen tractos digestivos simples ; [ 3 ] el tiempo entre la ingestión y la excreción es de tan solo 12 minutos. Carecen de ciego y apéndice . [ 19 ] El estómago tiene regiones cardíaca y fúndica marcadas . [ 15 ]

Inteligencia

Los megamurciélagos, incluidos los zorros voladores, tienen el mayor cociente de encefalización (tamaño del cerebro en relación con el tamaño del cuerpo) de cualquier familia de murciélagos, con 1,20. [ 20 ] Este valor es equivalente al de los perros domésticos. [ 21 ] Los zorros voladores muestran comportamientos que indican una dependencia del almacenamiento de información a largo plazo. Aunque tienen amplios desplazamientos y cubren miles de kilómetros cuadrados anualmente, son capaces de localizar consistentemente los mismos parches de recursos y refugios. Visitarán estos parches de recursos de forma constante en una estrategia conocida como trazado de trampas . También pueden ser condicionados para realizar comportamientos, como en un estudio donde se entrenó a zorros voladores de anteojos para tirar de una palanca usando jugo como refuerzo . En un seguimiento del estudio inicial, los individuos que habían aprendido a tirar de la palanca para recibir jugo aún lo hacían 3,5 años después. [ 22 ]

Sentido

Oler

Los prominentes ojos del zorro volador de anteojos

Los zorros voladores dependen en gran medida de su sentido del olfato. Tienen bulbos olfatorios grandes para procesar olores. Usan el olfato para localizar alimento, para que las madres localicen a sus crías y para que las parejas se localicen entre sí. [ 15 ] Los machos tienen glándulas sebáceas agrandadas sensibles a los andrógenos en sus hombros que usan para marcar sus territorios con olor, particularmente durante la temporada de apareamiento. Las secreciones de estas glándulas varían según la especie : de los 65 compuestos químicos identificados en las glándulas de cuatro especies, ningún compuesto se encontró en todas las especies. [ 23 ] Los machos también realizan el " lavado de orina ", lo que significa que se cubren con su propia orina. [ 23 ] [ 24 ]

Vista

Los zorros voladores no utilizan la ecolocalización y, por lo tanto, dependen de la vista para orientarse. Sus ojos son relativamente grandes y están situados en la parte frontal de la cabeza, lo que les proporciona visión binocular . [ 25 ] Al igual que la mayoría de los mamíferos, aunque no los primates , son dicromáticos . [ 26 ] Poseen bastones y conos ; tienen conos "azules" que detectan la luz de longitud de onda corta y conos "verdes" que detectan longitudes de onda medias a largas. Sin embargo, los bastones superan ampliamente en número a los conos, ya que estos últimos constituyen solo el 0,5 % de los fotorreceptores. Los zorros voladores están adaptados a la visión en condiciones de poca luz . [ 27 ]

Historia evolutiva

Los zorros voladores están poco representados en el registro fósil. En relación con el número actual de especies existentes, los Pteropodidae tienen uno de los registros fósiles más incompletos de cualquier grupo de murciélagos. [ 29 ] Hasta 2014, no se conocen fósiles de zorros voladores anteriores al Holoceno . [ 10 ] Muchos zorros voladores viven en los trópicos , donde las condiciones para la fosilización son deficientes. [ 29 ] Con base en la evolución molecular , los zorros voladores divergieron de un ancestro común con Rousettus hace 28 a 18 millones de años [ 30 ] y de sus taxones hermanos Neopteryx y Acerodon hace 6,6 a 10,6 millones de años. [ 10 ] Neopteryx , Acerodon , Desmalopex , Melonycteris , Mirimiri , Pteralopex y Styloctenium están todos relativamente emparentados con los zorros voladores, ya que son los otros miembros de su subfamilia Pteropodinae .

El análisis filogenético indica que los zorros voladores se diversificaron rápidamente en una radiación evolutiva explosiva , creando muchos taxones en un período de tiempo relativamente corto. [ 31 ] La mayoría de los linajes de zorros voladores surgieron después del Zancleano , con la creación de dos clados principales : uno compuesto por las especies del Océano Índico y el otro por las especies de Melanesia , Micronesia , Australia y el sudeste asiático insular . Es probable que los zorros voladores se originaran en Asia continental; los datos moleculares sugieren que hubo al menos tres eventos de colonización en el Océano Índico. Un evento dio como resultado el murciélago frugívoro de Livingstone y el zorro volador de Pemba , que son los zorros voladores más occidentales. Un segundo evento de colonización dio como resultado el zorro volador de Rodrigues en la isla de Rodrigues ; mientras que un tercer evento dio como resultado varias especies que divergieron hacia Mauricio , las Seychelles , Madagascar y Aldabra . [ 32 ]

Con una posible excepción: el zorro volador enmascarado ( P.  personatus ), los zorros voladores son probablemente monofiléticos . Existen más de 60 especies vivas de zorros voladores. [ 10 ] Los zorros voladores están presentes desde el oeste del Océano Índico hasta la mitad del Océano Pacífico, llegando hasta las Islas Cook . [ 32 ] [ 10 ] Se encuentran en climas tropicales y subtropicales. [ 32 ]

