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Pulgón de la soja

El pulgón de la soja ( Aphis glycines ) es una plaga de insectos de la soja ( Glycine max ) que es exótica en América del Norte . [1] El pulgón de la soja es originario de Asia ...

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El pulgón de la soja ( Aphis glycines ) es una plaga de insectos de la soja ( Glycine max ) que es exótica en América del Norte . [1] El pulgón de la soja es originario de Asia . [2] Se ha descrito como una plaga común de la soja en China [3] y como una plaga ocasional de la soja en Indonesia , [4] Japón , [5] Corea, [6] Malasia, [2] Filipinas , [ 7 ] y Tailandia . [ 8 ] El pulgón de la soja se documentó por primera vez en América del Norte en Wisconsin en julio de 2000. [9] Ragsdale et al. (2004) señalaron que el pulgón de la soja probablemente llegó a América del Norte antes de 2000, pero permaneció sin detectar durante un período de tiempo. [1] Venette y Ragsdale (2004) sugirieron que Japón probablemente sirvió como punto de origen para la invasión norteamericana del pulgón de la soja. [10] Para 2003, el pulgón de la soja había sido documentado en Delaware , Georgia , Illinois , Indiana , Iowa , Kansas , Kentucky , Michigan , Minnesota , Mississippi , Missouri , Nebraska , Nueva York , Dakota del Norte , Ohio , Pensilvania , Dakota del Sur , Virginia , Virginia Occidental y Wisconsin . [10] Juntos, estos estados representaron el 89% de los 63.600.000 acres (257.000 km 2 ) de soja plantados en los Estados Unidos en 2007. [11]

Historia de vida

El pulgón de la soja posee un ciclo de vida holocíclico heteroico , lo que significa que el insecto alterna huéspedes y experimenta reproducción sexual durante al menos una parte de su ciclo de vida. [3] Los pulgones de la soja hibernan como huevos en sus huéspedes primarios, el espino cerval ( Rhamnus spp.). [1] Los huevos pueden estar ubicados cerca de los brotes o dentro de las grietas de las ramas. [3] Con un punto  de superenfriamiento medio de −34 °C (−29  °F ), los huevos están bien adaptados para sobrevivir a los inviernos fríos. [12]

En dos estudios, la cantidad de huevos que hibernaban tuvo una fuerte correlación positiva con la gravedad de los brotes de pulgón de la soja en la primavera siguiente. [3] [13]

Ciclo de vida del pulgón de la soja

Los huevos comienzan a eclosionar en las fundatrices cuando las temperaturas en la primavera alcanzan los 10 °C (50 °F). [3] [ cita requerida ] La colonización del espino cerval por pulgones de la soja en la primavera puede provocar el enrollamiento de las hojas y las ramitas. [3] Cerca de la etapa de floración del espino cerval, las fundatrices se reproducen partenogenéticamente para dar a luz a alatae vivíparas . [3] Estos pulgones alados de la soja comienzan la migración de primavera a su huésped secundario, la soja . [1] Los pulgones de la soja pasan por aproximadamente 15 generaciones en la soja, todas las cuales están compuestas principalmente por hembras ápteras producidas a través de partenogénesis vivípara. [3] [10] Cada generación pasa por 4 estadios y puede variar de 2 a 16 días de duración, con temperaturas más altas aumentando el desarrollo y disminuyendo el tiempo de generación. [13]

Plantas de soja

La alimentación de los pulgones daña la soja al interferir con las vías fotosintéticas ; más específicamente, se deterioran los mecanismos biológicos responsables de restaurar la clorofila a un estado de baja energía. [14] Este proceso de restauración se conoce como extinción y es importante para que las plantas ejecuten las reacciones a la luz de manera adecuada. La reducción de la capacidad fotosintética de la soja puede ocurrir antes de que las plantas comiencen a mostrar síntomas de daño. [14]

