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Resistencia a las enfermedades de las plantas

Chancros causados ​​por la roya del castaño , una enfermedad que afecta al castaño. Este diagrama muestra el proceso desde la adhesión de hongos o bacterias a la célula vegetal ...

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Chancros causados ​​por la roya del castaño , una enfermedad que afecta al castaño.
Este diagrama muestra el proceso desde la adhesión de hongos o bacterias a la célula vegetal hasta el tipo específico de respuesta. PTI significa Inmunidad Desencadenada por Patrones y ETI significa Inmunidad Desencadenada por Efectores .

La resistencia de las plantas a las enfermedades las protege de los patógenos de dos maneras: mediante estructuras y sustancias químicas preformadas, y mediante respuestas del sistema inmunitario inducidas por la infección. En comparación con una planta susceptible, la resistencia a las enfermedades se define como la reducción del crecimiento del patógeno en la planta (y, por lo tanto, una reducción de la enfermedad), mientras que el término tolerancia a las enfermedades describe a las plantas que presentan pocos daños a pesar de la presencia de niveles sustanciales de patógenos. El resultado de la enfermedad está determinado por la interacción triple entre el patógeno, la planta y las condiciones ambientales (una interacción conocida como el triángulo de la enfermedad ).

Los compuestos activadores de la defensa pueden moverse de célula a célula y de forma sistemática a través del sistema vascular de la planta. Sin embargo, las plantas no poseen células inmunitarias circulantes , por lo que la mayoría de los tipos celulares exhiben un amplio conjunto de defensas antimicrobianas . Si bien se pueden observar diferencias cualitativas evidentes en la resistencia a las enfermedades al comparar múltiples especímenes (lo que permite clasificarlos como "resistentes" o "susceptibles" tras la infección por la misma cepa patógena con niveles de inóculo similares en entornos similares), lo más habitual es observar una gradación de diferencias cuantitativas en la resistencia a las enfermedades entre cepas o genotipos de plantas . Las plantas resisten de forma consistente a ciertos patógenos, pero sucumben a otros; la resistencia suele ser específica para ciertas especies o cepas patógenas.

Fondo

La resistencia de las plantas a las enfermedades es fundamental para la producción fiable de alimentos y permite reducir significativamente el consumo de tierra, agua, combustible y otros insumos agrícolas. Las plantas, tanto silvestres como cultivadas, poseen resistencia inherente a las enfermedades, pero esto no siempre las ha protegido.

La Gran Hambruna de Irlanda de la década de 1840, causada por el oomiceto Phytophthora infestans , fue provocada por la plaga del tizón tardío. El primer cultivar de banano cultivado masivamente en el mundo, Gros Michel, se perdió en la década de 1920 debido a la enfermedad de Panamá, causada por el hongo Fusarium oxysporum . Las epidemias actuales de roya del tallo del trigo , roya de la hoja y roya amarilla, que se extienden desde África Oriental hasta el subcontinente indio, son causadas por los hongos de la roya Puccinia graminis y P. striiformis . Otras epidemias incluyen la roya del castaño , así como enfermedades vegetales graves y recurrentes como la piriculariosis del arroz , el nematodo del quiste de la soja y el cancro de los cítricos . [ 1 ] [ 2 ]

Los patógenos vegetales pueden propagarse rápidamente a grandes distancias, transmitidos por el agua, el viento, los insectos y los seres humanos. En amplias regiones y en numerosas especies de cultivos, se estima que las enfermedades suelen reducir el rendimiento de las plantas en un 10 % anual en los países o sistemas agrícolas más desarrollados, pero la pérdida de rendimiento debido a las enfermedades a menudo supera el 20 % en entornos menos desarrollados. [ 1 ]

Sin embargo, el control de enfermedades es bastante eficaz para la mayoría de los cultivos. Este control se logra mediante el uso de plantas que han sido seleccionadas para tener buena resistencia a muchas enfermedades, así como mediante prácticas de cultivo como la rotación de cultivos , el uso de semillas libres de patógenos, la fecha de siembra y la densidad de plantas adecuadas, el control de la humedad del suelo y el uso de plaguicidas .

Mecanismos comunes de resistencia a las enfermedades

Estructuras y compuestos preformados

pared secundaria de la planta

Defensas vegetales inducibles tras la infección

Sistema inmunitario

Figura gráfica que muestra múltiples vías estudiadas en PTI y ETI en células vegetales para inducir resistencia a patógenos. También se muestran posibles cruces en ambas vías. [ 5 ]

El sistema inmunitario de las plantas posee dos niveles interconectados de receptores: uno que detecta con mayor frecuencia moléculas fuera de la célula y otro que detecta con mayor frecuencia moléculas dentro de la célula. Ambos sistemas detectan al intruso y responden activando las defensas antimicrobianas en la célula infectada y en las células vecinas. En algunos casos, las señales que activan las defensas se propagan al resto de la planta o incluso a plantas vecinas. Los dos sistemas detectan diferentes tipos de moléculas patógenas y clases de proteínas receptoras de plantas. [ 6 ] [ 7 ]

El primer nivel está gobernado principalmente por receptores de reconocimiento de patrones que se activan mediante el reconocimiento de patrones moleculares asociados a patógenos o microorganismos (PAMP o MAMP) conservados evolutivamente. La activación de los PRR conduce a la señalización intracelular, la reprogramación transcripcional y la biosíntesis de una respuesta compleja que limita la colonización. Este sistema se conoce como inmunidad desencadenada por PAMP o inmunidad desencadenada por patrones (PTI). [ 8 ] [ 7 ] [ 9 ]

El segundo nivel, gobernado principalmente por productos de genes de resistencia, o productos de genes R , se denomina a menudo inmunidad desencadenada por efectores (ETI) [ 5 ] . La ETI se activa típicamente por la presencia de "efectores" patógenos específicos y luego desencadena fuertes respuestas antimicrobianas (véase la sección de genes R más adelante).