Biología y ecología

Reproducción y ciclo de vida

Zorro volador de anteojos hembra con cría

Muchas especies de zorros voladores son poliginándricas , lo que significa que cada individuo se apareará con varios otros individuos. [ 33 ] El zorro volador de Samoa es una excepción notable porque es monógamo . [ 34 ] Los comportamientos sexuales de los zorros voladores incluyen sexo oral además del coito, observándose felación y cunnilingus entre sexos opuestos, así como felación homosexual en al menos una especie, el zorro volador de Bonin . [ 35 ] [ 36 ] El sexo oral de sexo opuesto se asocia con una mayor duración del coito, mientras que se hipotetiza que la felación del mismo sexo fomenta la formación de colonias de machos que de otro modo serían antagónicos en climas más fríos. [ 35 ] [ 36 ]

La duración de la gestación de los zorros voladores varía entre especies; la gestación dura entre 140 y 190 días (4,6 a 6,3 meses). Las hembras tienen una camada de una cría a la vez, llamada cachorro. [ 37 ] Sin embargo, ocasionalmente se han documentado gemelos en algunas especies. Los gemelos pueden ser fraternos , idénticos o el resultado de superfetación . [ 38 ] Los cachorros son altriciales y tienen poco pelaje al nacer, por lo que dependen de sus madres para su cuidado. [ 37 ] Los cachorros son relativamente pequeños al nacer, pesando aproximadamente el 12% del peso de la madre. Los murciélagos de otros géneros pueden tener cachorros que pesan hasta el 30% del peso de la madre al nacer. [ 39 ] [ 40 ] Se aferran al abdomen de sus madres, agarrándose a su pelaje con las garras y dientes de sus pulgares; las hembras llevan a los cachorros durante las primeras semanas de vida. Después de esto, las hembras pueden dejar a las crías en el refugio por la noche mientras buscan alimento. [ 37 ] Como ocurre con casi todas las especies de murciélagos, los machos no ayudan a las hembras en el cuidado parental. [ 41 ] Si bien los zorros voladores machos de al menos una especie, el zorro volador enmascarado de Bismarck , pueden lactar , no está claro si la lactancia es funcional y los machos realmente amamantan a las crías o si es resultado del estrés o la desnutrición . [ 42 ] Las crías abandonan el nido a partir de los 3 meses de edad, pero pueden no ser destetadas hasta los 4-6 meses de edad. Las crías pueden permanecer con sus madres hasta el año de edad. Los zorros voladores no alcanzan la madurez sexual hasta los 1,5-2 años de edad. Las hembras pueden tener hasta dos camadas al año, aunque una es la norma debido al largo período de destete. La mayoría de los zorros voladores son reproductores estacionales y dan a luz en primavera , aunque el murciélago frugívoro de Mariana parece tener una reproducción no estacional con nuevas crías documentadas durante todo el año. [ 37 ] Las hembras permanecen fértiles sin disminución de la capacidad reproductiva durante al menos los primeros 12 o 13 años de vida. [ 43 ]

Los zorros voladores, como todos los murciélagos, son longevos en relación con su tamaño. [ 44 ] En estado salvaje, la esperanza de vida promedio es de aproximadamente 15 años. [ 45 ] Sin embargo, los individuos que forman parte de poblaciones que sufren perturbaciones excesivas pueden tener una esperanza de vida de tan solo 7,1 años. [ 46 ] En cautiverio, los individuos pueden vivir aproximadamente entre 20 y 28 años. [ 45 ] El zorro volador más longevo fue un zorro volador indio llamado Statler, que residió en el Santuario Bat World durante sus últimos años. Nació en un zoológico en 1987 y tenía 34 años al momento de su muerte. [ 3 ]

Sistemas sociales

Una colonia de zorros voladores indios en época de descanso.

La mayoría de las especies de zorros voladores son gregarias y forman grandes agrupaciones de individuos llamadas colonias o "campamentos". El zorro volador grande forma colonias de hasta 15 000 individuos, [ 47 ] [ 48 ] mientras que el zorro volador rojo pequeño forma colonias de hasta 100 000 individuos. [ 37 ] Algunas especies y subespecies, como el zorro volador de Orii ( P.  dasymallus inopinatus ) y el murciélago frugívoro de Seram , son solitarias. [ 49 ] [ 50 ]

El tamaño de la colonia varía a lo largo del año en respuesta a las necesidades biológicas. El zorro volador de cabeza gris forma harenes durante la temporada de reproducción, compuestos por un macho y hasta seis hembras. Estas colonias se disuelven una vez finalizada la temporada de reproducción. [ 51 ] En el zorro volador de Bonin, la formación de colonias se basa tanto en el sexo y la edad de los individuos como en la estación del año. En la temporada de reproducción invernal, las hembras adultas forman colonias que incluyen algunos machos adultos (probablemente harenes). Los machos adultos que no se posan con las hembras forman colonias con otros machos adultos y subadultos . Los subadultos forman grupos mixtos de "subadultos" entre sí. En verano, sin embargo, los individuos son solitarios, con la excepción de las hembras lactantes , que se posan con sus crías. [ 34 ]

