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Articulo de referencia

Pseudomonas syringae

\n[http://www.ccug.se/default.cfm?page=search_record.cfm&id=2382&db=mc CCUG 14279] \n[http://www.angers.inra.fr/cfbp/resultsuite.php?r0=1392&r1=Pseudomonas%20syringae%20pv.%20sy...

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Pseudomonas syringae es una bacteria Gram negativa con forma de bastón y flagelos polares. Como patógeno vegetal , puede infectar una amplia gama de especies y existe en más de 50 patovares diferentes , [ 2 ] todos los cuales están disponibles para los investigadores en colecciones de cultivos internacionales como el NCPPB , el ICMP y otros.

Pseudomonas syringae pertenece al género Pseudomonas y, según el análisis del ARNr 16S , se ha clasificado en el grupo P. syringae . [ 3 ] Recibe su nombre del árbol de lila ( Syringa vulgaris ), del que se aisló por primera vez. [ 4 ]

Un análisis filogenómico de 494 genomas completos de todo el género Pseudomonas mostró que P. syringae no forma una especie monofilética en sentido estricto, sino un grupo evolutivo más amplio que también incluía otras especies, como P. avellanae , P. savastanoi , P. amygdali y P. cerasi . [ 5 ]

Pseudomonas syringae da negativo en las pruebas de actividad de arginina dihidrolasa y oxidasa , y forma el polímero levano en agar nutritivo de sacarosa . Muchas cepas, pero no todas, secretan la toxina vegetal lipopeptídica siringomicina , [ 6 ] y debe su apariencia fluorescente amarilla cuando se cultiva in vitro en medio King's B a la producción del sideróforo pioverdina . [ 7 ]

Pseudomonas syringae también produce proteínas activas de nucleación de hielo (INA) que hacen que el agua (en las plantas) se congele a temperaturas bastante altas ( −1,8 a −3,8 °C (28,8 a 25,2 °F) ), lo que provoca daños. [ 8 ] Desde la década de 1970, P. syringae ha sido implicada como un nucleador biológico de hielo atmosférico , con bacterias transportadas por el aire que sirven como núcleos de condensación de nubes . Evidencia reciente ha sugerido que la especie juega un papel más importante de lo que se pensaba anteriormente en la producción de lluvia y nieve . También se han encontrado en los núcleos de granizo , ayudando en la bioprecipitación . [ 9 ] Estas proteínas INA también se utilizan en la fabricación de nieve artificial . [ 10 ]  

La patogénesis de Pseudomonas syringae depende de proteínas efectoras secretadas en la célula vegetal por el sistema de secreción bacteriana de tipo III . Se han identificado 70 familias diferentes de efectores de tipo III codificadas por genes hop en P. syringae . [ 11 ] Los efectores de tipo III contribuyen a la patogénesis principalmente a través de su papel en la supresión de la defensa de la planta . Debido a la disponibilidad temprana de la secuencia del genoma de tres cepas de P. syringae y la capacidad de cepas seleccionadas para causar enfermedad en plantas hospedantes bien caracterizadas, incluyendo Arabidopsis thaliana , Nicotiana benthamiana y el tomate , P. syringae se ha convertido en un importante sistema modelo para la caracterización experimental de la dinámica molecular de las interacciones planta-patógeno . [ 12 ]

Mancha bacteriana en un tomate en el norte del estado de Nueva York.
Hoja de planta de tomate infectada con mancha bacteriana.