Además de PTI y ETI, las defensas de las plantas pueden activarse mediante la detección de compuestos asociados al daño (DAMP), como porciones de la pared celular vegetal liberadas durante la infección patógena. [ 10 ]

Las respuestas activadas por los receptores PTI y ETI incluyen la activación de canales iónicos , el estallido oxidativo , los cambios redox celulares o las cascadas de quinasas de proteínas que activan directamente cambios celulares (como el refuerzo de la pared celular o la producción de antimicrobianos), o activan cambios en la expresión genética que luego elevan otras respuestas defensivas.

Los sistemas inmunitarios de las plantas muestran algunas similitudes mecanísticas con los sistemas inmunitarios de insectos y mamíferos, pero también exhiben muchas características específicas de las plantas. [ 11 ] Los dos niveles descritos anteriormente son centrales para la inmunidad de las plantas, pero no describen completamente los sistemas inmunitarios de las plantas. Además, muchos ejemplos específicos de PTI o ETI aparente violan las definiciones comunes de PTI/ETI, lo que sugiere la necesidad de definiciones y/o paradigmas más amplios. [ 12 ] Actualmente, el término Inmunidad Desencadenada por Exotoxinas (TTI) se ha introducido como una respuesta inmune asociada a exotoxinas . Esto es distinto de ETI o PTI debido a la capacidad de la exotoxina para desencadenar una respuesta inmune solo en las plantas. [ 13 ] Esta vía inmune solo se ha descrito en Arabidopsis thaliana , y con una exotoxina específica asociada con Pseudomonas syringae ( Siringomicina , o SYR), lo que requiere más estudios para ampliar la definición/función en la inmunidad de las plantas. Otros estudios han mostrado respuestas inmunitarias de las plantas tras el tratamiento con diversos lipopéptidos cíclicos (CLP), pero no han descrito la respuesta bajo una vía inmunitaria específica (ETI, PTI o TTI). [ 14 ]

El término resistencia cuantitativa (que se analiza más adelante) se refiere a la resistencia de las plantas a las enfermedades, controlada por múltiples genes y mecanismos moleculares, cada uno con efectos pequeños sobre el rasgo de resistencia general. La resistencia cuantitativa suele contrastarse con la resistencia ETI, mediada por genes R de efecto principal.

inmunidad desencadenada por patrones

Los PAMP , moléculas conservadas presentes en múltiples géneros de patógenos , son denominados MAMP por muchos investigadores. Las defensas inducidas por la percepción de MAMP son suficientes para repeler a la mayoría de los patógenos. Sin embargo, las proteínas efectoras de patógenos (véase más adelante) están adaptadas para suprimir las defensas basales, como la PTI. Se han descubierto numerosos receptores para MAMP (y DAMP). Los MAMP y DAMP suelen ser detectados por receptores-quinasas transmembrana que poseen dominios extracelulares LRR o LysM . [ 6 ]

También se ha demostrado que PTI controla y suprime porciones de la vía ETI, actuando como un elemento de control inmunitario para las células vegetales. [ 15 ]

Inmunidad desencadenada por efectores

La inmunidad desencadenada por efectores (ETI) se activa por la presencia de efectores patógenos. La respuesta ETI depende de los genes R , en los que los productos efectores producidos por los patógenos se unen a los receptores de proteínas R en la célula. [ 5 ] En comparación con la PTI, la ETI tiene una respuesta mayor; sin embargo, la regulación transcripcional se conserva en gran medida entre las vías de la PTI y la ETI. [ 16 ] [ 17 ]

Los patógenos utilizan efectores como una forma de evadir la respuesta PTI de la planta; sin embargo, las plantas pueden inducir respuestas tanto PTI como ETI a la invasión de patógenos, en lugar de vías puramente independientes. [ 5 ] La ETI de la planta a menudo causa una respuesta hipersensible apoptótica . [ 18 ]

Genes R y proteínas R

Las plantas han desarrollado genes R (genes de resistencia) cuyos productos median la resistencia a cepas específicas de virus, bacterias, oomicetos, hongos, nematodos o insectos. Los productos de los genes R son proteínas que permiten el reconocimiento de efectores patógenos específicos, ya sea mediante la unión directa o mediante el reconocimiento de la alteración de una proteína del huésped por parte del efector. [ 7 ] Muchos genes R codifican proteínas NB-LRR (proteínas con dominios de unión a nucleótidos y repeticiones ricas en leucina , también conocidas como proteínas NLR o proteínas STAND, entre otros nombres). La mayoría de los sistemas inmunitarios de las plantas poseen un repertorio de 100 a 600 homólogos de genes R diferentes. Se ha demostrado que los genes R individuales median la resistencia a cepas específicas de virus, bacterias, oomicetos, hongos, nematodos o insectos. Los productos de los genes R controlan un amplio conjunto de respuestas de resistencia a enfermedades cuya inducción suele ser suficiente para detener el crecimiento/propagación del patógeno.