Dieta y recolección

Los zorros voladores consumen entre el 25 y el 35 % de su peso corporal diariamente. [ 52 ] Son generalistas que consumen una variedad de elementos para satisfacer sus necesidades nutricionales. Los alimentos incluyen frutas, flores, néctar y hojas. [ 53 ] [ 54 ] A veces también consumen insectos deliberadamente, como las cigarras . [ 55 ] En Australia, las flores y el polen del eucalipto son sus fuentes de alimento preferidas, seguidas de las flores de Melaleuca y Banksia. [ 56 ] También se alimentan de una amplia variedad de cultivos , lo que causa conflictos con los agricultores. Los cultivos que comen los zorros voladores incluyen sisal , anacardo , piña , areca , fruta del pan , jaca , neem , papaya , cítricos , higo , mango , plátano , aguacate , guayaba , caña de azúcar , tamarindo , uvas y más. [ 57 ]

En cautividad, la dieta recomendada para los zorros voladores consiste en dos tercios de frutas duras como peras y manzanas y un tercio de frutas blandas. Los plátanos y otras frutas ricas en fibra solo deben ofrecerse ocasionalmente, ya que los zorros voladores no están adaptados a dietas ricas en fibra. Se recomiendan suplementos proteicos para los zorros voladores en cautividad; otros suplementos como la vitamina C , el calcio , el sulfato de condroitina y la glucosamina pueden recomendarse periódicamente. [ 52 ]

La mayoría de las especies de zorros voladores son nocturnas y se alimentan de noche. Sin embargo, algunas especies y subespecies insulares son diurnas , hipotéticamente como respuesta a la falta de depredadores. Los taxones diurnos incluyen P.  melanotus natalis , el zorro volador de Mauricio, el zorro volador de Carolina , P.  p.  insularis y el murciélago frugívoro de Seychelles . Los recursos de alimentación a menudo están lejos de los refugios, y los individuos viajan hasta 40–60 km (25–37 mi) para alcanzarlos. [ 37 ] Los zorros voladores pueden viajar a 6 m/s (13 mph) durante tres horas o más, y pueden alcanzar velocidades máximas de 8,6 m/s (19 mph) . [ 58 ] Algunas especies coloniales se alimentan en grupos, especialmente cuando los recursos son abundantes. Las especies menos sociales se alimentan solas. [ 37 ] Cuando aterrizan en un árbol con alimento, se sujetan a la rama con sus patas traseras con garras y usan sus pulgares con garras para tirar de las ramas que llevan flores o frutos hacia ellos. [ 22 ] Mientras buscan fruta, los zorros voladores la comprimen contra el paladar con la lengua para extraer y consumir los jugos. El resto de la fruta se desecha en forma de "bolitas eyectadas". [ 59 ]      

Función en los ecosistemas

Los zorros voladores desempeñan un papel importante como dispersores de semillas y polinizadores . Ayudan a esparcir las semillas de la fruta que comen, descartándolas en egagrópilas o a través de su guano . En Madagascar, las semillas de higuera tienen mayor éxito de germinación si han pasado por el intestino de un zorro volador, lo cual es importante porque las higueras son una especie pionera vital para la regeneración de los bosques perdidos. Aunque los zorros voladores pueden tener un tiempo de tránsito intestinal de tan solo 12 minutos, las semillas pueden permanecer en el intestino hasta 20 horas. Dado que los zorros voladores recorren grandes distancias, las semillas pueden depositarse hasta a 20 km (12 millas) del árbol madre. Son particularmente importantes en bosques fragmentados, ya que muchos otros frugívoros son terrestres y a menudo se limitan a fragmentos de bosque. Los zorros voladores tienen la capacidad de esparcir semillas más allá de los fragmentos de bosque mediante el vuelo. [ 60 ]  

Los zorros voladores polinizan diversas plantas, incluido el durián , de gran valor económico . Se alimentan de su néctar de tal manera que las flores (y la consiguiente producción de frutos) no suelen sufrir daños. La polinización por zorros voladores tiene un efecto positivo en el éxito reproductivo del durián, lo que sugiere que tanto los zorros voladores como los árboles de durián se benefician de esta relación. [ 61 ]

Conservación

estado de conservación

Estado de conservación de las especies de Pteropus según la UICN

De las 62 especies de zorros voladores evaluadas por la UICN hasta 2018, 3 se consideran en peligro crítico : el zorro volador de Aru , el murciélago frugívoro de Livingstone y el zorro volador de Vanikoro . Otras 7 especies están catalogadas como en peligro ; 20 como vulnerables , 6 como casi amenazadas , 14 como de menor preocupación y 8 como con datos insuficientes . Otras 4 están catalogadas como extintas : el zorro volador oscuro , el zorro volador grande de Palaos , el zorro volador pequeño de Mauricio y el zorro volador de Guam. [ 62 ] Más de la mitad de las especies están amenazadas de extinción hoy en día, y en particular en el Pacífico, varias especies han muerto como resultado de la caza, la deforestación y la depredación por especies invasoras. [ 45 ] Se cree que seis especies de zorros voladores se extinguieron entre 1864 y 2014: el zorro volador de Guam, el grande de Palaos, el pequeño de Mauricio, el oscuro, el grande de Samoa y el pequeño de Samoa . [ 10 ]

