Áfido

Los áfidos, y los estrechamente relacionados adelgidos y filoxeranos , probablemente evolucionaron de un ancestro común hace unos 280  millones de años , en el período Pérmico Temprano . ^{[ 9 ]} Probablemente se alimentaban de plantas como Cordaitales o Cycadophyta . Debido a sus cuerpos blandos, los áfidos no se fosilizan bien, y el fósil más antiguo conocido es de la especie Triassoaphis cubitus del Triásico . ^{[ 10 ]} Sin embargo, a veces quedan atrapados en exudados vegetales que se solidifican en ámbar . En 1967, cuando el profesor Ole Heie escribió su monografía Estudios sobre áfidos fósiles , se habían descrito alrededor de sesenta especies de los períodos Triásico, Jurásico , Cretácico y, sobre todo , Terciario , con el ámbar báltico aportando otras cuarenta especies. ^{[ 11 ]} El número total de especies era pequeño, pero aumentó considerablemente con la aparición de las angiospermas hace 160  millones de años , ya que esto permitió a los áfidos especializarse, la especiación de los áfidos fue de la mano con la diversificación de las plantas con flores. Los primeros áfidos fueron probablemente polífagos , desarrollándose la monofagia más tarde. ^{[ 12 ]} Se ha hipotetizado que los ancestros de los Adelgidae vivían en coníferas mientras que los de los Aphididae se alimentaban de la savia de Podocarpaceae o Araucariaceae que sobrevivieron a las extinciones en el Cretácico tardío. Órganos como los cornículos no aparecieron hasta el período Cretácico. ^{[ 9 ] [ 13 ]} Un estudio sugiere alternativamente que los áfidos ancestrales pueden haber vivido en la corteza de las angiospermas y que alimentarse de hojas puede ser un rasgo derivado . Los Lachninae poseen piezas bucales largas adecuadas para vivir en la corteza, y se ha sugerido que el ancestro del Cretácico medio se alimentaba de la corteza de árboles angiospermos, pasando a las hojas de coníferas hospedantes a finales del Cretácico. ^{[ 14 ]} Los Phylloxeridae podrían ser la familia más antigua aún existente, pero su registro fósil se limita a los Palaeophylloxera del Mioceno inferior . ^{[ 15 ]}

La reclasificación de finales del siglo XX dentro de los Hemiptera redujo el antiguo taxón "Homoptera" a dos subórdenes: Sternorrhyncha (áfidos, moscas blancas, cochinillas , psílidos , etc.) y Auchenorrhyncha ( cigarras , saltamontes , membrácidos , etc.) con el suborden Heteroptera que contiene un gran grupo de insectos conocidos como chinches verdaderas . El infraorden Aphidomorpha dentro de los Sternorrhyncha varía con la circunscripción con varios grupos fósiles que son particularmente difíciles de ubicar pero incluye los Adelgoidea, los Aphidoidea y los Phylloxeroidea. ^{[ 16 ]} Algunos autores usan una sola superfamilia Aphidoidea dentro de la cual también se incluyen los Phylloxeridae y Adelgidae mientras que otros tienen Aphidoidea con una superfamilia hermana Phylloxeroidea dentro de la cual se ubican los Adelgidae y Phylloxeridae. ^{[ 17 ]} Las reclasificaciones de principios del siglo XXI reorganizaron sustancialmente las familias dentro de Aphidoidea: algunas familias antiguas se redujeron al rango de subfamilia ( por ejemplo , Eriosomatidae ), y muchas subfamilias antiguas se elevaron al rango de familia. Las clasificaciones autorizadas más recientes tienen tres superfamilias: Adelgoidea, Phylloxeroidea y Aphidoidea. Aphidoidea incluye una única familia grande, Aphididae , que incluye todas las ~5000 ^{[ 3 ]} especies existentes. ^{[ 18 ]}

Algunas especies de hormigas crían pulgones, protegiéndolos en las plantas donde se alimentan y consumiendo la melaza que liberan de las terminaciones de sus tubos digestivos . Esta es una relación mutualista , en la que estas hormigas lecheras ordeñan a los pulgones acariciándolos con sus antenas . ^{[ c ] [ 70 ]} Aunque mutualista, el comportamiento alimenticio de los pulgones se ve alterado por la presencia de hormigas. Los pulgones atendidos por hormigas tienden a aumentar la producción de melaza en gotas más pequeñas con una mayor concentración de aminoácidos. ^{[ 71 ]}