Los genes R estudiados suelen conferir especificidad para cepas particulares de una especie patógena (aquellas que expresan el efector reconocido). Como señaló por primera vez Harold Flor a mediados del siglo XX en su formulación de la relación gen-por-gen , un gen R de una planta tiene especificidad para un gen de avirulencia de un patógeno (gen Avr). Ahora se sabe que los genes de avirulencia codifican efectores. El gen Avr del patógeno debe tener una especificidad coincidente con el gen R para que este último confiera resistencia, lo que sugiere una interacción receptor/ ligando para los genes Avr y R. [ 11 ] Alternativamente, un efector puede modificar su diana celular del huésped (o un señuelo molecular de esa diana), y el producto del gen R (proteína NLR) activa las defensas cuando detecta la forma modificada de la diana o el señuelo del huésped. [ 7 ] [ 19 ]

Biología efectora

Los efectores son fundamentales para el potencial patógeno o simbiótico de los microbios y los animales microscópicos que colonizan plantas, como los nematodos. [ 20 ] [ 21 ] [ 22 ] Los efectores suelen ser proteínas que se introducen fuera del microbio y dentro de la célula huésped. Estos efectores derivados del colonizador manipulan la fisiología y el desarrollo celular del huésped. Como tales, los efectores ofrecen ejemplos de coevolución (ejemplo: una proteína fúngica que funciona fuera del hongo pero dentro de las células vegetales ha evolucionado para asumir funciones específicas de las plantas). El rango de huéspedes de los patógenos está determinado, entre otras cosas, por la presencia de efectores apropiados que permiten la colonización de un huésped en particular. [ 6 ] Los efectores derivados de patógenos son una herramienta poderosa para identificar funciones vegetales que desempeñan papeles clave en la enfermedad y en la resistencia a la enfermedad. Aparentemente, la mayoría de los efectores funcionan para manipular la fisiología del huésped para permitir que se produzca la enfermedad. Los patógenos bacterianos de plantas bien estudiados suelen expresar unas pocas docenas de efectores, a menudo introducidos en el huésped por un aparato de secreción de tipo III . [ 20 ] Los hongos, oomicetos y nematodos patógenos de plantas aparentemente expresan unos pocos cientos de efectores. [ 21 ] [ 22 ]

Los denominados efectores "centrales" se definen operacionalmente por su amplia distribución en la población de un patógeno específico y su contribución sustancial a la virulencia del patógeno. La genómica puede utilizarse para identificar los efectores centrales, que a su vez pueden emplearse para descubrir nuevos alelos de genes R , los cuales pueden utilizarse en el mejoramiento genético de plantas para la resistencia a enfermedades.

ARN pequeños e interferencia de ARN

Se entiende que las vías de sRNA de las plantas son componentes importantes de la inmunidad desencadenada por patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP) (PTI) y la inmunidad desencadenada por efectores (ETI). [ 23 ] [ 24 ] Se ha demostrado que los microARN (miRNA) inducidos por bacterias en Arabidopsis influyen en la señalización hormonal, incluyendo auxina, ácido abscísico (ABA), ácido jasmónico (JA) y ácido salicílico (SA). [ 25 ] [ 26 ] Los avances en estudios a nivel genómico revelaron una adaptación masiva de los patrones de expresión de miRNA del huésped después de la infección por los patógenos fúngicos Fusarium virguliforme , [ 27 ] Erysiphe graminis , [ 28 ] Verticillium dahliae , [ 29 ] y Cronartium quercuum , [ 30 ] y el oomiceto Phytophthora sojae . [ 31 ] Los cambios en la expresión de sRNA en respuesta a patógenos fúngicos indican que el silenciamiento génico podría estar involucrado en esta vía de defensa. Sin embargo, también hay evidencia de que la respuesta de defensa antifúngica a la infección por Colletotrichum spp. en el maíz no está regulada completamente por la inducción de miRNA específicos, sino que podría actuar para ajustar con precisión el equilibrio entre los componentes genéticos y metabólicos tras la infección.

El transporte de sRNAs durante la infección probablemente se facilita mediante vesículas extracelulares (VE) y cuerpos multivesiculares (CMV). [ 32 ] La composición del ARN en las VE de las plantas no se ha evaluado completamente, pero es probable que sean, en parte, responsables del tráfico de ARN. Las plantas pueden transportar ARN virales, ARNm , miRNAs y ARN pequeños de interferencia (siRNAs) sistémicamente a través del floema. [ 33 ] Se cree que este proceso ocurre a través de los plasmodesmos e involucra proteínas de unión a ARN que ayudan a la localización del ARN en las células del mesófilo. Aunque se han identificado en el floema con ARNm, no hay evidencia determinante de que medien el transporte de ARN a larga distancia. [ 34 ] Por lo tanto, las VE pueden contribuir a una vía alternativa de carga de ARN en el floema, o podrían transportar ARN a través del apoplasto. [ 35 ] También hay evidencia de que las EV de plantas pueden permitir la transferencia interespecífica de sRNAs por interferencia de ARN como el silenciamiento génico inducido por el huésped (HIGS). [ 36 ] [ 37 ] El transporte de ARN entre plantas y hongos parece ser bidireccional, ya que se ha demostrado que los sRNAs del patógeno fúngico Botrytis cinerea se dirigen a genes de defensa del huésped en Arabidopsis y tomate. [ 38 ]