Todas las especies de Pteropus están incluidas en el Apéndice II de CITES y 10 en el Apéndice I , lo que restringe el comercio internacional. [ 63 ] Cada especie cuenta con diferentes protecciones legales contra la caza y el comercio interno, que reflejan las leyes ambientales de los países donde se encuentran. [ 64 ]

En algunos países como Bangladesh, Sri Lanka y Tailandia, los zorros voladores están totalmente protegidos de cualquier daño en virtud de la Ley de Preservación y Seguridad de la Vida Silvestre de 2012, la Ordenanza de Protección de la Fauna y la Flora de 1937 y la Ley de Protección y Reserva de la Vida Silvestre de 1992, respectivamente. [ 64 ] Sin embargo, en Tailandia, la caza furtiva de zorros voladores y el comercio ilegal de carne de animales silvestres aún ocurren fuera de las áreas protegidas . El zorro volador grande y el zorro volador pequeño son particularmente propensos a la caza furtiva y a la perturbación de sus dormideros. [ 64 ]

En otros países, como Australia, Japón y Estados Unidos, algunas especies de interés para la conservación están protegidas por la legislación ambiental nacional, mientras que otras no. En Australia, dos especies de zorros voladores figuran en la Ley de Protección del Medio Ambiente y Conservación de la Biodiversidad de 1999 : el zorro volador de cabeza gris y el zorro volador de anteojos están catalogados como "vulnerables". [ 65 ] Los agricultores pueden solicitar permisos para matar zorros voladores cuando causan daños a los cultivos. [ 66 ]

Varias especies de zorros voladores se encuentran en Japón. El zorro volador de Bonin es Monumento Natural de Japón desde 1969, lo que significa que es ilegal capturarlos o molestarlos sin los permisos correspondientes. [ 67 ] Dos subespecies del zorro volador de Ryukyu ( P.  d.  dasymallus y P.  d.  daitoensis ) también están catalogadas como Monumentos Naturales. [ 68 ] Los zorros voladores no son especies de caza designadas en Japón y, por lo tanto, no pueden ser cazados legalmente según la Ley de Protección de la Vida Silvestre y Caza. [ 69 ] El zorro volador de Bonin y P.  d.  daitoensis también están catalogados como Especies Nacionales en Peligro de Extinción, lo que significa que no pueden ser asesinados ni dañados; además, la venta o transferencia de individuos vivos o muertos, en su totalidad o en parte, también está prohibida sin permisos. [ 69 ] [ 70 ]

A pesar de no encontrarse en el territorio continental de Estados Unidos, varias especies y subespecies figuran en la lista de especies en peligro de extinción de 1973. Pteropus mariannus mariannus —una subespecie del murciélago frugívoro de las Marianas— figura como amenazada, mientras que el zorro volador de Rodrigues y el zorro volador de Guam figuran como en peligro de extinción . [ 71 ] Además, se ha solicitado al gobierno estadounidense que incluya al zorro volador de Aru y al zorro volador de Bonin en la lista de especies amenazadas o en peligro de extinción. [ 72 ]

En países como India y Pakistán, los zorros voladores no tienen protección legal explícita. En India, están catalogados como " plaga " según la Ley de Protección de la Vida Silvestre de 1972. [ 73 ] El único zorro volador de Pakistán, el zorro volador indio, figura en el Anexo 4 de la Ley de Vida Silvestre de Punjab (Protección, Preservación, Conservación y Gestión) de 1974, lo que significa que no tiene protección legal y puede ser cazado. [ 64 ] En Mauricio, los zorros voladores estaban protegidos anteriormente, pero ahora se sacrifican legalmente a gran escala. En 2015, el gobierno de Mauricio aprobó la Ley de Biodiversidad Terrestre Nativa y Parques Nacionales, que legalizó el sacrificio del zorro volador de Mauricio. En Mauricio, se sacrificaron más de 40 000 zorros voladores de Mauricio en un período de dos años, reduciendo su población en un 45 % estimado. [ 45 ] Esta decisión fue vista con controversia, y los investigadores afirmaron: "Debido a que dispersan semillas y polinizan flores, los zorros voladores son vitales para la regeneración de los bosques perdidos". [ 74 ]

La protección legal también puede variar dentro de un país, como en Malasia . Según la Orden de Enmienda de Protección de la Vida Silvestre de 1990, los zorros voladores pueden cazarse con un permiso; cada permiso permite matar hasta 50 zorros voladores. Los permisos cuestan 8 dólares estadounidenses cada uno. Sin embargo, según la Ley de Protección de la Vida Silvestre de 1972, los zorros voladores pueden matarse sin permiso si están causando daños o si hay "motivos para creer que están a punto de causar daños graves" a los cultivos. [ 64 ] En 2012, el estado malasio de Terengganu emitió una moratoria sobre la caza de zorros voladores. [ 64 ] En Sarawak , todas las especies de murciélagos están catalogadas como "Protegidas" y su caza es ilegal. [ 64 ]

Factores que provocan el declive

fuentes antropogénicas

Cachorros de zorro volador de cabeza gris abandonados tras un ciclón.

