Hetaerina

El género Hetaerina, por sí solo, comprende aproximadamente 40 especies en diversos hábitats de toda América. Análisis filogenéticos recientes de la subfamilia Heterininae sugieren que los géneros Mneserate y Ormenophlebia se encuentran en realidad dentro de su género hermano Hetaerina , ^{[ 3 ]} lo que explicaría la confusión de especies observada en los primeros estudios sobre Mnesarete y Hetaerina . ^{[ 4 ]}

El género actualmente contiene las siguientes especies: ^{[ 5 ]}

• 
  Hembra de rubí de las tierras altas ( H. cruentata ) guatemalteca
• 
  H. laesa , macho, Amazonia meridional, Brasil

Las especies de Hetaerinae habitan principalmente en arroyos y ríos, ^{[ 8 ]} mostrando los niveles más altos de diversidad en las regiones tropicales de Sudamérica. ^{[ 9 ]} La mayoría de las especies son nativas de las regiones tropicales y subtropicales de Sudamérica y Centroamérica, con solo H. americana , H. titia y H. vulnerata extendiéndose más al norte de México. ^{[ 8 ]} Los rubíes, como todos los odonatos , son depredadores visuales que prefieren ambientes soleados para la captura de presas, así como para la señalización social. ^{[ 10 ]}

Existen dos etapas de desarrollo para las libélulas de manchas rubí. La primera es la etapa larval, que se dedica principalmente a la alimentación hasta alcanzar la madurez sexual . A esta le sigue la etapa adulta terrestre, que se dedica por completo a la reproducción. ^{[ 11 ]} La etapa adulta de las libélulas de manchas rubí presenta un marcado dimorfismo sexual . Los machos de Hetaerina son más grandes que las hembras ^{[ 12 ]} y tienen cuerpos metálicos iridiscentes acompañados de sus características manchas rojas en las alas. ^{[ 11 ]} En general, se observa que las hembras de Hetaerinae tienen alas de color marrón pálido y cuerpos con patrones crípticos, ^{[ 13 ]} lo que dificulta su identificación para muchas especies del género. ^{[ 4 ]} Como libélulas, las de manchas rubí son generalmente voladoras débiles, ^{[ 3 ]} y su uso de hábitats tanto acuáticos como terrestres durante su ciclo de vida las convierte en importantes organismos indicadores ecológicos de alteraciones ecológicas o ambientales en las áreas que habitan. ^{[ 14 ]}

Las libélulas son un sistema de estudio importante para la investigación de la selección sexual porque exhiben una amplia diversidad de comportamientos reproductivos. Las Hetaerinae exhiben casi universalmente poliginia de lek ^{[ 11 ]} (con la excepción de H. rosea que tiene poliginia de defensa de recursos ), ^{[ 15 ]} lo cual no es común entre el orden Odonata. Algunos investigadores teorizan que el comportamiento de lek contribuye a la termorregulación necesaria para mantener los niveles de actividad. ^{[ 16 ]} El lek de Rubyspot implica una intensa competencia entre machos por territorios de apareamiento, lo que a menudo conduce a agresión tanto interespecífica como intraespecífica, así como al surgimiento de estrategias de apareamiento alternativas persistentes . ^{[ 11 ]} Una vez que han alcanzado la madurez sexual (indicada por la producción completa de reservas de grasa y contenido muscular), los machos de rubyspot se mueven a sitios acuáticos para comenzar la competencia por territorios de apareamiento. ^{[ 17 ]} Luego, las hembras visitan los territorios, copulan con los machos y ovipositan en la vegetación sumergida. Para algunas especies, como la ampliamente distribuida Hetaerina americana , el tamaño corporal del macho se considera el resultado de la selección sexual a través de la elección de la hembra y/o la competencia directa por el acceso a las hembras. ^{[ 13 ]} Para todos los rubíes manchados, no hay exhibiciones de cortejo precopulatorio, y los machos exhiben acoso agresivo a las hembras tanto antes como durante la cópula. ^{[ 18 ]} El acoso del macho comienza cuando las hembras llegan al sitio de muestreo, persiguiéndolas agresivamente con ataques de contacto directo ^{[ 11 ]} y pueden sujetar a las hembras resistentes para retenerlas durante la cópula. ^{[ 18 ]} Si bien la producción de huevos de la hembra disminuye con la intensidad del acoso del macho, esto también resulta en la producción de huevos más grandes. ^{[ 11 ]} Tanto los machos como las hembras pueden aparearse múltiples veces. Las hembras de rubí manchado tienen la capacidad de posponer la oviposición, así como almacenar esperma en órganos de almacenamiento especializados, por lo que los machos han desarrollado mecanismos para extraer el esperma competidor antes de los apareamientos. ^{[ 11 ]}

