Epicloé

Epichol , también conocido como Epichloë , es un género de hongos ascomicetos que forman una simbiosis endofítica con las gramíneas . La enfermedad del estrangulamiento de las gramíneas es un síntoma inducido por algunasespecies de Epichloë , que forman estromas ( estructuras con esporas ) en los tallos y suprimen el desarrollo de la inflorescencia de la planta huésped . Sin embargo, durante la mayor parte de su ciclo de vida, Epichloë crece en el espacio intercelular de tallos, hojas, inflorescencias y semillas de la gramínea sin causar síntomas de enfermedad. De hecho, proporciona varios beneficios a su huésped, incluyendo la producción de diferentes alcaloides repelentes de herbívoros , una mayor resistencia al estrés y la promoción del crecimiento.

Dentro de la familia Clavicipitaceae , Epichloë se encuentra integrado en un grupo de hongos endófitos y fitopatógenos , cuyo ancestro común probablemente derivó de un patógeno animal. El género incluye especies con una fase de reproducción sexual ( teleomórfica ) y especies asexuales y anamórficas . Estas últimas se clasificaban previamente en el género Neotyphodium , pero se incluyeron en Epichloë después de que la filogenética molecular demostrara que las especies asexuales y sexuales se entremezclan en un mismo clado . La especiación híbrida ha desempeñado un papel importante en la evolución del género.

Las especies de Epichloë son ecológicamente significativas por sus efectos en las plantas hospedantes. Se ha demostrado que su presencia altera la composición de las comunidades vegetales y las redes tróficas . Variedades de pastos, especialmente de festuca alta y raigrás , con cepas simbióticas del endófito Epichloë , se comercializan y utilizan para pastos y césped .

Elias Fries , en 1849, definió por primera vez a Epichloë como un subgénero de Cordyceps . ^{[ 2 ]} Como especie tipo , designó a Cordyceps typhina , ^{[ 2 ]} descrita originalmente por Christiaan Hendrik Persoon . ^{[ 3 ]} Los hermanos Charles y Louis René Tulasne elevaron el subgénero al rango de género en 1865. ^{[ 4 ]} Epichloë typhina permaneció como la única especie del género hasta el descubrimiento de endófitos de gramíneas fúngicas que causaban intoxicaciones en el ganado en las décadas de 1970 y 1980, lo que estimuló la descripción de nuevas especies. ^{[ 5 ]} Varias especies de África y Asia que desarrollan estromas en gramíneas se separaron como un género aparte , Parepichloe, en 1998. ^{[ 6 ]}

Muchas especies de Epichloë tienen formas que se reproducen sexualmente, y varias especies puramente asexuales están estrechamente relacionadas con ellas. Estos anamorfos fueron clasificados por separado durante mucho tiempo: Morgan-Jones y Gams (1982) los agruparon en una sección ( Albo-lanosa ) del género Acremonium . ^{[ 7 ]} En un estudio filogenético molecular en 1996, Glenn y colegas encontraron que el género era polifilético y propusieron un nuevo género Neotyphodium para las especies anamórficas relacionadas con Epichloë . ^{[ 8 ]} Varias especies continuaron siendo descritas en ambos géneros hasta que Leuchtmann y colegas (2014) incluyeron la mayor parte del género de formas Neotyphodium en Epichloë . ^{[ 5 ]} Los estudios filogenéticos habían demostrado que ambos géneros estaban entremezclados, y el código nomenclatural requería desde 2011 que se utilizara un solo nombre para todas las etapas de desarrollo de una especie de hongo. Solo Neotyphodium starrii , de estatus incierto, y N. chilense , que no está relacionado, fueron excluidos de Epichloë . ^{[ 5 ]}

Hasta 2024, existen 44 especies aceptadas en el género, con 1 subespecie y 5 variedades descritas. 20 especies, 1 subespecie y 4 variedades son haploides. 24 especies y 1 variedad son híbridas ( alopoliploides ). Varios taxones se conocen únicamente como formas anamórficas (asexuales), la mayoría de las cuales se han clasificado previamente en Neotyphodium . ^{[ 5 ]}

Las especies de Epichloë están especializadas en formar y mantener simbiosis sistémicas y constitutivas (a largo plazo) con las plantas, a menudo con poca o ninguna enfermedad para el huésped. ^{[ 9 ]} Los simbiontes mejor estudiados se asocian con las gramíneas y las ciperáceas , en las que infectan las hojas y otros tejidos aéreos creciendo entre las células vegetales ( crecimiento endofítico ) o en la superficie por encima o por debajo de la cutícula ( crecimiento epífito ). Una planta infectada generalmente solo portará un único simbionte clavicipitáceo genéticamente individual, por lo que el sistema planta-hongo constituye una unidad genética llamada simbionte (pl. simbionte).