Las especies de zorros voladores están disminuyendo o extinguiéndose como resultado de varios impactos humanos en sus entornos, además de fenómenos naturales. [ 37 ] Sus poblaciones son especialmente vulnerables a las amenazas porque el tamaño de la camada suele ser individual y las hembras generalmente solo tienen una camada por año. Incluso cuando casi todas las hembras (90%) producen y crían crías con éxito, si la tasa de mortalidad de una población supera el 22% anual, entonces disminuirá progresivamente. [ 43 ]

Las especies invasoras, como la serpiente arborícola marrón , pueden afectar gravemente a las poblaciones; la serpiente arborícola marrón consume tantas crías que redujo el reclutamiento de la población de murciélagos frugívoros de las Marianas en Guam a prácticamente cero. [ 75 ]

Muchas especies de zorros voladores están amenazadas por la caza excesiva. Si bien han formado parte de la dieta de los pueblos indígenas durante mucho tiempo, el crecimiento de la población humana y el desarrollo de armas más eficaces han provocado la disminución de sus poblaciones, extinciones locales y extinciones masivas. Se cree que la caza excesiva es la principal causa de extinción del pequeño zorro volador de Mauricio y del zorro volador de Guam. [ 37 ]

Los zorros voladores también están amenazados por la caza excesiva debido a conflictos con los agricultores. Son abatidos a tiros, golpeados hasta la muerte o envenenados para reducir sus poblaciones. La mortalidad también ocurre por enredos accidentales en redes utilizadas para evitar que los murciélagos coman fruta. [ 76 ] La caza puede reducir drásticamente las poblaciones de zorros voladores. En Mauricio, más de 40 000 zorros voladores mauricianos fueron sacrificados en un período de dos años, reduciendo su población en un estimado del 45 %. [ 45 ] Los zorros voladores también mueren electrocutados. En un huerto australiano, se estima que más de 21 000 murciélagos murieron electrocutados en un período de 8 semanas. [ 43 ] Los agricultores construyen rejillas electrificadas sobre sus árboles frutales para matar a los zorros voladores antes de que puedan consumir su cosecha. Las redes son cuestionablemente efectivas para prevenir la pérdida de cosechas; un agricultor que operaba una de estas redes estimó que aún perdía entre 100 y 120 toneladas (110 y 130 toneladas cortas) de fruta al año debido a los zorros voladores. [ 77 ] Algunas muertes por electrocución también son accidentales, como cuando los murciélagos chocan contra las líneas eléctricas aéreas . [ 78 ]

El cambio climático provoca mortalidad en los zorros voladores y es motivo de preocupación para la supervivencia de la especie. Las olas de calor extremas en Australia fueron responsables de la muerte de más de 30 000 zorros voladores australianos entre 1994 y 2008. Las hembras y los murciélagos jóvenes son los más susceptibles al calor extremo, lo que afecta la capacidad de recuperación de la población. [ 79 ] Los zorros voladores están amenazados por el aumento del nivel del mar asociado al cambio climático, ya que varios taxones son endémicos de atolones de baja altitud . [ 80 ]

Fuentes naturales

Debido a que muchas especies son endémicas de una sola isla, son vulnerables a eventos aleatorios como los tifones . Un tifón en 1979 redujo a la mitad la población restante del zorro volador de Rodrigues. Los tifones también provocan mortalidad indirecta: al defoliar los árboles, los zorros voladores son más visibles y fáciles de cazar por los humanos. Los recursos alimenticios para los murciélagos escasean después de las grandes tormentas, y los zorros voladores recurren a estrategias de forrajeo más arriesgadas, como consumir fruta caída del suelo. Allí, son más vulnerables a la depredación por parte de gatos, perros y cerdos domésticos. [ 37 ]

Los zorros voladores también están amenazados por enfermedades como la parálisis por garrapatas . La parálisis por garrapatas afecta al zorro volador de anteojos y es responsable de aproximadamente el 1% de su mortalidad anual. [ 81 ]

Cría en cautividad

Un zorro volador de Rodrigues volando en el Jardín Zoológico de Zúrich.