La infestación de pulgones de soja en la soja se puede clasificar en tres etapas. [15] La primera etapa ocurre cuando las alatae migran a la soja a fines de mayo y principios de junio. Durante esta etapa, pequeñas colonias de pulgones de soja aparecen irregularmente, apareciendo en plantas individuales dispersas por todo el campo. [1] En estas colonias tempranas, los pulgones de soja generalmente se agrupan en hojas tiernas y jóvenes de plantas de soja. [16] A medida que la planta infestada envejece, los pulgones de soja permanecen en las hojas cerca de la parte superior de la planta. Los estudios han demostrado que existe una correlación positiva entre el contenido de nitrógeno de la hoja superior de la soja y la aparición de pulgones de soja. [13] [17] El daño a una planta de soja durante esta etapa inicial es el resultado de la alimentación del estilete y puede incluir enrollamiento y atrofia de hojas y ramitas, retrasos fisiológicos y subdesarrollo del tejido radicular . [3] [18] Sin embargo, se ha descubierto que las densidades relativamente bajas de pulgones de la soja durante esta etapa tienen impactos mínimos en el rendimiento de la soja . [19]

La segunda etapa, o etapa de pre-pico, puede comenzar tan temprano como a fines de junio y se caracteriza por aumentos dramáticos en las densidades de pulgones de soja. [15] A medida que las colonias se expanden y las temperaturas aumentan, los pulgones de soja se mueven hacia las partes inferiores de la planta de soja. [16] La temperatura óptima para el desarrollo de los pulgones de soja se produce entre 25 y 30 °C, y la exposición a temperaturas prolongadas de 35 °C (95 °F) disminuye las tasas de supervivencia y fecundidad de los pulgones de soja. [20] Se pueden lograr tasas de crecimiento de población extremadamente altas en condiciones óptimas, con una colonia que duplica su tamaño en tan solo 1,3 días. [10]

La etapa final de la infestación de pulgones de la soja, o etapa pico, comienza a mediados o fines de julio y se caracteriza por densidades muy altas de pulgones de la soja. [15] A medida que las poblaciones crecen durante esta etapa, el daño a la planta puede volverse severo. Las infestaciones severas de pulgones de la soja pueden causar retraso en el crecimiento de la planta, follaje deformado , defoliación prematura , tallos y hojas atrofiados, menor número de ramas, vainas y semillas, menor peso de las semillas y subdesarrollo del tejido radicular. [13] Se han documentado pérdidas de rendimiento de hasta 50 a 70% como resultado de la exposición prolongada a altas densidades de pulgones de la soja. [3] [13] [19]

Cuando aumentan las poblaciones de pulgones de la soja, surge la necesidad de que las ápteras produzcan crías aladas para buscar nuevos huéspedes. Esto puede deberse tanto al deterioro de la calidad de la planta huésped como a los efectos de hacinamiento. [21] El hacinamiento de las ninfas de las ápteras no hará que se conviertan en adultos alados. [21] Los efectos de hacinamiento en las ápteras también pueden inducir la producción de crías aladas, aunque las ápteras no son tan sensibles al hacinamiento como las ápteras. [21] La emigración de pulgones de la soja a través de la producción de crías aladas evita que las plantas de soja se sobresaturen , lo que sirve para mantener una densidad de equilibrio de pulgones de la soja. [22] Se puede inducir una disminución del tamaño corporal y una menor fecundidad en los pulgones de la soja cuando las poblaciones alcanzan densidades muy altas. [22]

A medida que la calidad de la planta huésped comienza a deteriorarse a fines de agosto y principios de septiembre, los pulgones de la soja adquieren un color más pálido y experimentan una disminución de las tasas de crecimiento y reproducción. [1] [3] Las altas densidades de pulgones de la soja durante estas últimas etapas de la planta tienen un impacto negativo menos significativo en el rendimiento de la soja. [19] Durante este período de disminución de las temperaturas y la disminución de las precipitaciones, las plantas de soja experimentan senescencia gradualmente de abajo hacia arriba, lo que provoca un movimiento ascendente de los pulgones de la soja hacia el tejido vegetal superior. [16]

Después de pasar por aproximadamente 15 generaciones en la soja, los pulgones de la soja comienzan a hacer la transición de regreso a su hospedador primario, el espino cerval. Una generación de hembras aladas, ginóparas, se desarrolla en la soja y se van al espino cerval cuando maduran. [3] Al mismo tiempo, una población áptera de pulgones de la soja permanece en la soja para producir formas sexuales masculinas aladas . [3] Los factores que afectan positivamente la producción de ginóparas y aladas masculinas incluyen la disminución de la calidad de la planta hospedadora, la duración del día más corta y las temperaturas más bajas. [23]