Historia

En 1961, Paul Hoppe del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos estudió un hongo del maíz moliendo hojas infectadas cada temporada y luego aplicando el polvo para probar el maíz de la temporada siguiente para rastrear la enfermedad. [ 13 ] Ese año ocurrió una helada inesperada, dejando resultados peculiares. Solo las plantas infectadas con el polvo enfermo sufrieron daños por helada, dejando las plantas sanas sin congelar. Este fenómeno desconcertó a los científicos hasta que el estudiante de posgrado Steven E. Lindow de la Universidad de Wisconsin-Madison, junto con DC Arny y C. Upper, encontraron una bacteria en el polvo de hojas secas a principios de la década de 1970. [ 14 ] Steven E. Lindow , ahora fitopatólogo en la Universidad de California, Berkeley , descubrió que cuando esta bacteria en particular se introducía en plantas donde originalmente estaba ausente, las plantas se volvían muy vulnerables a los daños por helada. Luego identificó la bacteria como P. syringae , investigó el papel de P. syringae en la nucleación del hielo y, en 1977, descubrió la cepa mutante ice-minus . Posteriormente , también logró producir la cepa sin hielo de P. syringae mediante tecnología de ADN recombinante. [ 15 ]

Genómica

Basándose en un análisis genómico y filogenómico comparativo de 494 genomas completos de todo el género Pseudomonas , P. syringae no forma una especie monofilética en sentido estricto, sino un grupo evolutivo más amplio (34 genomas en total, organizados en 3 subgrupos) que incluye también otras especies. [ 5 ] El proteoma central del grupo P. syringae comprendía 2944 proteínas, mientras que el recuento de proteínas y el contenido de GC de las cepas de este grupo oscilaron entre 4973 y 6026 (promedio: 5465) y entre 58 y 59,3 % (promedio: 58,6 %), respectivamente. [ 5 ]

Ciclo de la enfermedad

Pseudomonas syringae hiberna en tejidos vegetales infectados, como regiones de necrosis o gomosis (savia que rezuma de heridas en el árbol), pero también puede hibernar en tejidos vegetales de apariencia sana. En primavera, el agua de lluvia u otras fuentes arrastrará la bacteria a las hojas/flores, donde crecerá y sobrevivirá durante todo el verano. [ 16 ] Esta es la fase epífita del ciclo de vida de P. syringae, donde se multiplicará y propagará, pero no causará enfermedad. Una vez que ingrese a la planta a través de los estomas de una hoja o manchas necróticas en las hojas o el tejido leñoso, comenzará la enfermedad. [ 17 ] El patógeno explotará y crecerá en el espacio intercelular, causando manchas y chancros en las hojas. P. syringae también puede sobrevivir a temperaturas ligeramente bajo cero. Estas temperaturas bajo cero aumentan la gravedad de la infección en árboles como el cerezo ácido, el albaricoquero y el melocotonero. [ 16 ]

Epidemiología

Las enfermedades causadas por P. syringae suelen verse favorecidas por condiciones húmedas y frescas; las temperaturas óptimas para la enfermedad suelen estar entre 12 y 25 °C (54 y 77 °F) , aunque esto puede variar según el patovar involucrado. Las bacterias suelen transmitirse por semillas y se dispersan entre las plantas por las salpicaduras de la lluvia. [ 18 ]  

Aunque es un patógeno vegetal, también puede vivir como saprófito en la filosfera cuando las condiciones no son favorables para la enfermedad. [ 19 ] Algunas cepas saprófitas de P. syringae se han utilizado como agentes de biocontrol contra las pudriciones poscosecha. [ 20 ]

Mecanismos de patogenicidad

Los mecanismos de patogenicidad de P. syringae se pueden dividir en varias categorías: capacidad de invadir una planta, capacidad de superar la resistencia del huésped , formación de biopelículas y producción de proteínas con propiedades nucleadoras de hielo. [ 21 ]

Capacidad para invadir plantas

P. syringae planctónico puede entrar en las plantas utilizando sus flagelos y pili para nadar hacia un huésped objetivo. Entra en la planta a través de heridas o aberturas naturales, ya que no puede perforar la pared celular vegetal. Un ejemplo de esto es la simbiosis con la mosca minadora de hojas Scaptomyza flava , que crea agujeros en las hojas durante la oviposición que el patógeno puede aprovechar. [ 22 ] El papel de la taxia en P. syringae no se ha estudiado a fondo, pero se cree que la bacteria utiliza señales químicas liberadas por la planta para encontrar a su huésped y causar la infección. [ 21 ]