Resistencia a nivel de especie

En algunos casos, los genes de las plantas son eficaces contra una especie patógena completa, incluso si dicha especie es patógena para otros genotipos de la misma especie huésped. Algunos ejemplos son el gen MLO de la cebada contra el oídio , el gen Lr34 del trigo contra la roya de la hoja y el gen Yr36 del trigo contra la roya amarilla del trigo . Dependiendo del gen específico y la combinación planta-patógeno, puede existir una variedad de mecanismos para este tipo de resistencia. Otras razones para una inmunidad vegetal eficaz pueden ser la falta de coadaptación (el patógeno o la planta carecen de múltiples mecanismos necesarios para la colonización y el crecimiento dentro de la especie huésped), o un conjunto particularmente eficaz de defensas preexistentes.

Mecanismos de señalización

Percepción de la presencia de patógenos

La señalización de defensa vegetal se activa mediante los receptores detectores de patógenos descritos en la sección anterior. [ 6 ] Los receptores activados frecuentemente provocan la producción de oxígeno reactivo y óxido nítrico , flujos de iones de calcio , potasio y protones , niveles alterados de ácido salicílico y otras hormonas, y la activación de MAP quinasas y otras quinasas de proteínas específicas . [ 11 ] Estos eventos, a su vez, suelen conducir a la modificación de proteínas que controlan la transcripción génica y a la activación de la expresión génica asociada a la defensa . [ 9 ]

Factores de transcripción y respuesta hormonal

Se han identificado numerosos genes y/o proteínas, así como otras moléculas, que median la transducción de señales de defensa de las plantas. [ 39 ] [ 40 ] La dinámica del citoesqueleto y del tráfico de vesículas ayuda a orientar las respuestas de defensa de las plantas hacia el punto de ataque del patógeno.

Mecanismos de los factores de transcripción y las hormonas

La actividad del sistema inmunitario de las plantas está regulada en parte por hormonas de señalización como: [ 41 ] [ 42 ]

Puede existir una interacción sustancial entre estas vías. [ 41 ]

Regulación por degradación

Al igual que ocurre con muchas vías de transducción de señales, la expresión génica en plantas durante las respuestas inmunitarias puede regularse mediante degradación. Esto suele suceder cuando la unión de la hormona a sus receptores estimula la degradación, mediada por ubiquitina , de proteínas represoras que bloquean la expresión de ciertos genes. El resultado final es la expresión génica activada por la hormona. Ejemplos: [ 43 ]

  • Auxina : se une a receptores que luego reclutan y degradan represores de activadores transcripcionales que estimulan la expresión génica específica de la auxina.
  • Ácido jasmónico: similar a la auxina, excepto que los receptores de jasmonato influyen en los mediadores de la señalización de respuesta al jasmonato, como las proteínas JAZ.
  • Ácido giberélico : La giberelina provoca cambios conformacionales en los receptores, así como la unión y degradación de las proteínas Della .
  • Etileno: La fosforilación inhibitoria del activador de la respuesta al etileno EIN2 se bloquea por la unión del etileno. Cuando esta fosforilación disminuye, la proteína EIN2 se escinde y una porción de la proteína se traslada al núcleo para activar la expresión de los genes de respuesta al etileno.

Ubiquitina y señalización E3

La ubiquitinación desempeña un papel fundamental en la señalización celular, regulando procesos como la degradación de proteínas y la respuesta inmunológica. [ 44 ] Si bien una de las funciones principales de la ubiquitina es dirigir las proteínas hacia su destrucción, también es útil en vías de señalización, liberación de hormonas, apoptosis y translocación de materiales a través de la célula. La ubiquitinación es un componente de diversas respuestas inmunitarias. Sin el correcto funcionamiento de la ubiquitina, la invasión de patógenos y otras moléculas dañinas aumentaría drásticamente debido al debilitamiento de las defensas inmunitarias. [ 44 ]

Esta imagen muestra las vías metabólicas que se siguen durante las respuestas de la inmunidad vegetal. Destaca el papel y el efecto de la ubiquitina en la regulación de dicha vía.
señalización E3

La enzima ubiquitina ligasa E3 es un componente principal que proporciona especificidad en las vías de degradación de proteínas, incluidas las vías de señalización inmunitaria. [ 43 ] Los componentes de la enzima E3 se pueden agrupar según los dominios que contienen e incluyen varios tipos. [ 45 ]

Estos incluyen la subunidad única Ring y U-box, HECT y CRLs . [ 46 ] [ 47 ] Las vías de señalización de las plantas, incluidas las respuestas inmunes, están controladas por varias vías de retroalimentación, que a menudo incluyen retroalimentación negativa; y pueden ser reguladas por enzimas de desubiquitinación, degradación de factores de transcripción y degradación de reguladores negativos de la transcripción. [ 43 ] [ 48 ]