Algunas especies de hormigas agricultoras recolectan y almacenan los huevos de pulgón en sus nidos durante el invierno. En primavera, las hormigas llevan los pulgones recién nacidos de vuelta a las plantas. Algunas especies de hormigas lecheras (como la hormiga amarilla europea de los prados , Lasius flavus ) ^{[ 72 ]} gestionan grandes colonias de pulgones que se alimentan de las raíces de las plantas en la colonia. Las reinas que parten para iniciar una nueva colonia llevan un huevo de pulgón para fundar una nueva colonia de pulgones subterráneos. Estas hormigas agricultoras protegen a los pulgones combatiendo a sus depredadores. ^{[ 70 ]} Algunas abejas en los bosques de coníferas recolectan la melaza de los pulgones para hacer miel de bosque . ^{[ 29 ]}

Una variación interesante en las relaciones entre hormigas y pulgones involucra a las mariposas licénidas y las hormigas del género Myrmica . Por ejemplo, las mariposas Niphanda fusca depositan sus huevos en plantas donde las hormigas cuidan colonias de pulgones. De los huevos nacen orugas que se alimentan de los pulgones. Las hormigas no defienden a los pulgones de las orugas, ya que estas producen una feromona que las engaña, haciéndolas tratar como hormigas y llevándolas a su nido. Una vez allí, las hormigas alimentan a las orugas, que a cambio producen melaza para las hormigas. Cuando las orugas alcanzan su tamaño completo, se arrastran hasta la entrada de la colonia y forman capullos . Después de dos semanas, las mariposas adultas emergen y alzan el vuelo. En este punto, las hormigas atacan a las mariposas, pero estas poseen una sustancia pegajosa similar a la lana en sus alas que incapacita las mandíbulas de las hormigas, permitiéndoles escapar sin sufrir daño alguno. ^{[ 73 ]}

Otro pulgón de agallas que imita a las hormigas , Paracletus cimiciformis (Eriosomatinae), ha desarrollado una compleja estrategia doble que involucra dos morfotipos del mismo clon y hormigas Tetramorium . Los pulgones del morfotipo redondo hacen que las hormigas los cultiven, como ocurre con muchos otros pulgones. Los pulgones del morfotipo plano son imitadores agresivos con una estrategia de " lobo con piel de cordero ": tienen hidrocarburos en su cutícula que imitan los de las hormigas, y estas los transportan a la cámara de cría del nido y los crían como larvas de hormiga. Una vez allí, los pulgones del morfotipo plano se comportan como depredadores, bebiendo los fluidos corporales de las larvas de hormiga. ^{[ 74 ]}

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  Una hormiga protege a sus pulgones.
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  Hormigas cuidando pulgones
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  Hormiga extrayendo melaza de un pulgón
• Hormigas cuidando pulgones y recolectando la melaza que secretan. Un escarabajo soldado arrugado llega volando y se come un pulgón antes de ser ahuyentado por las hormigas.

La endosimbiosis con microorganismos es común en los insectos, con más del 10% de las especies de insectos dependiendo de bacterias intracelulares para su desarrollo y supervivencia. ^{[ 75 ]} Los áfidos albergan una simbiosis obligada de transmisión vertical (de padres a hijos) con Buchnera aphidicola , el simbionte primario, dentro de células especializadas, los bacteriocitos . ^{[ 76 ]} Cinco de los genes de la bacteria se han transferido al núcleo del áfido. ^{[ 77 ]} Se estima que la asociación original ocurrió en un ancestro común hace 280  a  160 millones de años y permitió a los áfidos explotar un nuevo nicho ecológico , alimentándose de la savia del floema de las plantas vasculares. B. aphidicola proporciona a su huésped aminoácidos esenciales, que están presentes en bajas concentraciones en la savia de la planta. ^{[ 78 ]} Los metabolitos de los endosimbiontes también se excretan en la melaza. ^{[ 79 ]} Las condiciones intracelulares estables, así como el efecto de cuello de botella experimentado durante la transmisión de unas pocas bacterias de la madre a cada ninfa, aumentan la probabilidad de transmisión de mutaciones y deleciones genéticas. ^{[ 80 ] [ 81 ]} Como resultado, el tamaño del genoma de B. aphidicola se reduce considerablemente, en comparación con su supuesto ancestro. ^{[ 82 ]} A pesar de la aparente pérdida de factores de transcripción en el genoma reducido, la expresión genética está altamente regulada, como lo demuestra la variación de diez veces en los niveles de expresión entre diferentes genes en condiciones normales. ^{[ 83 ]} Se cree que la transcripción genética de Buchnera aphidicola , aunque no se comprende bien, está regulada por un pequeño número de reguladores transcripcionales globales y/o a través del suministro de nutrientes del huésped áfido. ^{[ 84 ]}

