Dinoflagelado

Los dinoflagelados ( del griego antiguo δῖνος ( dînos ) ' remolino ' y del latín flagellum ' látigo, azote ' ), también llamados dinófitos , son un grupo monofilético de eucariotas unicelulares que constituyen el filo Dinoflagellata ^[³^] y generalmente se consideran protistas . Los dinoflagelados son principalmente plancton marino , pero también son comunes en hábitats de agua dulce . Sus poblaciones varían con la temperatura de la superficie del mar , la salinidad y la profundidad. Muchos dinoflagelados son fotosintéticos , pero una gran fracción de ellos son de hecho mixótrofos , combinando la fotosíntesis con la ingestión de presas ( fagotrofia y mizocitosis ). ^[⁴^]^[⁵^]

En términos de número de especies, los dinoflagelados son uno de los grupos más grandes de eucariotas marinos, aunque sustancialmente más pequeños que las diatomeas . ^{[ 6 ]} Algunas especies son endosimbiontes de animales marinos y juegan un papel importante en la biología de los arrecifes de coral . Otros dinoflagelados son depredadores no pigmentados de otros protozoos , y algunas formas son parásitas (por ejemplo, Oodinium y Pfiesteria ). Algunos dinoflagelados producen etapas de reposo, llamadas quistes de dinoflagelados o dinocistos , como parte de sus ciclos de vida; esto ocurre en 84 de las 350 especies de agua dulce descritas y un poco más del 10% de las especies marinas conocidas. ^{[ 7 ]}^{[ 8 ]} Los dinoflagelados son alveolados que poseen dos flagelos , la condición ancestral de los bicontos .

Actualmente se han descrito alrededor de 1555 especies de dinoflagelados marinos de vida libre. ^{[ 9 ]} Otra estimación sugiere alrededor de 2000 especies vivas, de las cuales más de 1700 son marinas (de vida libre y bentónicas) y alrededor de 220 son de agua dulce. ^{[ 10 ]} Las estimaciones más recientes sugieren un total de 2294 especies vivas de dinoflagelados, que incluyen dinoflagelados marinos, de agua dulce y parásitos. ^{[ 11 ]}

La rápida acumulación de ciertos dinoflagelados puede provocar una coloración visible del agua, conocida popularmente como marea roja (una floración de algas nocivas ), que puede causar intoxicación por mariscos si los humanos consumen mariscos contaminados. Algunos dinoflagelados también presentan bioluminiscencia , emitiendo principalmente luz azul verdosa, que puede ser visible en zonas oceánicas bajo ciertas condiciones.

Etimología

El término «dinoflagelado» es una combinación del griego dinos y el latín flagellum . Dinos significa «remolino» y hace referencia a la forma distintiva en que se observaba que nadaban los dinoflagelados. Flagellum significa «látigo» y se refiere a sus flagelos . ^{[ 12 ]}

Historia

En 1753, Henry Baker describió los primeros dinoflagelados modernos ( Noctiluca , aunque no se les dio nombre formalmente hasta 1816) como "Animales que causan el brillo en el agua de mar". ^[¹³^] Otto Friedrich Müller registró Bursaria (ahora Ceratium ) hirundinella y Vorticella (ahora Peridinium ) cinctum en 1773. ^[¹⁴^]

El nombre genérico más antiguo para un dinoflagelado es Ceratium , que fue propuesto por Schrank (1793).

En la década de 1830, el microscopista alemán Christian Gottfried Ehrenberg examinó muchas muestras de agua y plancton y propuso varios géneros de dinoflagelados que todavía se utilizan hoy en día, incluidos Peridinium, Prorocentrum y Dinophysis . ^{[ 15 ]}

Estos mismos dinoflagelados fueron definidos por primera vez por Otto Bütschli en 1885 como el orden flagelado Dinoflagelidae. ^{[ 16 ]} Los botánicos los trataron como una división de algas, llamadas Pyrrophyta o Pyrrhophyta ("algas de fuego"; griego pyrr(h)os , fuego) por las formas bioluminiscentes, o Dinophyta . En varios momentos, las criptomonadas , ebriidas y elobiopsidas se han incluido aquí, pero solo las últimas se consideran ahora parientes cercanos. Los dinoflagelados tienen una capacidad conocida para transformarse de estrategias no quísticas a quísticas, lo que hace que reconstruir su historia evolutiva sea extremadamente difícil.

Morfología

Los dinoflagelados son unicelulares y poseen dos flagelos distintos que surgen del lado ventral de la célula (flagelación dinoconta). Tienen un flagelo transversal en forma de cinta con múltiples ondas que se mueve hacia la izquierda de la célula, y uno más convencional, el flagelo longitudinal, que se mueve posteriormente. ^{[ 17 ]}^{[ 18 ]}^{[ 19 ]} El flagelo transversal es una cinta ondulada en la que solo el borde externo ondula desde la base hasta la punta, debido a la acción del axonema que lo recorre. El borde del axonema tiene pelos simples que pueden ser de longitud variable. El movimiento flagelar produce propulsión hacia adelante y también una fuerza de giro. El flagelo longitudinal es relativamente convencional en apariencia, con pocos o ningún pelo. Se mueve con solo uno o dos periodos por onda. Los flagelos se encuentran en surcos superficiales: el transversal en el cíngulo y el longitudinal en el surco, aunque su porción distal se proyecta libremente detrás de la célula. En las especies de dinoflagelados con flagelación desmoconta (por ejemplo, Prorocentrum ), los dos flagelos están diferenciados como en los dinocontos, pero no están asociados a surcos.