Resistencia cuantitativa

Las diferencias en la resistencia de las plantas a las enfermedades suelen ser incrementales o cuantitativas, en lugar de cualitativas. El término resistencia cuantitativa (RC) se refiere a la resistencia de las plantas a las enfermedades controlada por múltiples genes y múltiples mecanismos moleculares, cada uno con efectos pequeños o menores sobre el rasgo de resistencia general. [ 49 ] La RC es importante en el mejoramiento vegetal porque la resistencia resultante suele ser más duradera (eficaz durante más años) y tiene mayor probabilidad de ser eficaz contra la mayoría o todas las cepas de un patógeno en particular. La RC suele ser eficaz contra una especie de patógeno o un grupo de especies estrechamente relacionadas, en lugar de ser ampliamente eficaz contra múltiples patógenos. [ 49 ] La RC se obtiene a menudo mediante el mejoramiento vegetal sin conocimiento de los loci genéticos o mecanismos moleculares causales. Es probable que la RC dependa de muchos de los componentes del sistema inmunitario de la planta que se analizan en este artículo, así como de rasgos únicos de ciertas combinaciones planta-patógeno (como la sensibilidad a ciertos efectores del patógeno), así como de rasgos generales de la planta, como las características de la superficie de la hoja o la arquitectura del sistema radicular o del dosel vegetal. El término RC es sinónimo de resistencia de genes menores . [ 50 ]

Resistencia de las plantas adultas y resistencia de las plántulas

La resistencia de la planta adulta (APR) es un término especializado que se refiere a la resistencia cuantitativa que no es efectiva en la etapa de plántula pero sí lo es durante muchas etapas de crecimiento posteriores de la planta. [ 50 ] [ 51 ] [ 49 ] La diferencia entre la resistencia de la planta adulta y la resistencia de la plántula es especialmente importante en los cultivos anuales . [ 52 ] La resistencia de la plántula es la resistencia que comienza en la etapa de plántula del desarrollo de la planta y continúa durante toda su vida. Cuando la usan los especialistas, el término no se refiere a la resistencia que solo está activa durante la etapa de plántula. "Resistencia de la plántula" se considera sinónimo de resistencia de genes principales o resistencia en todas las etapas (ASR), y se usa como contraste a "resistencia de la planta adulta". [ 50 ] La resistencia de la plántula a menudo está mediada por genes R individuales, pero no todos los genes R codifican la resistencia de la plántula.

Mejora genética de plantas para la resistencia a las enfermedades

Los fitomejoradores enfatizan la selección y el desarrollo de líneas de plantas resistentes a enfermedades. Las enfermedades de las plantas también pueden controlarse parcialmente mediante el uso de pesticidas y prácticas de cultivo como la rotación de cultivos , la labranza, la densidad de siembra, las semillas libres de enfermedades y la limpieza de equipos, pero generalmente se prefieren las variedades de plantas con resistencia inherente (determinada genéticamente) a las enfermedades. [ 2 ] El mejoramiento para la resistencia a las enfermedades comenzó cuando las plantas fueron domesticadas por primera vez. Los esfuerzos de mejoramiento continúan porque las poblaciones de patógenos están bajo presión de selección y desarrollan mayor virulencia, los patógenos se mueven (o son movidos) a nuevas áreas, los cambios en las prácticas de cultivo o el clima favorecen a algunos patógenos y pueden reducir la eficacia de la resistencia, y el mejoramiento de plantas para otros rasgos puede alterar la resistencia previa. [ 53 ] Una línea de plantas con resistencia aceptable contra un patógeno puede carecer de resistencia contra otros.

La selección genética para la resistencia generalmente incluye:

  • Identificación de plantas que pueden ser menos deseables en otros aspectos, pero que poseen un rasgo útil de resistencia a enfermedades, incluidas líneas de plantas silvestres que a menudo expresan una mayor resistencia.
  • Cruce de una variedad deseable pero susceptible a enfermedades con una planta que sea fuente de resistencia.
  • Cultivo de candidatos a mejoramiento genético en un entorno propicio para enfermedades, posiblemente incluyendo la inoculación de patógenos. Es fundamental prestar atención a los aislados específicos del patógeno para abordar la variabilidad dentro de una misma especie.
  • Selección de individuos resistentes a enfermedades que conservan otros rasgos deseables como el rendimiento, la calidad e incluyen otros rasgos de resistencia a enfermedades. [ 53 ]

La resistencia se denomina duradera si continúa siendo efectiva durante varios años de uso generalizado a medida que evolucionan las poblaciones de patógenos. La " resistencia vertical " es específica de ciertas razas o cepas de una especie de patógeno, a menudo está controlada por genes R individuales y puede ser menos duradera. La resistencia horizontal o de amplio espectro contra una especie de patógeno completa suele ser solo parcialmente efectiva, pero más duradera, y a menudo está controlada por muchos genes que se segregan en las poblaciones de mejoramiento. [ 2 ] La durabilidad de la resistencia es importante incluso cuando se espera que en el futuro haya variedades mejoradas: el tiempo promedio desde el reconocimiento humano de una nueva amenaza de enfermedad fúngica hasta la liberación de un cultivo resistente para ese patógeno es de al menos doce años. [ 54 ] [ 55 ]

Cultivos como la papa, la manzana, el plátano y la caña de azúcar se propagan frecuentemente por reproducción vegetativa para preservar variedades vegetales muy deseables, ya que en estas especies la polinización cruzada altera gravemente los rasgos preferidos. Véase también propagación asexual . Los cultivos propagados vegetativamente pueden ser algunos de los mejores objetivos para la mejora de la resistencia mediante el método biotecnológico de transformación vegetal para gestionar los genes que afectan la resistencia a las enfermedades. [ 1 ]