Algunas colonias de pulgones también albergan simbiontes bacterianos secundarios o facultativos (opcionales adicionales). Estos se transmiten verticalmente y, a veces, también horizontalmente (de un linaje a otro y posiblemente de una especie a otra). ^{[ 85 ] [ 86 ]} Hasta ahora, solo se ha descrito el papel de algunos de los simbiontes secundarios; Regiella insecticola desempeña un papel en la definición del rango de plantas hospedadoras, ^{[ 87 ] [ 88 ]} Hamiltonella defensa proporciona resistencia a los parasitoides, pero solo cuando a su vez está infectada por el bacteriófago APSE, ^{[ 89 ] [ 90 ]} y Serratia symbiotica previene los efectos nocivos del calor. ^{[ 91 ]}

Los pulgones son consumidos por muchos depredadores de aves e insectos. En un estudio realizado en una granja de Carolina del Norte , seis especies de aves paseriformes consumieron casi un millón de pulgones por día entre ellas, siendo los principales depredadores el jilguero americano , con los pulgones formando el 83% de su dieta, y el gorrión vespertino . ^{[ 92 ]} Los insectos que atacan a los pulgones incluyen los adultos y larvas de las mariquitas depredadoras, larvas de sírfidos , avispas parásitas , larvas de mosquitos de pulgones , "leones de pulgones" (las larvas de las crisopas verdes ) y arácnidos como las arañas . Entre las mariquitas, Myzia oblongoguttata es una especialista dietética que solo se alimenta de pulgones de coníferas, mientras que Adalia bipunctata y Coccinella septempunctata son generalistas, alimentándose de un gran número de especies. Los huevos se ponen en lotes, cada hembra pone varios cientos. Las hembras de sírfidos ponen varios miles de huevos. Los adultos se alimentan de polen y néctar, pero las larvas se alimentan vorazmente de pulgones; Eupeodes corollae ajusta el número de huevos puestos al tamaño de la colonia de pulgones. ^{[ 93 ]}

Depredadores que se alimentan de pulgones

Larva de mariquita

Larva de sírfido

El escarabajo mariquita Propylea quatuordecimpunctata

Mariquita sobre algodoncillo verticilado

Los pulgones suelen infectarse con bacterias , virus y hongos. Se ven afectados por el clima, como la precipitación , ^{[ 94 ]} la temperatura ^{[ 95 ]} y el viento . ^{[ 96 ]} Los hongos que atacan a los pulgones incluyen Neozygites fresenii , Entomophthora , Beauveria bassiana , Metarhizium anisopliae y hongos entomopatógenos como Lecanicillium lecanii . Los pulgones rozan las esporas microscópicas. Estas se adhieren al pulgón, germinan y penetran su piel. El hongo crece en la hemolinfa del pulgón . Después de unos tres días, el pulgón muere y el hongo libera más esporas al aire. Los pulgones infectados se cubren con una masa algodonosa que se vuelve progresivamente más gruesa hasta que el pulgón queda oculto. A menudo, el hongo visible no es el que mató al pulgón, sino una infección secundaria. ^{[ 94 ]}

Los pulgones pueden morir fácilmente por condiciones climáticas desfavorables, como las heladas de finales de primavera. ^{[ 97 ]} El calor excesivo mata las bacterias simbióticas de las que dependen algunos pulgones, lo que los vuelve infértiles. ^{[ 98 ]} La lluvia impide que los pulgones alados se dispersen y los desprende de las plantas, matándolos por el impacto o por inanición, ^{[ 94 ] [ 99 ] [ 100 ]} pero no es un método confiable para el control de pulgones. ^{[ 101 ]}