Mientras están en el espino cerval, las ginóparas producen una generación de morfos sexuales femeninos ápteros (ovíparas) que se aparean con las alatas masculinas para producir huevos que pasan el invierno. [3] A medida que el espino cerval experimenta una mayor presión de alimentación por parte de las ovíparas, las emisiones volátiles de la planta disminuyen significativamente, posiblemente sirviendo como un mecanismo de defensa para inhibir una mayor colonización por parte de los pulgones de la soja. [24] Las alatas masculinas localizan a las ovíparas en el espino cerval a través de dos feromonas sexuales que se encuentran comúnmente en las especies de pulgones, (1 R ,4a S ,7 S ,7a R )-nepetalactol y (4a S ,7 S ,7a R )-nepetalactona, que son emitidas por las ovíparas en una combinación específica de la especie. [24] Después de aparearse en el espino cerval, las ovíparas depositan sus huevos en la planta. Ragsdale et al. (2004) propusieron que el movimiento de la soja al espino cerval puede producir un efecto de cuello de botella que inhibe la capacidad de los pulgones de la soja de pasar el invierno en grandes cantidades. [1]

Biología de la planta huésped

Una planta de espino cerval

Existen más de 100 especies de Rhamnus en todo el mundo, y la mayoría de estas especies son nativas de regiones templadas del hemisferio norte . [25] Las especies de Rhamnus son abundantes en América del Norte . [25] Dos especies confirmadas de Rhamnus que favorecen la hibernación de los pulgones de la soja en América del Norte son el espino cerval común ( Rhamnus cathartica ) de origen exótico y el espino cerval de hojas de aliso ( Rhamnus alnifolia ) de origen nativo . [1] Otra especie de Rhamnus de origen exótico muy extendida en América del Norte es el espino cerval de aliso ( Rhamnus frangula ); sin embargo, no se han documentado ni ovíparos maduros ni huevos en este posible huésped. [26]

En un experimento para determinar huéspedes primarios alternativos para los pulgones de la soja, solo los miembros del género Rhamnus pudieron sustentar el desarrollo de los pulgones de la soja. [25] En Asia , donde el pulgón de la soja es nativo, los huéspedes primarios dominantes incluyen el espino cerval japonés ( Rhamnus japonica ) y el espino cerval de Dahurian ( Rhamnus davurica ). [5] Un estudio indicó que ciertas especies de plantas pueden desempeñar un papel en la colonización de la soja a partir del espino cerval. [25] Una de esas especies que está fácilmente disponible a principios de la primavera es el trébol rojo ( Trifolium pratense ). Un experimento reforzó aún más esta relación al demostrar que los pulgones de la soja pueden desarrollarse en el trébol rojo en un entorno de laboratorio. [1]

El huésped secundario más común tanto en Asia como en América del Norte para los pulgones de la soja es la soja. [1] La soja se ha cultivado en Asia durante 4.000 a 5.000 años y en los Estados Unidos desde 1904. [13] [27] Du et al. (1994) demostraron que el método principal por el cual los pulgones de la soja localizan la soja es a través de señalización química olfativa . [28] La interferencia de olores que no son del huésped disminuyó la capacidad de los pulgones de la soja para localizar y colonizar la soja.

Los efectos nocivos de los pulgones de la soja sobre la soja pueden ser muy variables y están influenciados por factores como la densidad de pulgones de la soja, la etapa de la planta, la densidad de la planta y la temperatura. [18] [19] Además, las condiciones de los nutrientes del suelo dentro de un campo de soja pueden desempeñar algún papel en el desarrollo de infestaciones de pulgones de la soja. Por ejemplo, en un experimento de laboratorio, los pulgones de la soja que se alimentaron de soja deficiente en potasio experimentaron un aumento de la fecundidad y la supervivencia. [29] Los experimentos de campo no pudieron corroborar este hallazgo. Myers et al. (2005a) plantearon la hipótesis de que el estrés de potasio en el laboratorio puede conducir a una mayor disponibilidad de nitrógeno para los pulgones de la soja. [29] Los datos de rendimiento tomados de este experimento mostraron que el estrés de potasio junto con la infestación por pulgones de la soja causaron una pérdida significativa de rendimiento.

