Fungivoro

Muchos mamíferos comen hongos, pero solo unos pocos se alimentan exclusivamente de hongos; la mayoría son alimentadores oportunistas y los hongos solo constituyen una parte de su dieta. ^{[ 1 ]} Se sabe que al menos 22 especies de primates , incluidos los humanos , bonobos , colobinos , gorilas , lémures , macacos , mangabeyes , titíes y monos vervet se alimentan de hongos. La mayoría de estas especies pasan menos del 5% del tiempo que pasan alimentándose comiendo hongos, por lo que los hongos forman solo una pequeña parte de su dieta. Algunas especies pasan más tiempo buscando hongos, y los hongos representan una mayor parte de su dieta; los titíes de penacho leonado pasan hasta el 12% de su tiempo consumiendo esporocarpos, los monos de Goeldi pasan hasta el 63% de su tiempo haciéndolo y el mono de nariz chata de Yunnan pasa hasta el 95% de su tiempo de alimentación comiendo líquenes . Los hongos son muy raros en las selvas tropicales en comparación con otras fuentes de alimento como frutas y hojas, y también se distribuyen de forma más dispersa y aparecen de manera impredecible, lo que los convierte en una fuente de alimento difícil para los monos de Goeldi. ^{[ 2 ]}

Los hongos son conocidos por sus venenos , que disuaden a los animales de alimentarse de ellos: incluso hoy en día, los humanos mueren por ingerir hongos venenosos. Una consecuencia natural de esto es la práctica ausencia de vertebrados fungívoros obligados, siendo la familia Potoridae, de los diprotodontos , la principal excepción. Uno de los pocos vertebrados fungívoros existentes es la ardilla voladora del norte , ^{[ 3 ]} pero se cree que en el pasado existieron numerosos vertebrados fungívoros y que el desarrollo de toxinas redujo drásticamente su número y obligó a estas especies a abandonar los hongos o a diversificarse. ^{[ 4 ]}

Se sabe que muchos moluscos gasterópodos terrestres se alimentan de hongos. Este es el caso de varias especies de babosas de distintas familias . Entre ellas se encuentran los Philomycidae (por ejemplo, Philomycus carolinianus y Phylomicus flexuolaris ) y Ariolimacidae ( Ariolimax californianus ), que se alimentan respectivamente de mohos mucilaginosos ( mixomicetos ) y setas ( basidiomicetos ). ^{[ 5 ]} Las especies de hongos productores de setas que sirven de alimento a las babosas incluyen Lactarius spp., Pleurotus ostreatus y Boletus edulis . Otras especies pertenecientes a diferentes géneros, como Agaricus , Pleurocybella y Russula , también son consumidas por las babosas. Los mohos mucilaginosos que sirven de alimento a las babosas incluyen Stemonitis axifera y Symphytocarpus flaccidus . ^{[ 5 ]} Algunas babosas son selectivas con respecto a ciertas partes o etapas de desarrollo de los hongos que comen, aunque este comportamiento varía mucho y con otras babosas y/o otros hongos, pueden comer hongos enteros sin selectividad. ^{[ 5 ]}

En 2008, se descubrió que Euprenolepis procera , una especie de hormiga de las selvas tropicales del sudeste asiático, recolectaba hongos de la selva. Witte y Maschwitz descubrieron que su dieta consistía casi exclusivamente en hongos, lo que representa una estrategia de alimentación previamente desconocida en las hormigas. ^{[ 6 ]} Varias familias de escarabajos , incluidas Erotylidae , Endomychidae y ciertos Tenebrionidae ^{[ 7 ]} también son especialistas en hongos, aunque ocasionalmente pueden comer otros alimentos. Otros insectos, como los mosquitos de los hongos y las moscas de la madera , ^{[ 8 ]} utilizan hongos en su etapa larvaria. Alimentarse de hongos es crucial para los comedores de madera muerta, ya que esta es la única forma de adquirir nutrientes que no están disponibles en la madera muerta nutricionalmente escasa. ^{[ 9 ] [ 10 ]}