Defensas antipredadores

La mayoría de los pulgones tienen poca protección contra los depredadores. Algunas especies interactúan con los tejidos vegetales formando una agalla , una hinchazón anormal del tejido vegetal. Los pulgones pueden vivir dentro de la agalla, que les proporciona protección contra los depredadores y los elementos. Se sabe que varias especies de pulgones formadores de agallas producen formas especializadas de "soldados", ninfas estériles con características defensivas que defienden la agalla de la invasión. ^{[ 29 ] [ 102 ] [ 103 ]} Por ejemplo, los pulgones cornudos de Alexander son un tipo de pulgón soldado que tiene un exoesqueleto duro y piezas bucales en forma de pinza . ^{[ 73 ] : 144} Un pulgón lanudo, Colophina clematis , tiene ninfas de primer estadio de "soldados" que protegen la colonia de pulgones, matando larvas de mariquitas, sírfidos y el chinche de las flores Anthocoris nemoralis trepando sobre ellos e insertando sus estiletes. ^{[ 104 ]}

Aunque los pulgones no pueden volar durante la mayor parte de su ciclo de vida, pueden escapar de los depredadores y de la ingestión accidental por parte de los herbívoros dejándose caer de la planta al suelo. ^{[ 105 ]} Otras especies utilizan el suelo como protección permanente, alimentándose de los sistemas vasculares de las raíces y permaneciendo bajo tierra durante toda su vida. A menudo son atendidas por hormigas, por la melaza que producen y que transportan de planta en planta a través de sus túneles. ^{[ 92 ]}

Algunas especies de pulgones, conocidas como "pulgones lanudos" ( Eriosomatinae ), excretan una "capa cerosa esponjosa" para protegerse. ^{[ 29 ]} El pulgón de la col, Brevicoryne brassicae , secuestra metabolitos secundarios de su huésped, los almacena y libera sustancias químicas que producen una reacción química violenta y un fuerte olor a aceite de mostaza para repeler a los depredadores. ^{[ 106 ]} Se cree que los péptidos producidos por los pulgones, las taumatinas , les proporcionan resistencia a algunos hongos. ^{[ 107 ]}

En un tiempo, era común sugerir que los cornículos eran la fuente de la melaza, e incluso esto se incluyó en el Shorter Oxford English Dictionary ^{[ 108 ]} y en la edición de 2008 de la World Book Encyclopedia ^{[ 109 ]} . De hecho, las secreciones de melaza se producen en el ano del pulgón ^{[ 110 ]} , mientras que los cornículos producen principalmente sustancias químicas defensivas como ceras. También hay evidencia de que la cera de los cornículos atrae a los depredadores de los pulgones en algunos casos ^{[ 111 ] .}

Algunos clones de Aphis craccivora son suficientemente tóxicos para la mariquita depredadora invasora y dominante Harmonia axyridis como para suprimirla localmente, favoreciendo a otras especies de mariquitas; en este caso, la toxicidad es estrictamente específica para la especie depredadora dominante. ^{[ 112 ]}

Los pulgones son abundantes y están muy extendidos, y sirven como huéspedes a un gran número de parasitoides , muchos de ellos avispas parasitoides muy pequeñas ( de aproximadamente 2,5 mm de longitud) . ^{[ 113 ]} Una especie, Aphis ruborum , por ejemplo, es huésped de al menos 12 especies de avispas parasitoides. ^{[ 114 ]} Los parasitoides se han investigado intensamente como agentes de control biológico, y muchos se utilizan comercialmente con este fin. ^{[ 115 ]} 

Las plantas desarrollan defensas locales y sistémicas contra el ataque de pulgones. Las hojas jóvenes de algunas plantas contienen sustancias químicas que desalientan el ataque, mientras que las hojas más viejas han perdido esta resistencia; en otras especies de plantas, la resistencia es adquirida por los tejidos más viejos y los brotes jóvenes son vulnerables. Se ha demostrado que los productos volátiles de las cebollas intercaladas previenen el ataque de pulgones en las plantas de papa adyacentes al estimular la producción de terpenoides , un beneficio explotado en la práctica tradicional de la siembra asociada , mientras que las plantas vecinas a las plantas infestadas mostraron un mayor crecimiento de raíces a expensas de la extensión de las partes aéreas. ^{[ 32 ]} La papa silvestre, Solanum berthaultii , produce una feromona de alarma de pulgones, (E)-β- farneseno , como una alomona , una feromona para ahuyentar el ataque; repele eficazmente al pulgón Myzus persicae en un rango de hasta 3 milímetros. ^{[ 116 ]} S. berthaultii y otras especies de papa silvestre tienen una defensa adicional contra los pulgones en forma de pelos glandulares que, cuando son rotos por los pulgones, descargan un líquido pegajoso que puede inmovilizar alrededor del 30% de los pulgones que infestan una planta. ^{[ 117 ]}