Han y Yan (1995) demostraron la especificidad de los pulgones de la soja para alimentarse de soja en un experimento en el que utilizaron un gráfico de penetración eléctrica. [30] Aunque no se observó ninguna diferencia en la cantidad de tiempo empleado en sondear entre la soja y otras plantas no hospedantes, la ingestión de floema por los pulgones de la soja se redujo considerablemente o no se produjo en absoluto en las plantas no hospedantes. [30] Sin embargo, se han observado algunos hospedantes secundarios alternativos para los pulgones de la soja. El más extendido de estos hospedantes secundarios alternativos es la soja silvestre ( Glycine soja ), que se sabe que sustenta colonias de pulgones de la soja en Asia. [5] En Corea y Filipinas , se han descrito el kudzu ( Pueraria montana ) y el kudzu tropical ( Pueraria javanica ) como hospedantes secundarios alternativos, respectivamente. [18]

Transmisión del virus

Los pulgones de la soja pueden afectar indirectamente la salud de las plantas a través de la transmisión viral. Los virus propagados por los pulgones de la soja suelen transmitirse de forma no persistente, lo que permite la transmisión de la enfermedad en los primeros momentos de la penetración del estilete . [31] La transmisión no persistente no limita los virus transmitidos por los pulgones de la soja a la soja, sino a cualquier planta que los pulgones alados de la soja entren en contacto y exploren con sus estiletes durante un breve período de tiempo. [32] A diferencia de las ápteras estacionarias, se ha demostrado que solo las aladas transmiten virus entre plantas. [33] Se ha demostrado que la incidencia de virus transmitidos de forma no persistente aumenta cuando la actividad de vuelo del vector es alta, lo que lleva a creer que el riesgo de transmisión de virus por los pulgones de la soja puede aumentar durante los momentos de alta dispersión , como el final de la etapa pico. [31]

En China , el virus más importante transmitido por el pulgón de la soja es el virus del mosaico de la soja , que puede causar pérdida de rendimiento y disminución de la calidad de las semillas. [13] Este virus también se encuentra en América del Norte y se ha demostrado que es transmitido por el pulgón de la soja en estudios de campo. [34] Además del virus del mosaico de la soja, el pulgón de la soja es capaz de transmitir el virus del atrofiamiento de la soja, el virus del enanismo de la soja , el virus del mosaico del abacá , el virus del mosaico de la alfalfa , el virus del mosaico de la remolacha , el virus de las venas del tabaco, el virus de la mancha anular del tabaco , el virus del mosaico amarillo del frijol , el virus del mosaico del frijol mungo, el virus del moteado del maní , el virus del poty rayado del maní y el virus del mosaico del maní. [13] [35]

Resistencia de la planta hospedante

Varias variedades de soja han demostrado resistencia al pulgón de la soja. La resistencia puede ser conferida por antibiosis , antixenosis o tolerancia . En algunos casos, como en los cultivares de soja 'Dowling', 'Jackson' y 'Palmetto', la resistencia al pulgón de la soja resulta de una combinación de antibiosis y antixenosis. [36] En el cultivar 'Dowling', la resistencia es conferida por un solo gen dominante ( Rag 1). [36] Las plantas de soja que son resistentes al pulgón de la soja pueden causar tanto una fecundidad como una longevidad reducidas en los pulgones de la soja. [37] En el caso de la antibiosis, ciertas etapas de vida del pulgón de la soja pueden ser más susceptibles que otras. Por ejemplo, las ninfas tienen tasas de metabolismo más altas que otras etapas de vida, ingieren más floema y, por lo tanto, están expuestas a mayores cantidades de compuestos antibióticos. [37] Se ha demostrado que la expresión de factores antibióticos en plantas de soja resistentes que afectan negativamente a los pulgones de la soja permanece constante durante toda la temporada de crecimiento, sin verse afectada por la madurez fisiológica de la planta. [37] La ​​colonización de cultivares de soja resistentes puede variar entre años dependiendo del nivel de infestación, y las plantas resistentes muestran niveles más bajos de resistencia en años con niveles significativos de infestación de pulgones de la soja. [38] Las características físicas de la soja, como la pubescencia densa , hasta ahora han demostrado ser incapaces de reducir la colonización por pulgones de la soja. [39]