Varias especies de zorros voladores en peligro de extinción se crían en cautividad para aumentar el tamaño de sus poblaciones. Los murciélagos frugívoros de Livingstone, en peligro crítico de extinción, fueron capturados en estado salvaje a partir de 1995 para crear un programa de cría en cautividad . Todos los individuos en cautividad siguen siendo propiedad del gobierno de Comoras . [ 82 ] Se capturaron 17 individuos en estado salvaje; con la cría, hay 71 en cautividad a partir de 2017. Los individuos se encuentran en el Zoológico de Jersey y el Zoológico de Bristol . [ 83 ] Aunque el programa ha tenido éxito en el aumento de la población, los cuidadores de la población en cautividad han tenido que lidiar con problemas de manejo como la obesidad y la cardiomiopatía . [ 84 ] En relación con sus homólogos salvajes, los murciélagos en cautividad tienen un mayor porcentaje de grasa corporal y un menor porcentaje de masa muscular. El problema es más pronunciado en los machos dominantes , que son los más sedentarios . Abordar estas preocupaciones implica aumentar el espacio de vuelo para que los animales puedan ejercitarse adecuadamente. [ 85 ] Los cuidadores también están explorando formas de distribuir la comida dentro de los recintos para fomentar el ejercicio. [ 84 ]

El zorro volador de Rodrigues, en peligro de extinción, se ha criado en cautividad con gran éxito. En 1979, solo quedaban entre 70 y 100 individuos en el mundo. En 1976, el Durrell Wildlife Conservation Trust extrajo 25 individuos de su hábitat natural para iniciar un programa de cría. [ 86 ] En 1988, el programa de cría fue calificado como «sin duda el proyecto de cría de quirópteros más importante en funcionamiento». [ 87 ] En 2016, había 180 individuos en 16 zoológicos solo en Estados Unidos. [ 86 ] A nivel mundial, 46 zoológicos participan en el programa de cría del zorro volador de Rodrigues (datos de 2017). [ 88 ]

Relación con las personas

Alimento

Un plato indonesio elaborado con paniki (carne de zorro volador).

Muchas especies de zorros voladores son cazadas para obtener carne de animales silvestres . La caza de estos animales suele ser insostenible, lo que a menudo resulta en una grave disminución de la población o en la extinción local . Los zorros voladores son cazados y vendidos para obtener carne de animales silvestres en varios países del sudeste asiático, el sur de Asia y Oceanía , incluyendo Indonesia , Malasia, Papúa Nueva Guinea , Filipinas , Bangladesh, China, [ 89 ] Fiyi y Guam. [ 90 ] El consumo de zorros voladores es particularmente común en países con baja seguridad alimentaria y falta de regulación ambiental. [ 91 ] Sin embargo, en algunas culturas de la región, comer carne de zorro volador es tabú . En Namoluk , a los lugareños les repugna la idea de comer zorros voladores porque estos animales orinan sobre sí mismos. [ 80 ] En regiones predominantemente musulmanas , como gran parte de Indonesia, los zorros voladores rara vez se consumen debido a las restricciones dietéticas halal . [ 91 ]

El norte de Sulawesi tiene la mayor demanda de carne de zorro volador. A pesar de estar en Indonesia, país de mayoría musulmana, el norte de Sulawesi es predominantemente cristiano ; por lo tanto, muchos lugareños no siguen las normas halal que prohíben el consumo de zorro volador. En Manado , la mayoría de los habitantes consume carne de zorro volador al menos una vez al mes. La frecuencia de consumo aumenta diez veces durante las festividades. Los lugareños creen que la "carne única" de animales no domesticados debe servirse en ocasiones especiales para "animar el ambiente". Entre las sugerencias para hacer más sostenible el comercio de carne de zorro volador se incluyen la aplicación de un sistema de cuotas para la caza, el fomento de la liberación de hembras y crías por parte de los cazadores y la provisión de alternativas económicas para quienes se ganan la vida vendiendo carne de zorro volador. [ 91 ]

En Guam y la Mancomunidad de las Islas Marianas del Norte , el consumo del murciélago frugívoro de las Marianas expone a los habitantes locales a la neurotoxina beta-metilamino-L-alanina (BMAA), que posteriormente puede provocar enfermedades neurodegenerativas . La BMAA puede biomagnificarse en humanos que consumen zorros voladores; estos últimos se exponen a la BMAA al ingerir frutos de cícadas . [ 92 ] [ 93 ] [ 94 ]

Medicamento

Los zorros voladores se matan para su uso en la medicina tradicional. El zorro volador indio, por ejemplo, tiene muchos usos medicinales atribuidos. Algunos creen que su grasa es un tratamiento para el reumatismo . [ 3 ] Las tribus de la región de Attappadi , en la India, comen la carne cocida del zorro volador indio para tratar el asma y el dolor de pecho. [ 95 ] Los curanderos de la tribu Kanda, en Bangladesh, usan el pelo de los zorros voladores indios para crear tratamientos para la "fiebre con escalofríos". [ 96 ]

Transmisión de enfermedades

La recolección de savia de palmera datilera es una vía principal de exposición al virus Nipah.
Brotes conocidos de henipavirus hasta 2014

Los zorros voladores son reservorios naturales de varios virus, algunos de los cuales pueden transmitirse a los humanos . En particular, los zorros voladores pueden transmitir lisavirus , que causan la rabia . En Australia, el virus de la rabia no está presente de forma natural; el lisavirus del murciélago australiano es el único lisavirus presente. El lisavirus del murciélago australiano se identificó por primera vez en 1996; su transmisión a los humanos es muy poco frecuente. La transmisión ocurre por la mordedura o el arañazo de un animal infectado, pero también puede ocurrir al entrar en contacto la saliva del animal infectado con una membrana mucosa o una herida abierta . La exposición a la sangre, la orina o las heces de los zorros voladores no supone un riesgo de exposición al lisavirus del murciélago australiano. Desde 1994, se han registrado tres casos de personas infectadas con este virus ; los tres ocurrieron en Queensland y cada caso fue fatal. [ 97 ]