Las plantas que presentan daños por pulgones pueden tener una variedad de síntomas, como tasas de crecimiento reducidas, hojas moteadas, amarillamiento, crecimiento atrofiado, hojas rizadas, pardeamiento, marchitamiento, bajos rendimientos y muerte. La extracción de la savia crea una falta de vigor en la planta, y la saliva de los pulgones es tóxica para las plantas. Los pulgones frecuentemente transmiten virus vegetales a sus huéspedes, como a las papas , cereales , remolacha azucarera y plantas cítricas . ^{[ 29 ]} Hay dos tipos de transmisión de virus en las interacciones planta-pulgón: transmisión no circulativa y transmisión circulativa. En la transmisión no circulativa, el virus se adhiere a las piezas bucales de los pulgones y se libera cuando los pulgones se alimentan de una planta diferente. Estos virus transmitidos no circulativamente promueven la rápida dispersión del vector, o pulgones. En la transmisión circulativa, el virus es ingerido y pasa a través del revestimiento intestinal para entrar en la hemolinfa , donde luego circula por todo el cuerpo. Después de llegar a las glándulas salivales , el virus se libera en la saliva en los sitios de transmisión en las plantas. Los virus transmitidos por circulación permiten una alimentación prolongada por parte de los pulgones y aumentan las probabilidades de infección. ^{[ 118 ]} El pulgón verde del duraznero, Myzus persicae , es un vector de más de 110 virus de plantas. Los pulgones del algodón ( Aphis gossypii ) a menudo infectan la caña de azúcar , la papaya y el maní con virus. ^{[ 21 ]} En plantas que producen el fitoestrógeno cumestrol , como la alfalfa, el daño causado por los pulgones está relacionado con concentraciones más altas de cumestrol. ^{[ 119 ]}

La cobertura de las plantas con melaza puede contribuir a la propagación de hongos que pueden dañarlas. ^{[ 120 ] [ 121 ]} También se ha observado que la melaza producida por los pulgones reduce la eficacia de los fungicidas. ^{[ 122 ]}

A mediados de la década de 1970, Owen y Wiegert plantearon la hipótesis de que la alimentación de los insectos podría mejorar la aptitud de las plantas. Se creía que el exceso de melaza nutriría a los microorganismos del suelo, incluidos los fijadores de nitrógeno. En un ambiente pobre en nitrógeno, esto podría proporcionar una ventaja a una planta infestada sobre una no infestada. Sin embargo, esta hipótesis no parece estar respaldada por la evidencia observacional. ^{[ 123 ]}

Se han descrito alrededor de 5000 especies de pulgones, de las cuales unas 450 han colonizado cultivos alimentarios y de fibra. Al alimentarse directamente de la savia de las plantas, dañan los cultivos y reducen los rendimientos, pero su impacto es aún mayor al ser vectores de virus vegetales. La transmisión de estos virus depende del movimiento de los pulgones entre diferentes partes de una planta, entre plantas cercanas y a mayor distancia. En este sentido, el comportamiento exploratorio de un pulgón al probar a su huésped es más dañino que la alimentación prolongada y la reproducción de individuos que permanecen en un mismo lugar. El movimiento de los pulgones influye en el momento de aparición de las epidemias virales. ^{[ 127 ]} Son plagas importantes de los cultivos de invernadero y las especies que se encuentran frecuentemente en los invernaderos incluyen: pulgón verde del melocotonero ( Myzus persicae ), pulgón del algodón o del melón ( Aphis gossypii ), pulgón de la patata ( Macrosiphum euphorbiae ), pulgón de la digital ( Aulacorthum solani ) y pulgón del crisantemo ( Macrosiphoniella sanborni ) y otros, que causan amarillamiento de las hojas, hojas deformadas y retraso del crecimiento de la planta; la melaza excretada es un medio de cultivo para varios patógenos fúngicos, incluidos los mohos negros de los géneros Capnodium , Fumago y Scorias , que luego infectan las hojas e inhiben el crecimiento al reducir la fotosíntesis . ^{[ 128 ]}

Se sabe que los pulgones, especialmente durante grandes brotes, desencadenan reacciones alérgicas por inhalación en personas sensibles. ^{[ 129 ]}

La dispersión puede ocurrir caminando o volando, por apetito o por migración. Los pulgones alados son voladores débiles, pierden sus alas después de unos días y solo vuelan de día. La dispersión por vuelo se ve afectada por el impacto, las corrientes de aire, la gravedad, las precipitaciones y otros factores, o puede ser accidental, causada por el movimiento de material vegetal, animales, maquinaria agrícola, vehículos o aeronaves. ^{[ 127 ]}