Se cree que los arrendajos ( Perisoreus ) fueron las primeras aves en las que se registró la micofagia. Se ha documentado que los arrendajos canadienses ( P. canadensis ), los arrendajos siberianos ( P. infaustus ) y los arrendajos de Oregón ( P. obscurus ) consumen setas, y los estómagos de los arrendajos siberianos contienen principalmente hongos a principios del invierno. El ascomiceto Phaeangium lefebvrei , que se encuentra en el norte de África y Oriente Medio, es consumido por aves migratorias en invierno y principios de primavera, principalmente por especies de alondras ( Alaudidae ). Se ha informado que los cazadores beduinos utilizan P. lefebvrei como cebo en trampas para atraer aves. ^{[ 11 ]} También se ha descubierto que el ave lira soberbia Menura novaehollandiae, que busca alimento en el suelo, se alimenta de hongos de forma oportunista. ^{[ 12 ]}

Se sabe que los hongos forman una parte importante de la dieta del casuario del sur ( Casuarius casuarius ) de Australia. Se han encontrado hongos de repisa en sus excrementos durante todo el año, y Simpson, en el Australasian Mycological Newsletter, sugirió que es probable que también consuman especies de Agaricales y Pezizales , pero estas no se han encontrado en sus excrementos ya que se desintegran al ser ingeridas. Los emúes ( Dromaius novaehollandiae ) comen hongos Lycoperdon y Bovista inmaduros si se les ofrecen, al igual que los pavos de matorral ( Alectura lathami ) si se les ofrece Mycena , lo que sugiere que las especies de Megapodiidae pueden alimentarse de hongos de forma oportunista. ^{[ 13 ]}

El micoparasitismo ocurre cuando cualquier hongo se alimenta de otros hongos, una forma de parasitismo , nuestro conocimiento sobre él en ambientes naturales es muy limitado. ^{[ 14 ]} Collybia crece en hongos muertos.

El género de hongos Trichoderma produce enzimas como quitinasas que degradan las paredes celulares de otros hongos. ^{[ 15 ]} Son capaces de detectar otros hongos y crecer hacia ellos, luego se unen a las hifas de otros hongos usando lectinas en los hongos hospedadores como receptor, formando un apresorio . Una vez formado, Trichoderma inyecta enzimas tóxicas en el hospedador y probablemente antibióticos peptaiboles , que crean agujeros en la pared celular, lo que permite a Trichoderma crecer dentro del hospedador y alimentarse. ^{[ 16 ]} Trichoderma es capaz de digerir esclerocios , estructuras duraderas que contienen reservas de alimento, lo cual es importante si se pretende controlar hongos patógenos a largo plazo. ^{[ 15 ]} Se ha registrado que las especies de Trichoderma protegen los cultivos de Botrytis cinerea , Rhizoctonia solani , Alternaria solani , Glomerella graminicola , Phytophthora capsici , Magnaporthe grisea y Colletotrichum lindemuthianum ; aunque esta protección puede no deberse enteramente a que Trichoderma digiera estos hongos, sino a que estos mejoran indirectamente la resistencia de las plantas a las enfermedades . ^{[ 16 ]}

La micofagia bacteriana fue un término acuñado en 2005 para describir la capacidad de algunas bacterias de "crecer a expensas de las hifas fúngicas vivas". En una revisión de 2007 en New Phytologist, esta definición se adaptó para incluir únicamente a las bacterias que desempeñan un papel activo en la obtención de nutrientes de los hongos, excluyendo aquellas que se alimentan de secreciones pasivas de los hongos o de hifas muertas o dañadas. ^{[ 17 ]} La mayor parte de nuestro conocimiento en esta área se relaciona con las interacciones entre bacterias y hongos en el suelo y dentro o alrededor de las plantas; se sabe poco sobre las interacciones en hábitats marinos y de agua dulce, o las que ocurren sobre o dentro de los animales. Se desconocen los efectos que la micofagia bacteriana tiene sobre las comunidades fúngicas en la naturaleza. ^{[ 17 ]}