Superar la resistencia del huésped

Efectores

Los aislados de Pseudomonas syringae portan una variedad de factores de virulencia denominados proteínas efectoras del sistema de secreción tipo III (T3SS) . Estas proteínas funcionan principalmente para causar síntomas de la enfermedad y manipular la respuesta inmunitaria del huésped para facilitar la infección. La principal familia de efectores T3SS en P. syringae es el grupo de genes hrp , que codifica el aparato de secreción Hrp. [ 21 ]

Efectores de salto

Los HopZ1 son efectores de tipo III que interfieren con la2-hidroxiisoflavanona deshidratasa de Glycine max ( GmHID1 ). El HopZ1b degrada la daidzeína después de su producción, reduciendo sus concentraciones y, por lo tanto, la inmunidad que proporciona a la planta. [ 23 ]

Fitotoxinas

Los patógenos también producen fitotoxinas que dañan la planta y pueden suprimir el sistema inmunitario del huésped. Una de estas fitotoxinas es la coronatina , presente en los patovares Pto y Pgl . [ 21 ]

Abogados

Pst DC3000 produce PsINF1 , el INF1 de P. syringae . Los huéspedes responden con autofagia al detectar este elicitor . Liu et al. (2005) concluyen que esta es la única alternativa a la hipersensibilidad masiva que conduce a la muerte celular programada masiva . [ 24 ]

Formación de biopelículas

Pseudomonas syringae produce polisacáridos que le permiten adherirse a la superficie de las células vegetales. También libera moléculas de detección de quórum , que le permiten detectar la presencia de otras células bacterianas cercanas. Si estas moléculas superan un umbral determinado, las bacterias modifican su patrón de expresión génica para formar una biopelícula y comienzan a expresar genes relacionados con la virulencia. Las bacterias secretan compuestos altamente viscosos, como polisacáridos y ADN, para crear un entorno protector en el que crecer. [ 21 ]

Propiedades de nucleación de hielo

Pseudomonas syringae —más que cualquier mineral u otro organismo— es responsable del daño superficial por heladas en plantas [ 25 ] expuestas al ambiente. Para plantas sin proteínas anticongelantes , el daño por heladas generalmente ocurre entre −4 y −12 °C (25 y 10 °F) ya que el agua en el tejido vegetal puede permanecer en un estado líquido superenfriado . P. syringae puede hacer que el agua se congele a temperaturas tan altas como −1.8 °C (28.8 °F) , [ 26 ] pero las cepas que causan nucleación de hielo a temperaturas más bajas (hasta −8 °C (18 °F) ) son más comunes. [ 27 ] La congelación causa lesiones en los epitelios y hace que los nutrientes en los tejidos vegetales subyacentes estén disponibles para las bacterias.      

Pseudomonas syringae posee genes ina (activos para la nucleación del hielo) que producen proteínas INA, las cuales se translocan a la membrana externa de la bacteria, donde actúan como núcleos para la formación de hielo. [ 27 ] Se han creado cepas artificiales de P. syringae, conocidas como bacterias sin hielo, para reducir los daños causados ​​por las heladas.

Se ha encontrado Pseudomonas syringae en el centro de los granizos, lo que sugiere que la bacteria puede desempeñar un papel en el ciclo hidrológico de la Tierra. [ 9 ]

Gestión

Actualmente no existe un método 100% efectivo para erradicar P. syringae de un campo. La forma más común de controlar este patógeno es mediante la aplicación de bactericidas con compuestos de cobre u otros metales pesados, que pueden combinarse con fungicidas u otros pesticidas. Los tratamientos químicos con cobre fijo, como el caldo bordelés , el hidróxido de cobre y el sulfato cúprico, se utilizan para detener la propagación de P. syringae eliminando la bacteria durante su etapa epífita en las hojas o en las partes leñosas de los árboles; sin embargo, existen cepas resistentes de P. syringae . [ 28 ] La aplicación de antibióticos como la estreptomicina y bactericidas orgánicos es otra forma de controlar P. syringae, pero es menos común que los métodos mencionados anteriormente. [ 29 ]  