El mejoramiento científico para la resistencia a enfermedades se originó con Sir Rowland Biffen , quien identificó un único gen recesivo para la resistencia a la roya amarilla del trigo. A partir de entonces, casi todos los cultivos se mejoraron para incluir genes de resistencia a enfermedades (R), muchos mediante introgresión de parientes silvestres compatibles. [ 1 ]

Resistencia a enfermedades modificada genéticamente o mediante ingeniería genética transgénica

El término GM ( "modificado genéticamente" ) se usa a menudo como sinónimo de transgénico para referirse a plantas modificadas mediante tecnologías de ADN recombinante. Las plantas con resistencia transgénica/GM a enfermedades causadas por plagas de insectos han tenido un éxito comercial extraordinario, especialmente en maíz y algodón, y se siembran anualmente en más de 20 millones de hectáreas en más de 20 países de todo el mundo [ 56 ] (véase también cultivos modificados genéticamente ). La resistencia transgénica a enfermedades causadas por patógenos microbianos se demostró por primera vez en 1986. La expresión de secuencias genéticas de la proteína de la cápside viral confirió resistencia a virus mediante ARN pequeños . Esto demostró ser un mecanismo ampliamente aplicable para inhibir la replicación viral. [ 57 ] Al combinar genes de la proteína de la cápside de tres virus diferentes, los científicos desarrollaron híbridos de calabaza con resistencia multiviral validada en campo. No se habían logrado niveles similares de resistencia a esta variedad de virus mediante el mejoramiento convencional.

Se empleó una estrategia similar para combatir el virus de la mancha anular de la papaya , que en 1994 amenazaba con destruir la industria papaya de Hawái . Los ensayos de campo demostraron una excelente eficacia y una alta calidad de la fruta. En 1998, se aprobó la venta de la primera papaya transgénica resistente al virus. La resistencia a la enfermedad se ha mantenido durante más de 15 años. La papaya transgénica representa aproximadamente el 85 % de la producción hawaiana. La fruta está autorizada para su venta en Estados Unidos, Canadá y Japón.

Las líneas de papa que expresaban secuencias de replicasa viral que conferían resistencia al virus del enrollamiento de la hoja de la papa se vendieron bajo los nombres comerciales NewLeaf Y y NewLeaf Plus, y fueron ampliamente aceptadas en la producción comercial entre 1999 y 2001, hasta que McDonald's Corp. decidió no comprar papas transgénicas y Monsanto decidió cerrar su negocio de papas NatureMark. [ 58 ] Las papas NewLeaf Y y NewLeaf Plus portaban dos características transgénicas, ya que también expresaban resistencia mediada por Bt al escarabajo de la papa de Colorado.

En 2013, ningún otro cultivo con resistencia modificada genéticamente a enfermedades causadas por patógenos microbianos había llegado al mercado, aunque más de una docena se encontraban en alguna fase de desarrollo y prueba.

Transferencia de PRR

La investigación dirigida a la resistencia mediante ingeniería genética sigue múltiples estrategias. Una de ellas consiste en transferir PRR útiles a especies que carecen de ellos. La identificación de PRR funcionales y su transferencia a una especie receptora que carece de un receptor ortólogo podría proporcionar una vía general para ampliar aún más los repertorios de PRR. Por ejemplo, el receptor EF -Tu (EFR) de Arabidopsis reconoce el factor de elongación de la traducción bacteriana EF-Tu . Investigaciones realizadas en el Laboratorio Sainsbury demostraron que la introducción de EFR en Nicotiana benthamiana o Solanum lycopersicum (tomate), que no pueden reconocer EF-Tu , confirió resistencia a una amplia gama de patógenos bacterianos. La expresión de EFR en tomate fue especialmente eficaz contra la bacteria del suelo Ralstonia solanacearum , muy extendida y devastadora . [ 59 ] Por el contrario, el gen del PRR Verticillium 1 ( Ve1 ) del tomate puede transferirse de tomate a Arabidopsis , donde confiere resistencia a aislados de Verticillium de raza 1. [ 1 ]

Apilado

La segunda estrategia intenta desplegar múltiples genes NLR simultáneamente, una estrategia de mejoramiento conocida como apilamiento. Es probable que los cultivares generados mediante mejoramiento molecular asistido por ADN o transferencia de genes muestren una resistencia más duradera, ya que los patógenos tendrían que mutar múltiples genes efectores. La secuenciación de ADN permite a los investigadores "extraer" funcionalmente genes NLR de múltiples especies/cepas. [ 1 ]

El gen efector avrBs2 de Xanthomona perforans es el agente causal de la enfermedad de la mancha bacteriana del pimiento y el tomate. La primera búsqueda "racionalizada por efectores" de un gen R potencialmente duradero surgió tras el hallazgo de que avrBs2 se encuentra en la mayoría de las especies de Xanthomonas causantes de enfermedades y es necesario para la aptitud del patógeno. El gen Bs2 NLR del pimiento silvestre, Capsicum chacoense , se introdujo en el tomate, donde inhibió el crecimiento del patógeno. Los ensayos de campo demostraron una resistencia robusta sin productos químicos bactericidas. Sin embargo, cepas raras de Xanthomonas superaron la resistencia mediada por Bs2 en el pimiento mediante la adquisición de mutaciones en avrBs2 que evitan el reconocimiento pero conservan la virulencia. La acumulación de genes R que reconocen cada uno un efector central diferente podría retrasar o impedir la adaptación. [ 1 ]