La cópula generalmente se desarrolla en tres etapas:

• El macho sujeta a la hembra, seguido de la transferencia de esperma ^{[ 19 ].}
• Vuelo en tándem sobre otros territorios, lo que implica una persecución intensa y agresiva por parte de otros machos (véase §  Estrategias de apareamiento alternativas más abajo).
• El macho se separa de la pareja y el apareamiento comienza de nuevo; o bien, el macho y la hembra llegan al lugar de oviposición, con el macho cerca mientras la hembra se sumerge sola en el agua. ^{[ 17 ]}

Durante la oviposición, los machos exhiben un comportamiento de vigilancia para desplazar a cualquier macho intruso. ^{[ 19 ]}

La existencia de estrategias de apareamiento alternativas dentro de Hetaerinae presenta otra razón para su popularidad entre los investigadores de ecología sexual y evolutiva. Como se explicó anteriormente, los rubíes exhiben una competencia macho-macho altamente agresiva por el acceso a territorios de apareamiento, lo que resulta en la aparición de comportamientos reproductivos alternativos. Una estrategia de apareamiento es la defensa de los territorios de apareamiento. Los machos territoriales son más grandes que sus contrapartes alternativas y muestran una mayor correlación entre la pigmentación de las alas y las reservas de grasa (teniendo manchas alares más grandes en promedio). ^{[ 12 ]} Los machos territoriales también tienden a tener una capacidad inmunológica significativamente mejor y, en general, están en mejor condición que los machos no territoriales. ^{[ 20 ] [ 11 ]} Los machos no territoriales, incapaces de obtener estos territorios, aún son significativamente exitosos reproductivamente a pesar de su menor tamaño y condición. ^{[ 11 ]} Estos machos persiguen agresivamente a las parejas que vuelan en tándem e intentan desplazar al macho antes de la oviposición. En este sentido, los machos de Hetaerina han desarrollado al menos dos mecanismos para desplazar el esperma rival. Los machos de H. americana extraen físicamente el esperma de los órganos de almacenamiento de la hembra, y otras especies pueden utilizar la estimulación femenina para provocar la liberación del esperma almacenado. ^{[ 11 ]}

Se ha observado una tercera táctica de apareamiento en machos de H. americana , en la que algunos individuos alternan entre tácticas territoriales y no territoriales. ^{[ 21 ]} Se ha descubierto que los machos territoriales desplazados tienen reservas de grasa (y por lo tanto niveles de energía) similares a las de los machos no territoriales, lo que afecta significativamente su capacidad para intentar recuperar territorio. Los machos "alternantes" evitan este cambio drástico utilizando períodos tanto de territorialidad como de no territorialidad. ^{[ 21 ]} Estos machos generalmente se encuentran entre los promedios de condición de macho territorial y condición de macho no territorial, menores que los primeros pero mayores que los segundos. Los períodos territoriales siempre son en el mismo territorio, y estos machos a menudo tienen tanto éxito como el tipo de apareamiento dominante . ^{[ 11 ]}