Nuevas investigaciones han demostrado que añadir amonio (NH₄⁺ ) a las plantas de tomate puede provocar un cambio metabólico que genera resistencia contra Pseudomonas syringae. Este "síndrome del amonio" causa desequilibrios nutricionales en la planta y, por lo tanto , desencadena una respuesta de defensa contra el patógeno. [ 30 ]

Se ha demostrado que las estrictas prácticas de higiene utilizadas en los huertos, junto con la poda a principios de primavera y verano, hacen que los árboles sean más resistentes a P. syringae. La cauterización de los chancros que se encuentran en los árboles frutales puede salvar la vida del árbol al detener la propagación de la infección. [ 31 ]

El mejoramiento genético de plantas para la resistencia es otra forma relativamente eficaz de evitar P. syringae. Ha tenido éxito en el portainjerto de cerezo con Pseudomonas syringae pv. syringae , pero hasta ahora, ninguna otra especie es 100% resistente a este patógeno. El mejoramiento genético para la resistencia es un proceso lento, especialmente en árboles. Desafortunadamente, la bacteria P. syringae puede adaptarse genéticamente para infectar plantas resistentes, y el proceso de mejoramiento genético para la resistencia debe reiniciarse.

Un tratamiento combinado de bacteriófago y carvacrol se muestra prometedor para el control de las formas planctónicas y de biopelícula . [ 32 ]

Patovares

Tras el análisis de ribotipos , se propuso la incorporación de varios patovares de P. syringae a otras especies [ 33 ] (véase P. amygdali , 'P. tomato' , P. coronafaciens , P. avellanae , 'P. helianthi' , P. tremae , P. cannabina y P. viridiflava ). Según este esquema, los patovares restantes son:

Sin embargo, muchas de las cepas para las que se propusieron nuevas agrupaciones de especies siguen siendo denominadas en la literatura científica como patovares de P. syringae , incluyendo los patovares tomato , phaseolicola y maculicola . Pseudomonas savastanoi fue considerada en su momento un patovar o subespecie de P. syringae , y en muchos lugares sigue siendo denominada como P. s. pv. savastanoi , aunque como resultado de estudios de relación de ADN, ha sido establecida como una nueva especie. [ 33 ] Tiene tres patovares específicos de hospedador: P. s. fraxini (que causa el chancro del fresno ), P. s. nerii (que ataca a la adelfa ) y P. s. oleae (que causa el nudo del olivo ).

Determinantes de la especificidad del huésped

Se cree que una combinación de los genes efectores del patógeno y los genes de resistencia de la planta determina qué especies puede infectar un patovar en particular. Las plantas pueden desarrollar resistencia a un patovar al reconocer patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP) y desencadenar una respuesta inmune. Estos PAMP son necesarios para que el microorganismo funcione, por lo que no se pueden perder, pero el patógeno puede encontrar maneras de suprimir esta respuesta inmune, lo que da lugar a una carrera armamentística evolutiva entre el patógeno y el huésped. [ 21 ] [ 38 ]