Más de 50 loci en cepas de trigo confieren resistencia a enfermedades causadas por patógenos como la roya del tallo, la roya de la hoja y la roya amarilla. El gen NLR Stem rust 35 ( Sr35 ), clonado a partir de un pariente diploide del trigo cultivado, Triticum monococcum , proporciona resistencia al aislado de roya del trigo Ug99 . De manera similar, Sr33 , del pariente del trigo Aegilops tauschii , codifica un ortólogo del trigo para los genes de resistencia al oídio Mla de la cebada . Ambos genes son inusuales en el trigo y sus parientes. Combinados con el gen Sr2 , que actúa de forma aditiva con al menos Sr33, podrían proporcionar una resistencia duradera a enfermedades causadas por Ug99 y sus derivados. [ 1 ]

Genes ejecutores

Otra clase de genes de resistencia a enfermedades de las plantas abre una "puerta trampa" que mata rápidamente las células invadidas, deteniendo la proliferación del patógeno. Los efectores tipo activador de la transcripción (TAL) de Xanthomonas y Ralstonia son proteínas de unión al ADN que activan la expresión génica del huésped para aumentar la virulencia del patógeno. Tanto el arroz como el pimiento desarrollaron independientemente sitios de unión para efectores TAL que, en cambio, actúan como ejecutores, induciendo la muerte celular hipersensible del huésped cuando se regulan positivamente. Xa27 del arroz y Bs3 y Bs4c del pimiento son genes "ejecutores" que codifican proteínas vegetales no homólogas de función desconocida. Los genes ejecutores se expresan solo en presencia de un efector TAL específico. [ 1 ]

Se demostró la existencia de genes efectores modificados genéticamente mediante el rediseño exitoso del promotor Bs3 del pimiento para que contuviera dos sitios de unión adicionales para efectores TAL de distintas cepas patógenas. Posteriormente, se implementó un gen efector modificado genéticamente en arroz mediante la adición de cinco sitios de unión para efectores TAL al promotor Xa27 . El constructo sintético Xa27 confirió resistencia contra la tizón bacteriana por Xanthomonas y la estría foliar bacteriana. [ 1 ]

alelos de susceptibilidad del huésped

La mayoría de los patógenos vegetales reprograman los patrones de expresión génica del huésped para beneficiarse directamente. Los genes reprogramados necesarios para la supervivencia y proliferación del patógeno pueden considerarse "genes de susceptibilidad a enfermedades". Los genes de resistencia recesiva son candidatos a genes de susceptibilidad a enfermedades. Por ejemplo, una mutación inactivó un gen de Arabidopsis que codifica la pectato liasa (implicada en la degradación de la pared celular), confiriendo resistencia al patógeno del oídio Golovinomyces cichoracearum . De manera similar, el gen MLO de la cebada y los ortólogos MLO de guisante y tomate mutados espontáneamente también confieren resistencia al oídio. [ 1 ]

Lr34 es un gen que confiere resistencia parcial a la roya de la hoja, la roya amarilla y el oídio en el trigo. Lr34 codifica un transportador de casete de unión a adenosín trifosfato (ATP) (ABC). El alelo dominante que confiere resistencia a la enfermedad se encontró recientemente en trigo cultivado (no en cepas silvestres) y, al igual que MLO , proporciona resistencia de amplio espectro en la cebada. [ 1 ]

Los alelos naturales de los factores de iniciación de la elongación de la traducción del huésped , eif4e y eif4g, también son genes recesivos de resistencia viral. Algunos se han utilizado para controlar potyvirus en cebada, arroz, tomate, pimiento, guisante, lechuga y melón. Este descubrimiento impulsó una exitosa búsqueda de mutantes para alelos eif4e inducidos químicamente en tomate. [ 1 ]

La variación natural del promotor puede conducir a la evolución de alelos recesivos de resistencia a enfermedades. Por ejemplo, el gen de resistencia recesiva xa13 en el arroz es un alelo de Os-8N3 . Os-8N3 se activa transcripcionalmente por cepas de Xanthomonas oryzae pv. oryzae que expresan el efector TAL PthXo1 . El gen xa13 tiene un elemento de unión al efector mutado en su promotor que elimina la unión de PthXo1 y hace que estas líneas sean resistentes a cepas que dependen de PthXo1 . Este hallazgo también demostró que Os-8N3 es necesario para la susceptibilidad. [ 1 ]

Xa13/Os-8N3 es necesario para el desarrollo del polen, lo que demuestra que dichos alelos mutantes pueden ser problemáticos si el fenotipo de susceptibilidad a la enfermedad altera la función en otros procesos. Sin embargo, se realizaron mutaciones en el elemento de unión al efector TAL Os11N3 (OsSWEET14) mediante la fusión de efectores TAL a nucleasas ( TALEN ). Las plantas de arroz editadas genéticamente con sitios de unión Os11N3 alterados permanecieron resistentes a Xanthomonas oryzae pv. oryzae , pero aún así proporcionaron una función de desarrollo normal. [ 1 ]

Silenciamiento genético

La resistencia basada en el silenciamiento de ARN es una herramienta poderosa para la ingeniería de cultivos resistentes. La ventaja del ARN de interferencia (ARNi) como terapia génica novedosa contra infecciones fúngicas, virales y bacterianas en plantas radica en que regula la expresión génica mediante la degradación del ARN mensajero , la represión de la traducción y la remodelación de la cromatina a través de pequeños ARN no codificantes. Mecánicamente, los procesos de silenciamiento están guiados por los productos de procesamiento del ARN de doble cadena ( ARNdc ) desencadenante, conocidos como pequeños ARN de interferencia y microARN . [ 60 ]

Efectos de la temperatura sobre la resistencia a los virus.