Enemigos naturales

Harmonia axyridis alimentándose de pulgones de la soja

En Asia , el pulgón de la soja experimenta la presión de más de 30 especies de depredadores , 8 especies de parasitoides y algunos hongos patógenos . [40] En Indonesia , donde el pulgón de la soja se considera una plaga ocasional , la evidencia indica que el uso de insecticidas para controlar los pulgones de la soja puede no ser siempre necesario debido a la supresión del insecto a densidades subeconómicas solo por enemigos naturales . [41] En América del Norte , los enemigos naturales dominantes en la soja son depredadores generalistas. [42] [43] [44] [45] [46] [47] [48] Los experimentos con jaulas de exclusión han proporcionado evidencia de que los depredadores pueden desempeñar un papel importante en la supresión del pulgón de la soja. [42] [43] [44] [45] [47] [48] Los impactos de los depredadores incluyen tanto la capacidad de suprimir el establecimiento de colonias a principios de la temporada como la respuesta a mayores densidades de pulgones de la soja a finales de la temporada. [42] [43] [49]

Uno de los depredadores más importantes de los pulgones de la soja en América del Norte es el insidioso chinche de las flores ( Orius insidiosus (Say)). El insidioso chinche de las flores tiene su mayor impacto en las poblaciones de pulgones de la soja de principios a mediados de temporada y a menudo puede mantener bajas las densidades de pulgones de la soja. [50] [51] Fox et al. (2004) plantearon la hipótesis de que el impacto de este depredador a principios de la temporada podría atribuirse al pequeño tamaño de las plantas y a las copas dispersas, que ayudan al insidioso chinche de las flores al reducir el tiempo de forrajeo y disminuir la cantidad de lugares en los que los pulgones de la soja pueden esconderse (es decir, espacio libre de enemigos). [42] Además, las sinomonas liberadas por la soja después de ser colonizada por pulgones de la soja pueden ayudar al insidioso chinche de las flores en la ubicación del huésped. [52] Cuando las poblaciones de pulgones de la soja alcanzan densidades muy altas, la presión de arriba hacia abajo ejercida por el insidioso chinche de las flores puede no lograr suprimir el crecimiento de colonias de pulgones de la soja. [51]

Otro grupo de depredadores que desempeña un papel clave en la supresión de las poblaciones de pulgones de la soja en América del Norte son las mariquitas (Coccinellidae spp.). [44] [46] [53] Algunas especies predominantes en la soja incluyen la mariquita de dos manchas ( Adalia bipunctata L.), la mariquita de siete manchas ( Coccinella septempunctata L.), la mariquita moteada ( Coleomegilla maculata De Geer), la mariquita pulida ( Cycloneda munda (Say)), la mariquita asiática multicolor ( Harmonia axyridis (Pallas)), la mariquita convergente ( Hippodamia convergens Guérin-Méneville) y la mariquita de trece manchas ( Hippodamia tredecimpunctata L.). [40] [44] [46] [53] [54]

Larva de crisopa verde

La evidencia sugiere que las poblaciones de mariquitas pueden responder a los aumentos en las poblaciones de pulgones de la soja en la soja. [55] Además, los aumentos en las poblaciones de mariquitas tienen la capacidad de inhibir el crecimiento de colonias de pulgones de la soja durante la temporada de crecimiento. [53] Como depredadores generalistas , las mariquitas pueden alimentarse de presas alternativas cuando los pulgones de la soja están en densidades bajas. [40] Otras características de las mariquitas que son ventajosas en épocas de escasez de pulgones de la soja incluyen retrasos en el desarrollo de ciertas etapas de la vida, disminución del peso corporal y reducción del tamaño de las nidadas . [40] Una de las mariquitas más competitivas de América del Norte, la mariquita asiática multicolor, es de origen exótico. Cuando los pulgones de la soja son abundantes, una mariquita asiática multicolor adulta tiene la capacidad de consumir 160 pulgones de la soja por día. [56]