Pseudomonas syringae como sistema modelo

Debido a la disponibilidad temprana de secuencias del genoma paraP. syringae pv. tomato cepa DC3000 ,P. syringaepv.syringaecepa B728a yP. syringaepv.phaseolicolacepa 1448A, junto con la capacidad de cepas seleccionadas para causar enfermedad en plantas hospedantes bien caracterizadas como Arabidopsis thaliana , Nicotiana benthamiana y tomate,P. syringaeha llegado a representar un sistema modelo importante para la caracterización experimental de la dinámica molecular de lasinteracciones planta-patógeno. [ 39 ] Elde P. syringaeha sido una fuente de evidencia pionera para el papel importante de los productos genéticos del patógeno en la supresión de la defensa de la planta. El sistema de nomenclatura desarrollado parade P. syringaeha sido adoptado por investigadores que caracterizan repertorios de efectores en otras bacterias, [ 40 ] y los métodos utilizados para la identificación bioinformática de efectores se han adaptado para otros organismos. Además, los investigadores que trabajan conP. syringaehan desempeñado un papel fundamental en el grupo de trabajo de Ontología Genética de Microbios Asociados a Plantas, cuyo objetivo es desarrollar términos de ontología genética que capturen los procesos biológicos que ocurren durante las interacciones entre organismos y utilizar dichos términos para la anotación de productos genéticos. [ 41 ]

Pseudomonas syringae pv. tomato cepa DC3000 y Arabidopsis thaliana

Como se mencionó anteriormente, el genoma de P. syringae pv. tomato DC3000 ha sido secuenciado [ 42 ] y se han identificado aproximadamente 40 efectores Hop (Hrp Outer Protein), proteínas patógenas que atenúan la célula huésped [ 43 ] . Estos 40 efectores no son reconocidos por A. thaliana , lo que hace que P. syringae pv. tomato DC3000 sea virulento contra ella; es decir, P. syringae pv. tomato DC3000 es capaz de infectar a A. thaliana , por lo que A. thaliana es susceptible a este patógeno.

Se han identificado muchas relaciones gen a gen utilizando los dos organismos modelo, P. syringae pv. tomato cepa DC3000 y Arabidopsis . La relación gen a gen describe el reconocimiento de genes de avirulencia patógena ( avr ) por genes de resistencia del huésped (genes R). P. syringae pv. tomato DC3000 es una herramienta útil para estudiar las interacciones avr : R-genes en A. thaliana porque puede transformarse con genes avr de otros patógenos bacterianos, y además, porque ninguno de los genes hops endógenos es reconocido por A. thaliana , cualquier reconocimiento de avr observado identificado utilizando este modelo puede atribuirse al reconocimiento del avr introducido por A. thaliana . [ 44 ] La transformación de P. syringae pv. tomato DC3000 con efectores de otros patógenos ha llevado a la identificación de muchos R-genes en Arabidopsis para avanzar aún más en el conocimiento de las interacciones planta patógeno .

El gen de la proteína 2b relacionada con la dinamina / drp2b en A. thaliana no es directamente un gen de inmunidad, pero al ayudar a mover material externo a la red intracelular está indirectamente relacionado, y algunos mutantes aumentan la susceptibilidad. [ 48 ]

Pseudomonas syringae pv. tomato cepa DC3000, sus derivados y su huésped tomate.

Como su nombre lo indica, P. syringae pv. tomato DC3000 ( Pst DC3000) es virulento para el tomate ( Solanum lycopersicum ). Sin embargo, el cultivar de tomate Rio Grande-PtoR (RG-PtoR), que alberga el gen de resistencia Pto , reconoce efectores clave secretados por Pst DC3000, lo que lo hace resistente a la bacteria. [ 49 ] Estudiar las interacciones entre las líneas de tomate que expresan Pto y Pst DC3000 y sus patovares es un sistema poderoso para comprender las interacciones planta-microbio. [ 50 ] [ 51 ]

Al igual que otras plantas, el tomate posee un sistema de defensa contra patógenos de dos niveles. La primera y más universal línea de defensa vegetal, la inmunidad desencadenada por patrones (PTI) , se activa cuando los receptores de reconocimiento de patrones (PRR) de la planta en la superficie celular se unen a patrones moleculares asociados a patógenos (PAMP) . [ 52 ] La otra rama de la inmunidad vegetal, la inmunidad desencadenada por efectores (ETI) , se activa cuando las proteínas intracelulares NB-LRR (sitio de unión a nucleótidos, repetición rica en leucina) se unen a un efector, una molécula específica de un patógeno en particular. La ETI suele ser más severa que la PTI, y cuando se alcanza un umbral de activación de la defensa, puede desencadenar una respuesta hipersensible (HR) , que consiste en la muerte deliberada del tejido del huésped para prevenir la propagación de la infección. [ 52 ] Dos efectores clave secretados por Pst DC3000 son AvrPto y AvrPtoB, que inician la ETI uniéndose al complejo receptor Pto/Prf en líneas de tomate que expresan Pto como RG-PtoR. [ 53 ]