El control de pulgones con insecticidas es difícil, ya que se reproducen rápidamente, por lo que incluso pequeñas áreas no tratadas pueden permitir que la población se recupere con prontitud. Los pulgones pueden ocupar el envés de las hojas donde el insecticida no los alcanza, mientras que los insecticidas sistémicos no penetran satisfactoriamente en los pétalos de las flores. Finalmente, algunas especies de pulgones son resistentes a clases comunes de insecticidas, incluidos los carbamatos , los organofosforados y los piretroides . ^{[ 130 ]}

Para pequeñas infestaciones en el jardín, rociar las plantas a fondo con un chorro fuerte de agua cada pocos días puede ser suficiente protección. Una solución de jabón insecticida puede ser un remedio casero eficaz para controlar los pulgones, pero solo los mata por contacto y no tiene efecto residual. El jabón en aerosol puede dañar las plantas, especialmente en concentraciones altas o a temperaturas superiores a 32 °C (90 °F) ; algunas especies de plantas son sensibles a los aerosoles de jabón. ^{[ 115 ] [ 131 ] [ 132 ]}  

Las poblaciones de pulgones se pueden muestrear usando trampas de bandeja amarilla o trampas Moericke . Estos son recipientes amarillos con agua que atraen a los pulgones. ^{[ 133 ]} Los pulgones responden positivamente al verde y su atracción por el amarillo puede no ser una verdadera preferencia de color sino estar relacionada con el brillo. Sus receptores visuales alcanzan su máxima sensibilidad entre 440 y 480  nm y son insensibles en la región roja. Moericke descubrió que los pulgones evitaban posarse en cubiertas blancas colocadas en el suelo y eran repelidos aún más por superficies brillantes de aluminio. ^{[ 134 ]} El manejo integrado de plagas de varias especies de pulgones se puede lograr usando insecticidas biológicos basados ​​en hongos como Lecanicillium lecanii , Beauveria bassiana o Isaria fumosorosea . ^{[ 135 ]} Los hongos son los principales patógenos de los pulgones; Entomophthorales puede reducir rápidamente el número de pulgones en la naturaleza. ^{[ 136 ]}

Los pulgones también pueden controlarse mediante la liberación de enemigos naturales , en particular mariquitas y avispas parasitoides . Sin embargo, dado que las mariquitas adultas tienden a volar dentro de las 48 horas posteriores a su liberación, sin poner huevos, se necesitan aplicaciones repetidas de grandes cantidades de mariquitas para que sean efectivas. Por ejemplo, un rosal grande y muy infestado puede requerir dos aplicaciones de 1500 mariquitas cada una. ^{[ 115 ] [ 137 ]}

La capacidad de producir alomonas como el farneseno para repeler y dispersar pulgones y atraer a sus depredadores se ha transferido experimentalmente a plantas transgénicas de Arabidopsis thaliana utilizando un gen de la sintasa Eβf con la esperanza de que este enfoque pudiera proteger los cultivos transgénicos. ^{[ 138 ]} Sin embargo, se ha descubierto que el farneseno Eβ es ineficaz en cultivos, aunque las formas sintéticas más estables ayudan a mejorar la eficacia del control mediante esporas de hongos e insecticidas gracias a una mayor absorción causada por el movimiento de los pulgones. ^{[ 139 ]}

Los pulgones son bien conocidos por agricultores y jardineros, principalmente como plagas. Peter Marren y Richard Mabey recogen que Gilbert White describió un "ejército" invasor de pulgones negros que llegó a su pueblo de Selborne , Hampshire, Inglaterra , en agosto de 1774 en "grandes nubes", cubriendo todas las plantas, mientras que en el inusualmente caluroso verano de 1783, White descubrió que la melaza era tan abundante que "desfiguraba y destruía la belleza de mi jardín", aunque pensaba que los pulgones la consumían en lugar de producirla. ^{[ 140 ]}

La infestación del zumaque chino ( Rhus chinensis ) por pulgones del zumaque chino ( Schlechtendalia chinensis ) puede generar agallas chinas, un producto comercial muy valorado. Conocidas como "Galla Chinensis", se utilizan en la medicina tradicional china para tratar la tos , la diarrea , los sudores nocturnos, la disentería y para detener las hemorragias intestinales y uterinas. Las agallas chinas también son una importante fuente de taninos . ^{[ 29 ]}