Otros depredadores que se alimentan de las hojas y que están presentes en los campos de soja de América del Norte y que pueden desempeñar un papel en la supresión de las poblaciones de pulgones de la soja incluyen las crisopas verdes ( Chrysoperla spp.), las crisopas marrones ( Hemerobius spp.), las chinches damisela ( Nabis spp.), las chinches de ojos grandes ( Geocoris spp.), las chinches soldado espinosas ( Podisus maculiventris (Say)), las moscas sírfidas (Syrphidae spp.) y el mosquito del pulgón ( Aphidoletes aphidimyza (Rondani)). [40] [42] [44] [46] [53] [57] Otro grupo de depredadores que están presentes en los campos de soja son los escarabajos de tierra (Carabidae spp.); Sin embargo, los experimentos de campo han demostrado un impacto limitado o nulo de estos depredadores en las poblaciones de pulgones de la soja debido al hecho de que los escarabajos de tierra rara vez escalan las plantas de soja en busca de presas. [49] Si bien los parasitoides del pulgón de la soja tienen un gran impacto en las colonias de Asia ( Lysiphlebia japonica (Ashmead) puede tener una tasa de parasitismo del pulgón de la soja tan alta como 52,6% en China) , se cree que los parasitoides ejercen solo una presión mínima sobre los pulgones de la soja en América del Norte. [40] [58]

Gestión

El uso de insecticidas para controlar las poblaciones de pulgones de la soja en el cultivo de soja es la táctica de manejo más eficaz en América del Norte . [59] Los insecticidas disponibles para los productores de soja para controlar los pulgones de la soja incluyen tratamientos aplicados a las hojas y tratamientos aplicados a las semillas. [13] [60] [61] Aunque los tratamientos aplicados a las semillas han demostrado ser un método de administración conveniente para el control de insectos, los estudios han experimentado resultados inconsistentes con respecto a su eficacia contra el pulgón de la soja. [62] Las decisiones de manejo deben tomarse con un conocimiento de la historia de vida del pulgón de la soja y prácticas de exploración sólidas basadas en los principios del manejo integrado de plagas . [59] [63]

El umbral económico actual para los pulgones de la soja establece que se justifica la aplicación de un insecticida cuando las densidades de pulgones de la soja alcanzan los 250 pulgones de la soja por planta, el 80% de las plantas muestreadas están infestadas, la población está aumentando actualmente y se observan pocos enemigos naturales en el campo. [63] Esta recomendación solo es válida desde las etapas de crecimiento R1 (inicio de la floración) hasta R5 (inicio de la semilla) y se basa en un nivel de daño económico de 674 pulgones de la soja por planta. Debido a la distribución espacial agrupada de los pulgones de la soja, Onstad et al. (2005) recomiendan que se muestreen 50 plantas dentro de un campo para obtener una representación precisa de las densidades de pulgones de la soja. [64] Los productores de soja pueden elegir entre una variedad de insecticidas foliares de las familias químicas de carbamatos , piretroides y organofosforados para controlar los pulgones de la soja. [59] [65]

La evidencia indica que las aplicaciones de insecticidas foliares pueden reducir los síntomas asociados con las infestaciones de pulgones de la soja, incluyendo hojas rizadas, tallos acortados, plantas atrofiadas y defoliación prematura . [66] Las aplicaciones de insecticidas foliares también pueden prevenir la pérdida de rendimiento asociada con altas densidades de pulgones de la soja. [67] [68] Sin embargo, algunos riesgos están asociados con el uso de aplicaciones de insecticidas foliares, especialmente si se abandonan los principios de manejo integrado de plagas. Una única aplicación en el momento oportuno puede no controlar suficientemente los pulgones de la soja y prevenir la pérdida de rendimiento, especialmente si grandes cantidades de pulgones de la soja sobreviven en las hojas inferiores. [59] Las aplicaciones de insecticidas foliares pueden funcionar de manera perjudicial si se experimentan efectos no deseados, como la muerte no intencionada de enemigos naturales beneficiosos . [54]

Aunque los insecticidas piretroides foliares son el estándar actual para los pulgones de la soja, en 2015 se descubrió resistencia a los piretroides en Minnesota. En 2016 se encontraron otros casos en Iowa, Dakota del Norte, Dakota del Sur y Manitoba. [69]

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  • Pulgón de la soja en la Universidad de Illinois en Urbana-Champaign
  • Pulgón de la soja en la Universidad Estatal de Iowa
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