Existen tres mecanismos por los que las bacterias se alimentan de hongos: matan las células fúngicas, provocan que secreten más material o penetran en ellas para alimentarse internamente. Se clasifican según estos hábitos. Las bacterias que matan las células fúngicas se denominan necrotrofas, y se cree que los mecanismos moleculares de esta alimentación se superponen considerablemente con los de las bacterias que se alimentan de hongos tras su muerte natural. Las bacterias necrotrofas pueden matar los hongos digiriendo su pared celular o produciendo toxinas letales, como la tolaasina producida por Pseudomonas tolaasii . Ambos mecanismos pueden ser necesarios, ya que las paredes celulares de los hongos son muy complejas y requieren numerosas enzimas para su degradación, y porque los experimentos demuestran que las bacterias productoras de toxinas no siempre pueden infectar a los hongos. Es probable que estos dos sistemas actúen de forma sinérgica : las toxinas matan o inhiben a los hongos, mientras que las exoenzimas degradan la pared celular y los digieren. Ejemplos de necrotrofos incluyen Staphylococcus aureus que se alimenta de Cryptococcus neoformans , Aeromonas caviae que se alimenta de Rhizoctonia solani , Sclerotium rolfsii y Fusarium oxysporum , y algunas mixobacterias que se alimentan de Cochliobolus miyabeanus y Rhizoctonia solani . ^{[ 17 ]}

Las bacterias que manipulan a los hongos para producir más secreciones de las que se alimentan se denominan biotrofos extracelulares ; muchas bacterias se alimentan de las secreciones fúngicas, pero no interactúan directamente con los hongos, y estas se denominan saprófitas , en lugar de biotrofos. Los biotrofos extracelulares podrían alterar la fisiología de los hongos de tres maneras: alteran su desarrollo , la permeabilidad de sus membranas (incluida la salida de nutrientes) y su metabolismo . Se desconocen las moléculas de señalización precisas que se utilizan para lograr estos cambios, pero se ha sugerido que las auxinas (más conocidas por su función como hormona vegetal ) y las moléculas de detección de quórum podrían estar implicadas. Se han identificado bacterias que manipulan a los hongos de estas maneras, por ejemplo, las bacterias auxiliares de micorrizas (MHB) y Pseudomonas putida , pero aún queda por demostrar si los cambios que provocan son directamente beneficiosos para las bacterias. En el caso de los MHB, que aumentan la infección de las raíces de las plantas por hongos micorrícicos , pueden resultar beneficiosos, ya que los hongos obtienen nutrientes de la planta y, a su vez, secretarán más azúcares. ^{[ 17 ]}

El tercer grupo, que ingresa a las células fúngicas vivas, se denomina biotrofos endocelulares . Algunos de estos se transmiten verticalmente, mientras que otros son capaces de invadir y subvertir activamente las células fúngicas. Las interacciones moleculares involucradas en estas interacciones son en su mayoría desconocidas. Muchos biotrofos endocelulares, por ejemplo algunas especies de Burkholderia , pertenecen a las β-proteobacterias , que también incluyen especies que viven dentro de las células de mamíferos y amebas. Algunos de ellos, por ejemplo Candidatus Glomeribacter gigasporarum , que coloniza las esporas de Gigaspora margarita , tienen tamaños de genoma reducidos, lo que indica que se han vuelto completamente dependientes de las funciones metabólicas de las células fúngicas en las que viven. Cuando se eliminaron todas las bacterias endocelulares dentro de G.  margarita , el hongo creció de manera diferente y fue menos apto , lo que sugiere que algunas bacterias también pueden proporcionar servicios a los hongos en los que viven. ^{[ 17 ]}

La familia de ciliados Grossglockneridae , que incluye la especie Grossglockneria acuta , se alimenta exclusivamente de hongos. G.  acuta se adhiere primero a una hifa o esporangio mediante un tubo de alimentación, y luego se observa la aparición de una estructura anular, de aproximadamente 2  μm de diámetro, en el hongo, posiblemente compuesta de material degradado de la pared celular. G.  acuta se alimenta a través del orificio en la pared celular durante, en promedio, 10 minutos, antes de desprenderse y alejarse. Se desconoce el mecanismo preciso de alimentación, pero es posible que involucre enzimas como fosfatasas ácidas , celulasas y quitinasas . Se observan microtúbulos en el tubo de alimentación, así como posibles reservas de membrana celular , que podrían utilizarse para formar vacuolas alimenticias llenas de citoplasma del hongo mediante endocitosis , las cuales luego son transportadas de vuelta a G.  acuta . Los agujeros hechos por G.  acuta tienen algunas similitudes con los hechos por la ameba, pero a diferencia de la ameba, G.  acuta nunca engulle al hongo. ^{[ 18 ]}