Los zorros voladores también son reservorios de henipavirus como el virus Hendra y el virus Nipah . El virus Hendra se identificó por primera vez en 1994; también ocurre raramente en humanos. De 1994 a 2013, se han reportado siete casos de virus Hendra que afectaron a personas, cuatro de los cuales fueron fatales. La principal vía hipotética de infección humana es a través del contacto con caballos que han estado en contacto con la orina del zorro volador . [ 98 ] No hay casos documentados de transmisión directa entre zorros voladores y humanos. [ 99 ] A partir de 2012, hay una vacuna disponible para caballos para disminuir la probabilidad de infección y transmisión. [ 100 ]

El virus Nipah se identificó por primera vez en 1998 en Malasia. Desde entonces, se han producido varios brotes de Nipah en Malasia, Singapur , India y Bangladesh, que han causado más de 100 muertes. Un brote en 2018 en Kerala, India, resultó en 19 personas infectadas, de las cuales 17 fallecieron. [ 101 ] La tasa de mortalidad general es del 40 al 75 %. Los humanos pueden contraer el virus Nipah por contacto directo con zorros voladores o sus fluidos, a través de la exposición a un huésped intermedio como los cerdos domésticos , o por contacto con una persona infectada. [ 102 ] Un estudio de 2014 sobre el zorro volador indio y el virus Nipah encontró que, si bien los brotes del virus Nipah son más probables en áreas preferidas por los zorros voladores, "la presencia de murciélagos en sí misma no se considera un factor de riesgo para la infección por el virus Nipah". Más bien, el consumo de savia de palma datilera es una vía de transmisión significativa. La práctica de recolectar savia de palma datilera implica colocar recipientes de recolección en las palmeras datileras. Se ha observado a zorros voladores indios lamiendo la savia a medida que fluye hacia las vasijas, además de defecar y orinar cerca de ellas. De esta manera, los humanos que beben la savia de palma pueden exponerse a los virus de los murciélagos. [ 103 ] El uso de faldones de bambú en las vasijas de recolección reduce el riesgo de contaminación por fluidos de murciélago. [ 104 ]

Los zorros voladores también pueden transmitir varias enfermedades no letales, como el virus Menangle [ 105 ] y el virus Nelson Bay [ 106 ] . Estos virus rara vez afectan a los humanos y se han reportado pocos casos [ 105 ] [ 106 ] . Si bien se ha sospechado o implicado a otras especies de murciélagos como reservorio de enfermedades como el SARS y el Ébola , no se sospecha que los zorros voladores sean huéspedes de ninguno de los virus causantes [ 107 ] .

plagas

Redes utilizadas para proteger los cultivos de animales salvajes como los zorros voladores.

Los zorros voladores suelen considerarse plagas debido a los daños que causan a los cultivos frutales . Se ha citado a los zorros voladores como particularmente destructivos para las almendras , las guayabas y los mangos en las Maldivas; el lichi en Mauricio; la areca en la India; y las frutas de hueso en Australia. Sin embargo, los daños a los huertos causados ​​por otros animales a menudo se atribuyen erróneamente a los zorros voladores, y el daño económico puede ser difícil de cuantificar o exagerado. [ 57 ] Para prevenir daños a la fruta, los agricultores pueden sacrificar zorros voladores legal o ilegalmente. En el siglo XIX, el gobierno australiano pagaba recompensas a los agricultores por matar zorros voladores, aunque esta práctica se ha descontinuado desde entonces. [ 108 ] Las alternativas al sacrificio incluyen colocar barreras entre los murciélagos y los árboles frutales, como redes, o cosechar la fruta de manera oportuna para evitar atraer a tantos zorros voladores. [ 109 ] Las redes son la forma más eficaz de prevenir la pérdida de cosechas, aunque algunos agricultores las consideran prohibitivas en cuanto a costo. El costo neto para obtener 1 hectárea (2,5 acres) de cultivos es de entre US$4400 y US$ 44000 . [ 64 ] Otros métodos para prevenir la pérdida de fruta pueden incluir el uso de pistolas disuasorias, repelentes químicos o luces nocturnas. Como alternativa, plantar cerezos de Singapur y otros cultivos señuelo junto a un huerto puede ser efectivo, ya que los zorros voladores se sienten mucho más atraídos por sus frutos que por muchos otros cultivos frutales. [ 110 ] 

La ubicación de colonias de zorros voladores puede ser una molestia para los humanos. En Batemans Bay, Australia , los residentes informan que las vocalizaciones de los zorros voladores por la mañana les resultan tan molestas que les impiden dormir. Los zorros voladores pueden chocar contra los cables de alta tensión y provocar cortes de luz. Su guano y olor corporal también son desagradables. [ 111 ] La presencia de colonias de zorros voladores puede provocar una disminución del valor de las propiedades cercanas. [ 112 ]

En la cultura

Un zorro volador representado en el arte aborigen.
Hacha ceremonial decorada con trenza de piel de zorro volador en Nueva Caledonia.
Cordón de piel trenzada de zorro volador utilizado como moneda en las Islas de la Lealtad.