Los síntomas y signos de la infección fúngica, si se manifiestan, solo aparecen en un tejido o sitio específico del tallo huésped , donde emerge el estroma o esclerocio fúngico. El estroma (pl. estromas) es un cojín micelial que da origen primero a las esporas asexuales ( conidios ) y luego a los cuerpos fructíferos sexuales ( ascocarpos ; peritecios). Los esclerocios son estructuras de resistencia duras que posteriormente (tras la incubación en el suelo) germinan para formar estromas estipados. Dependiendo de la especie de hongo, los tejidos del huésped donde se producen los estromas o esclerocios pueden ser inflorescencias jóvenes y hojas circundantes, flósculos individuales, nudos o pequeños segmentos de las hojas. Los estromas jóvenes son hialinos (incoloros) y, a medida que maduran, se vuelven gris oscuro, negro o amarillo anaranjado. Los estromas maduros expulsan esporas derivadas de la meiosis ( ascosporas ), que se liberan a la atmósfera e inician nuevas infecciones en la planta ( transmisión horizontal ). En algunos casos no se produce estroma ni esclerocio, pero el hongo infecta las semillas producidas por la planta infectada y, por lo tanto, se transmite verticalmente a la siguiente generación de huéspedes. La mayoría de las especies de Epichloë , y todas las especies asexuales, pueden transmitirse verticalmente.

La dicotomía taxonómica es especialmente interesante en este grupo de simbiontes, porque la propagación vegetativa del micelio fúngico ocurre por transmisión vertical, es decir, el crecimiento del hongo en los nuevos tallos del huésped (=plantas de pasto individuales). Es importante destacar que muchas especies de Epichloë infectan nuevas plantas de pasto únicamente creciendo en las semillas de sus huéspedes de pasto e infectando la plántula en crecimiento. ^{[ 10 ] [ 11 ]} La manifestación del estado sexual —que solo ocurre en las especies de Epichloë— causa la "enfermedad del estrangulamiento", una condición en la que las inflorescencias del pasto son engullidas por un rápido crecimiento fúngico que forma un estroma. El estroma fúngico suprime la producción de semillas del huésped y culmina en la expulsión de meiosporas ( ascosporas ) que median la transmisión horizontal (contagiosa) del hongo a nuevas plantas. ^{[ 10 ]} Por lo tanto, los dos modos de transmisión se excluyen mutuamente, aunque en muchos simbiontes de pastos y Epichloë el hongo en realidad muestra ambos modos de transmisión simultáneamente, al estrangular algunos tallos y transmitir en semillas producidas por tallos no estrangulados.

Aunque son simbiontes obligados en la naturaleza, la mayoría de las epicloas se pueden cultivar fácilmente en el laboratorio en medios de cultivo como agar de dextrosa de patata o un caldo de sales mínimas suplementado con tiamina, azúcares o alcoholes de azúcar y nitrógeno orgánico o amonio. ^{[ 12 ]}

Las especies de Epichloë se propagan comúnmente por moscas del género Botanophila . Las moscas depositan sus huevos en los tejidos del hongo en crecimiento y las larvas se alimentan de ellos. ^{[ 13 ]}