La pigmentación de las alas de los machos es un rasgo bien estudiado en muchas libélulas, ya que es seleccionada sexualmente por diferentes mecanismos en los diversos géneros de libélulas. Las libélulas rubí utilizan la competencia entre machos para mantener e impulsar directamente la selección intrasexual sobre su rasgo nominal. ^{[ 13 ]} Dado que Hetaerina se considera el género ancestral de su familia, esta pigmentación de las alas es probablemente un rasgo ancestral que se ha perdido cuatro veces distintas entre los tres géneros. ^{[ 3 ]} La pigmentación de las alas se considera un rasgo indicador de la condición del macho, aunque el rasgo no depende directamente de la condición. ^{[ 22 ]} Existe mucha variación entre las especies de Hetaerina en cuanto a sus indicadores de tamaño corporal/dieta, ^{[ 22 ]} capacidad inmunitaria, ^{[ 23 ]} y supervivencia. ^{[ 24 ]} Se ha demostrado que las propiedades del pigmento no están en sí mismas bajo selección, ^{[ 24 ]} pero el uso de la frase "pigmentación de las alas" se utiliza ampliamente en sus estudios para referirse al rasgo como pigmento y tamaño. El tamaño de la mancha alar parece estar correlacionado con el éxito en la conquista de territorio para la mayoría de los rubíes. ^{[ 25 ] [ 17 ]} Se ha demostrado que el aumento del tamaño de la mancha debido a la competencia está regulado por un mayor riesgo de depredación y la posibilidad de una disminución de la condición (si el tamaño grande de la mancha se desarrolla demasiado pronto durante la maduración del macho). ^{[ 11 ]} Los estudios de pigmentación alar para otros caballitos del diablo Calopterygid han mostrado cierta correlación entre la pigmentación alar y las capacidades termorreguladoras, pero esto aún no se ha probado en los rubíes. ^{[ 16 ]}

Se ha demostrado que el reconocimiento de la pigmentación de las alas de los machos por parte de los competidores es uno de los rasgos divergentes principales entre pares de especies simpátricas dentro de Hetaerina . Curiosamente, el reconocimiento de la pareja por parte de las hembras dentro de las especies simpátricas parece no verse afectado por la disimilitud en la pigmentación de las alas, lo que hace que el desplazamiento del carácter sea un resultado únicamente de la competencia interespecífica . ^{[ 26 ]} La naturaleza intrasexual de las variaciones en la pigmentación de las alas contribuye a las muchas características de los machos rubyspots resultantes de la competencia y agresión entre machos. ^{[ 18 ]} Se ha demostrado que la pigmentación de las alas disminuye en especies simpátricas con mayor lucha interespecífica y aumenta en especies con mayor lucha intraespecífica, un signo de desplazamiento del carácter debido a la agresión intrasexual entre muchas especies de Hetaerina . ^{[ 27 ]} Este desplazamiento del carácter contribuye a la tendencia más general de disimilitud morfológica entre poblaciones con mayor agresión interespecífica donde la especie con mayor densidad de población impulsa el desplazamiento de la pigmentación de las alas para la especie menos dominante, ^{[ 18 ]} un fenómeno conocido como "desplazamiento de carácter agonístico". ^{[ 28 ] [ 29 ]} Para las especies de rubíes simpátricas, se ha observado que una o ambas poblaciones desarrollarán una pigmentación divergente, de modo que el patrón o la cantidad de pigmento es menos similar entre ellas. ^{[ 18 ]}

Existen niveles marcadamente altos de interferencia reproductiva entre algunas especies de rubíes manchados, lo que resulta en una menor aptitud para las especies involucradas debido al desperdicio de recursos en apareamientos fallidos. ^{[ 29 ]} La interferencia reproductiva aumenta para pares de especies simpátricas, debido probablemente a la similitud de los morfos femeninos. Para aquellas en simpatría con H. americana , esto se acompaña de un flujo genético considerablemente bajo entre poblaciones simpátricas y, por lo tanto, indica aislamiento reproductivo . ^{[ 30 ]} Si bien los mecanismos de este aislamiento aún no se han determinado por completo, la diferenciación genética entre ciertas poblaciones apunta a la posibilidad de que H. americana sea un complejo de especies crípticas . ^{[ 30 ] [ 29 ]} Esta teoría está respaldada por una especie descubierta recientemente, H. calverti , que está reproductivamente aislada de H. americana pero muestra muy poca variación de rasgos interespecíficos por lo demás. ^{[ 31 ]}