Los zorros voladores están presentes en muchas culturas y tradiciones indígenas.

Un relato folclórico del Tiempo del Sueño de la costa norte de Nueva Gales del Sur, en Australia, narra la historia de un zorro volador impaciente que desea que el Gran Espíritu le enseñe a ser un pájaro, solo para ser colgado boca abajo de una rama. [ 113 ] También aparecen representados en el arte rupestre aborigen, como lo demuestran varios ejemplos que se conservan. [ 18 ]

En Tonga , los zorros voladores son considerados sagrados. Todos los zorros voladores son propiedad del rey, lo que significa que las personas que no pertenecen a la realeza no pueden dañarlos de ninguna manera. La leyenda tongana cuenta que una colonia de zorros voladores en Kolovai desciende de una pareja de zorros voladores que la princesa de Samoa regaló al rey de Tonga. [ 114 ]

En la aldea india de Puliangulam, una colonia de zorros voladores indios anida en un baniano . Los aldeanos creen que los zorros voladores están bajo la protección de Muni y no dañan a los murciélagos. Un santuario dedicado a Muni se encuentra bajo el árbol. Si los lugareños creen haber ofendido a Muni por no proteger a los murciélagos, rezarán y realizarán una puja tras ofrecer arroz dulce, coco y plátanos a los asistentes a la ceremonia. [ 115 ]

Los zorros voladores también aparecen en cuentos populares de Papúa Nueva Guinea. Entre las historias que los incluyen, se encuentra una leyenda sobre una cacatúa que le robó plumas a un zorro volador, lo que provocó que este se volviera nocturno. Otra historia narra la transformación de un zorro volador en un hombre joven; este zorro robó a una mujer de su marido para casarse con él. Otra leyenda afirma que un hombre-zorro volador fue quien introdujo el ñame a su pueblo. [ 116 ]

Las sociedades indígenas de Oceanía utilizaban partes de zorros voladores para fabricar armas funcionales y ceremoniales. En las Islas Salomón, se creaban púas con sus huesos para usarlas en lanzas. [ 117 ] En Nueva Caledonia, las hachas ceremoniales de jade se decoraban con trenzas de pelo de zorro volador. [ 118 ] Las alas de zorro volador se representaban en los escudos de guerra del pueblo Asmat de Indonesia; creían que las alas ofrecían protección a sus guerreros. [ 119 ]

Hay referencias modernas e históricas a subproductos de zorros voladores usados ​​como moneda. En Nueva Caledonia, la piel trenzada de zorro volador se usó una vez como moneda. [ 117 ] En la isla de Makira , que es parte de las Islas Salomón, los pueblos indígenas todavía cazan zorros voladores por sus dientes, así como por carne de animales silvestres. Los dientes caninos se ensartan en collares que se usan como moneda . [ 120 ] Los dientes del zorro volador insular son particularmente apreciados, ya que suelen ser lo suficientemente grandes como para perforarlos. El zorro volador de Makira también es cazado, a pesar de sus dientes más pequeños. Disuadir a los pueblos locales de usar dientes de zorro volador como moneda puede ser perjudicial para la especie, con Lavery y Fasi señalando, "Las especies que proporcionan un recurso cultural importante pueden ser muy apreciadas". Enfatizar la caza sostenible de zorros voladores para preservar la moneda cultural puede ser más efectivo que alentar el abandono de la moneda cultural. Incluso si los zorros voladores ya no fueran cazados por sus dientes, todavía serían asesinados por carne de animales silvestres; Por lo tanto, conservar su valor cultural puede fomentar prácticas de caza sostenibles. [ 121 ] Lavery afirmó: «Es positivo, no negativo, que sus dientes tengan tanto valor cultural. La práctica de cazar murciélagos no necesariamente debe detenerse, sino que debe gestionarse de forma sostenible». [ 120 ]

Otros usos

Los zorros voladores y otras especies de murciélagos del sudeste asiático suelen ser cazados y vendidos como momias. Los cuerpos o esqueletos momificados de estos murciélagos se envían a menudo a Estados Unidos, donde se venden en tiendas de souvenirs o curiosidades, o en línea a través de vendedores como Etsy o eBay . Entre 2000 y 2013, se importaron más de 100 000 murciélagos muertos a Estados Unidos. El conservacionista de murciélagos Merlin Tuttle escribió: «He visto enormes pérdidas, principalmente debido a diversos tipos de sobreexplotación, especialmente en las entradas de las cuevas, ya sea para consumo o para su venta como momias». A pesar de que a veces se anuncia como «sostenible», esta práctica podría conducir a la sobreexplotación y al agotamiento de las especies de zorros voladores. Tuttle afirma: «Es prácticamente seguro que los murciélagos que se anuncian no se obtienen de forma sostenible». [ 122 ]

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