Las epicloas muestran una serie de características centrales que sugieren una asociación muy fuerte y antigua con sus hospedantes de pastos. La simbiosis parece haber existido ya durante la evolución temprana de los pastos que ha dado origen a los pastos pooides actuales . Esto se sugiere por estudios filogenéticos que indican una preponderancia de codivergencia de las especies de Epichloë con los hospedantes de pastos que habitan. ^{[ 14 ]} El crecimiento del hongo simbionte está muy estrictamente regulado dentro de su hospedante de pasto, indicado por una morfología micelial en gran parte no ramificada y una notable sincronía de la extensión de la hoja del pasto y la hifa del hongo; ^{[ 15 ] [ 16 ]} esta última parece ocurrir a través de un mecanismo que implica elongación inducida por estiramiento o intercalar de las hifas del endófito, un proceso que hasta ahora no se ha encontrado en ninguna otra especie de hongo, lo que indica una adaptación especializada del hongo al entorno de crecimiento dinámico dentro de su hospedante. ^{[ 17 ]} Un complejo sistema generador de ROS basado en la enzima NADPH oxidasa en las especies de Epichloë es indispensable para el mantenimiento de esta sincronía de crecimiento. Por lo tanto, se ha demostrado que la eliminación de los genes que codifican estas enzimas en Epichloë festucae causa un crecimiento fúngico gravemente desordenado en los tejidos de la hierba e incluso la muerte de la planta. ^{[ 18 ] [ 19 ]}

La evidencia filogenética molecular demuestra que las especies asexuales de Epichloë derivan de especies sexuales de Epichloë o, más comúnmente, son híbridos de dos o más especies progenitoras de Epichloë . ^{[ 20 ] [ 21 ]}

Muchos endófitos de Epichloë producen una amplia gama de compuestos de productos naturales con actividades biológicas contra una amplia gama de herbívoros. ^{[ 22 ] [ 23 ]} El propósito de estos compuestos es como un elemento tóxico o disuasivo de la alimentación contra herbívoros insectos y mamíferos . ^{[ 24 ]} Los alcaloides de ergolina (que son alcaloides del cornezuelo, llamados así por el hongo del cornezuelo , Claviceps purpurea , un pariente cercano de Epichloae) se caracterizan por un sistema de anillos derivado del 4- prenil triptófano . ^{[ 25 ]} Entre los alcaloides del cornezuelo más abundantes en las gramíneas simbióticas de Epichloë se encuentra la ergovalina, que comprende una fracción de ergolina unida a un tripéptido bicíclico que contiene los aminoácidos L - prolina , L - alanina y L - valina . Se han identificado genes y enzimas clave para la biosíntesis de alcaloides del cornezuelo en epicloae, entre los que se incluyen dmaW , que codifica la dimetilalil-triptófano sintasa , y lpsA , una peptido sintetasa no ribosomal . ^{[ 25 ]}

Otro grupo de alcaloides epicloe son los indol - diterpenoides , como el lolitrem B, que se producen a partir de la actividad de varias enzimas, incluidas las preniltransferasas y varias monooxigenasas . ^{[ 26 ]} Tanto los alcaloides ergolina como los indol-diterpenoides tienen actividad biológica contra herbívoros mamíferos, y también contra algunos insectos. ^{[ 22 ]}La peramina es un alcaloide pirrolopirazínico que se cree que se biosintetiza a partir delaminoácido L - arginina , que contiene un grupo guanidinio , y el pirrolidina-5- carboxilato , un precursor de la L - prolina , ^{[ 27 ] [ 28 ]} y es un disuasivo para la alimentación de insectos. ^{[ 28 ]} Un gen requerido para la síntesis de peramina –perA – fue descubierto por Tanakaet al., 2005. ^{[ 28 ]} Losalcaloides lolina ^{[ 29 ]} son ​​1-aminopirrolizidinas con un átomo de oxígeno que une los carbonos cabeza de puente 2 y 7, y se biosintetizan a partir de los aminoácidosL-prolina yL-homoserina. ^{[ 30 ]} Las lolinas tieneninsecticidasy repelentes de insectos comparables ala nicotina. ^{[ 29 ]} La acumulación de lolina se induce fuertemente en tejidos jóvenes en crecimiento ^{[ 31 ]} o por daño al simbionte planta-hongo. ^{[ 32 ]} Muchas, pero no todas, las epicloae producen hasta tres clases de estos alcaloides en diversas combinaciones y cantidades. ^{[ 22 ]} Recientemente se ha demostrado quepor Epichloë uncinatay el contenido de lolina brindan a las gramíneas × Festulolium protección contra el escarabajo negro ( Heteronychus arator ). ^{[ 33 ]}

Muchas especies de Epichloë producen alcaloides biológicamente activos, como alcaloides del cornezuelo , indol-diterpenoides (por ejemplo, lolitrem B ), alcaloides de lolina y el inusual alcaloide de guanidinio , peramina. ^{[ 22 ]}