La temperatura afecta significativamente la resistencia de las plantas a los virus. Por ejemplo, las plantas con el gen N del tabaco desarrollan tolerancia al virus del mosaico del tabaco (TMV), pero se infectan sistémicamente a temperaturas superiores a 28  °C. De manera similar, las plantas de Capsicum chinense que portan el gen Tsw pueden infectarse sistémicamente con el virus del marchitamiento manchado del tomate (TSWV) a 32  °C. En el caso del virus de la vena amarilla necrótica de la remolacha (BNYVV), las plantas que expresan el gen BvGLYR1 mostraron una mayor acumulación del virus a 22  °C en comparación con 30  °C, lo que indica que la temperatura influye en la eficacia de este gen en la resistencia a los virus. [ 61 ]

Rango de hospedadores

Entre las miles de especies de microorganismos fitopatógenos, solo una pequeña minoría tiene la capacidad de infectar una amplia gama de especies vegetales. La mayoría de los patógenos, en cambio, exhiben un alto grado de especificidad de hospedador. A menudo se dice que las especies vegetales no hospedadoras expresan resistencia no hospedadora . El término resistencia del hospedador se utiliza cuando una especie patógena puede ser patógena para la especie hospedadora, pero ciertas cepas de esa especie vegetal resisten ciertas cepas de la especie patógena. Las causas de la resistencia del hospedador y la resistencia no hospedadora pueden superponerse. El rango de hospedadores del patógeno está determinado, entre otras cosas, por la presencia de efectores apropiados que permiten la colonización de un hospedador en particular. [ 6 ] El rango de hospedadores del patógeno puede cambiar repentinamente si, por ejemplo, la capacidad del patógeno para sintetizar una toxina o efector específico del hospedador se adquiere mediante recombinación/mutación genética o mediante transferencia horizontal de genes . [ 62 ] [ 63 ]

Epidemias y biología de poblaciones

Las poblaciones nativas suelen caracterizarse por una considerable diversidad genotípica y por ser poblaciones dispersas (crecen en mezcla con muchas otras especies vegetales). Además, han experimentado una coevolución planta-patógeno . Por lo tanto, siempre que no se introduzcan ni evolucionen nuevos patógenos, estas poblaciones generalmente presentan una baja incidencia de epidemias graves . [ 64 ]

Los sistemas agrícolas de monocultivo proporcionan un entorno ideal para la evolución de patógenos, ya que ofrecen una alta densidad de especímenes objetivo con genotipos similares o idénticos. [ 64 ] El aumento de la movilidad derivado de los sistemas de transporte modernos proporciona a los patógenos acceso a más objetivos potenciales. [ 64 ] El cambio climático puede alterar el rango geográfico viable de las especies de patógenos y hacer que algunas enfermedades se conviertan en un problema en áreas donde la enfermedad era anteriormente menos importante. [ 64 ]

Estos factores hacen que la agricultura moderna sea más propensa a las epidemias de enfermedades. Las soluciones comunes incluyen el mejoramiento genético constante para la resistencia a las enfermedades, el uso de plaguicidas, el uso de inspecciones fronterizas y restricciones a la importación de plantas, el mantenimiento de una diversidad genética significativa dentro del acervo genético de los cultivos (véase diversidad de cultivos ) y la vigilancia constante para acelerar la implementación de respuestas apropiadas. Algunas especies de patógenos tienen mucha más capacidad para superar la resistencia de las plantas a las enfermedades que otras, a menudo debido a su capacidad de evolucionar rápidamente y dispersarse ampliamente. [ 64 ]

Estudio de caso de la enfermedad del castaño americano

La roya del castaño se detectó por primera vez en castaños americanos que crecían en lo que hoy se conoce como el Zoológico del Bronx en 1904. Durante años, se debatió sobre la identidad del patógeno y el método adecuado para su control. Los primeros intentos para solucionar el problema en los castaños incluyeron soluciones químicas y físicas. Se intentó usar fungicidas, podar las ramas de los árboles para detener la infección y eliminar por completo los árboles infectados de las zonas habitadas para evitar que contagiaran a los demás. Todas estas estrategias resultaron infructuosas. Incluso se implementaron medidas de cuarentena, facilitadas por la aprobación de la Ley de Cuarentena Vegetal. La roya del castaño siguió siendo un grave problema, ya que se propagó rápidamente por los densos bosques de castaños. En 1914, se consideró la idea de inducir resistencia a la roya en los árboles mediante diversos métodos y mecanismos de mejoramiento genético. [ 65 ]

Véase también

Referencias

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  • Dodds, P.; Rathjen, J. (2010). "Inmunidad vegetal: hacia una visión integrada de las interacciones planta-patógeno". Nature Reviews Genetics . 11 (8): 539– 548. doi : 10.1038/nrg2812 . hdl : 1885/29324 . PMID 20585331. S2CID 8989912 .  
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  • Schumann, G. Enfermedades de las plantas: su biología e impacto social. 1991 APS Press, St. Paul, Minnesota ISBN 0890541167
  • Página principal de APS
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