Pst DC3000 se ha modificado para crear la cepa mutante Pst DC3000 ∆avrPto∆avrPtoB ( Pst DC3000∆∆), que no expresa ni AvrPto ni AvrPtoB. Al infectar RG-PtoR con Pst DC3000∆∆, no se desencadena la ETI al patógeno debido a la ausencia de los principales efectores reconocidos por el complejo Pto/Prf. [ 54 ] [ 55 ] En el laboratorio, esto es muy valioso, ya que el uso de Pst DC3000∆∆ permite a los investigadores estudiar la función de los genes candidatos a PTI en RG-PtoR, que de otro modo estarían enmascarados por la ETI. [ 53 ] [ 56 ]

Otro derivado útil de DC3000 es Pst DC3000 ∆avrPto∆avrPtoB∆fliC ( Pst DC3000∆∆∆). Al igual que Pst DC3000∆∆, esta cepa no expresa AvrPto ni AvrPtoB, pero también tiene una deleción adicional para fliC , el gen que codifica la flagelina , cuyos fragmentos sirven como PAMP principales necesarios para la PTI del tomate. [ 57 ] [ 58 ] Al comparar plantas dentro de la misma línea que han sido infectadas con Pst DC3000∆∆ o Pst DC3000∆∆∆, los investigadores pueden determinar si los genes de interés son importantes para la vía de reconocimiento de la flagelina de la PTI. [ 58 ]

El tratamiento de mutantes knockout de tomate inducidos por CRISPR (en un fondo genético RG-PtoR) con Pst DC3000, Pst DC3000 ∆avrPto∆avrPtoB o Pst DC3000 ∆avrPto∆avrPtoB∆fliC ha permitido la caracterización de componentes clave del sistema inmunitario del tomate y continúa utilizándose para avanzar en el campo de la patología del tomate.

Importancia

P. s. pv. actinidiae infectando una hoja de kiwi

Pseudomonas syringae ha afectado a muchos sectores agrícolas y frutícolas con sus diversos patotipos.

P. s. pv. actinidiae

Mesarich et al. 2017 proporciona varias bibliotecas para la secuenciación de inserción de transposones de mutantes de P. sa [ 59 ]

La industria del kiwi en Nueva Zelanda ha sufrido pérdidas catastróficas desde su primer brote conocido en 2007 por P. syringae pv. actinidiae . [ 34 ] Nueva Zelanda ocupa el segundo lugar después de Italia en el volumen total de exportaciones de kiwi, generando ingresos anuales de NZ$ 1.000 millones, lo que la convierte en la exportación más valiosa económicamente del país. En 2014, la pérdida solo por exportaciones ascendió a NZ$ 930 millones. [ 60 ] Los productores tuvieron que pagar los tratamientos y la eliminación de las vides infectadas, además de sufrir la pérdida del valor de capital de sus huertos. Para algunos, el valor de los huertos pasó de NZ$ 450.000/ha a NZ$ 70.000/ha después del brote, que es el precio de la tierra sin cultivar. La pérdida total de capital para Nueva Zelanda ascendió a NZ$ 2.000 millones. [ 61 ]

Entre 2010 y 2012, más de 2000 hectáreas (4900 acres) de huertos de kiwi italianos fueron destruidas por P. syringae pv. actinidiae o se destruyeron para contener la enfermedad. Las consecuencias financieras para los productores y sus proveedores fueron graves, al igual que las consecuencias económicas en general. [ 62 ]

Véase también

Referencias

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