Tres linajes de insectos —escarabajos, hormigas y termitas— desarrollaron de forma independiente la capacidad de cultivar hongos  hace entre 40 y 60 millones de años. De manera similar a como las sociedades humanas se volvieron más complejas tras el desarrollo de la agricultura basada en plantas, lo mismo ocurrió con estos linajes de insectos al desarrollar esta capacidad, y estos insectos son ahora de gran importancia en los ecosistemas. ^{[ 22 ]} Los métodos que utilizan los insectos para cultivar hongos comparten similitudes fundamentales con la agricultura humana. En primer lugar, los insectos inoculan un hábitat o sustrato específico con hongos, de forma muy parecida a como los humanos siembran semillas en los campos. En segundo lugar, cultivan los hongos regulando el entorno de crecimiento para intentar mejorar su desarrollo, así como para protegerlos de plagas y enfermedades. En tercer lugar, cosechan el hongo cuando está maduro y se alimentan de él. Por último, dependen de los hongos que cultivan, de la misma manera que los humanos dependen de los cultivos. ^{[ 23 ]}

escarabajos

Los escarabajos ambrosia , por ejemplo Austroplatypus incompertus , cultivan hongos ambrosia dentro de los árboles y se alimentan de ellos. Los micangios (órganos que contienen esporas de hongos) de los escarabajos ambrosia contienen diversas especies de hongos, incluyendo especies de Ambrosiomyces , Ambrosiella , Ascoidea , Ceratocystis , Dipodascus , Diplodia , Endomycopsis , Monacrosporium y Tuberculariella . ^{[ 24 ]} Los hongos ambrosia solo se encuentran en los escarabajos y sus galerías, lo que sugiere que existe una simbiosis obligada entre ellos y los escarabajos . ^{[ 22 ]}

Termitas

Alrededor de 330 especies de termitas en doce géneros de la subfamilia Macrotermitinae cultivan un hongo especializado del género Termitomyces . El hongo se mantiene en una parte especializada del nido en conos de hongos. Las termitas obreras comen materia vegetal, produciendo bolitas fecales que depositan continuamente sobre el cono. ^{[ 25 ]} El hongo crece en este material y pronto produce setas inmaduras, una rica fuente de proteínas, azúcares y enzimas, que las termitas obreras consumen. Los nódulos también contienen esporas asexuales indigeribles , lo que significa que las bolitas fecales producidas por las obreras siempre contienen esporas del hongo que colonizan la materia vegetal que defecan. El Termitomyces también fructifica, formando setas sobre el suelo, que maduran al mismo tiempo que las primeras obreras emergen de los nidos recién formados. Las setas producen esporas que se dispersan por el viento, y mediante este método, las nuevas colonias adquieren una cepa de hongo. ^{[ 23 ]} En algunas especies, la variación genética del hongo es muy baja, lo que sugiere que las esporas del hongo se transmiten verticalmente de nido en nido, en lugar de a través de esporas dispersadas por el viento. ^{[ 26 ]}

El caracol marino Littoraria irrorata , que habita en las marismas del sureste de Estados Unidos, se alimenta de hongos cuyo crecimiento favorece. Crea y mantiene heridas en la hierba Spartina alterniflora , las cuales son infectadas por hongos, probablemente de los géneros Phaeosphaeria y Mycosphaerella , que constituyen su dieta preferida. Además, deposita heces en las heridas que crea, las cuales estimulan el crecimiento de los hongos debido a su riqueza en nitrógeno e hifas fúngicas . Los caracoles juveniles criados en hojas no infectadas no crecen y tienen mayor probabilidad de morir, lo que indica la importancia de los hongos en la dieta de L.  irrorata . ^{[ 28 ]}