Los dinoflagelados poseen una cubierta celular compleja denominada anfiesma o corteza, compuesta por una serie de membranas, vesículas aplanadas llamadas alvéolos (= vesículas anfiesmales) y estructuras relacionadas. ^{[ 20 ]}^{[ 21 ]} En los dinoflagelados tecados ("acorazados"), estas estructuras sostienen placas de celulosa superpuestas para crear una especie de armadura llamada teca o lórica , a diferencia de los dinoflagelados atecados ("desnudos"). Estas se presentan en diversas formas y disposiciones, dependiendo de la especie y, a veces, de la etapa de desarrollo del dinoflagelado. Convencionalmente, el término tabulación se ha utilizado para referirse a esta disposición de las placas tecales . La configuración de las placas se puede denotar con la fórmula de la placa o la fórmula de tabulación. También se encuentran extrusomas fibrosos en diversas formas. ^{[ 22 ]}^{[ 23 ]}

Un surco transversal, denominado cíngulo (o cigulum), rodea la célula, dividiéndola así en una parte anterior (episoma) y una posterior (hiposoma). Si y solo si hay una teca presente, las partes se denominan epiteca e hipoteca, respectivamente. Posteriormente, partiendo del surco transversal, se encuentra un surco longitudinal llamado surco. El flagelo transversal se inserta en el cíngulo, y el flagelo longitudinal en el surco. ^{[ 24 ]}^{[ 23 ]}

Junto con otros detalles estructurales y genéticos, esta organización indica una estrecha relación entre los dinoflagelados, los Apicomplexa y los ciliados , denominados colectivamente alveolados . ^{[ 22 ]}

Las tabulaciones de dinoflagelados se pueden agrupar en seis "tipos de tabulación": gimnodinoides , suessoides , gonyaulacoides - peridinoides , nannoceratopsioides , dinofisioides y prorocentroides . ^{[ 25 ]}

La mayoría de los dinoflagelados tienen un plastidio derivado de la endosimbiosis secundaria de algas rojas; sin embargo, también se han descubierto dinoflagelados con plastidios derivados de algas verdes y de la endosimbiosis terciaria de diatomeas. ^{[ 26 ]} Al igual que otros organismos fotosintéticos, los dinoflagelados contienen clorofilas a y c2 y el carotenoide betacaroteno. Los dinoflagelados también producen xantofilas, incluyendo peridinina, dinoxantina y diadinoxantina. Estos pigmentos dan a muchos dinoflagelados su típico color marrón dorado. Sin embargo, los dinoflagelados Karenia brevis, Karenia mikimotoi y Karlodinium micrum han adquirido otros pigmentos a través de la endosimbiosis , incluyendo fucoxantina . [ 27 ^{] Esto sugiere} que sus cloroplastos fueron incorporados por varios eventos endosimbióticos que involucran formas ya coloreadas o secundariamente incoloras. El descubrimiento de plastidios en los Apicomplexa ha llevado a algunos a sugerir que fueron heredados de un ancestro común a ambos grupos, pero ninguna de las líneas más basales los posee. Aun así, la célula del dinoflagelado consta de los orgánulos más comunes, como el retículo endoplasmático rugoso y liso , el aparato de Golgi , las mitocondrias , los gránulos de lípidos y almidón , y las vacuolas alimenticias . Incluso se han encontrado algunos con un orgánulo fotosensible, el estigma o mancha ocular , o un núcleo más grande que contiene un nucléolo prominente . El dinoflagelado Erythropsidinium tiene el ojo más pequeño conocido. ^{[ 28 ]}

Algunas especies de atecados poseen un esqueleto interno compuesto por dos elementos silíceos estrellados de función desconocida, que pueden encontrarse como microfósiles . Tappan ^{[ 29 ]} realizó un estudio de dinoflagelados con esqueletos internos . Este estudio incluyó la primera descripción detallada de los pentásteres en Actiniscus pentasterias , basada en microscopía electrónica de barrido . Se ubican dentro del orden Gymnodiniales , suborden Actiniscineae . ^{[ 3 ]}

Estructura y formación de la teca

La formación de las placas tecales se ha estudiado en detalle mediante estudios ultraestructurales. ^{[ 21 ]}

El núcleo de dinoflagelado: dinokaryon

Los dinoflagelados centrales ( dinocariotes ) tienen una forma peculiar de núcleo , llamado dinocarión , en el que los cromosomas están unidos a la membrana nuclear . Estos llevan un número reducido de histonas . En lugar de histonas, los núcleos de los dinoflagelados contienen una familia novedosa y dominante de proteínas nucleares que parecen ser de origen viral, por lo que se llaman nucleoproteínas virales de dinoflagelados (DVNP) que son altamente básicas, se unen al ADN con una afinidad similar a la de las histonas y se presentan en múltiples formas modificadas postraduccionalmente. ^{[ 30 ]} Los núcleos de los dinoflagelados permanecen condensados durante toda la interfase en lugar de solo durante la mitosis , que está cerrada e involucra un huso mitótico extranuclear único . ^{[ 31 ]} Este tipo de núcleo se consideraba antes un intermedio entre la región nucleoide de los procariotas y los núcleos verdaderos de los eucariotas , por lo que se denominaban " mesocariotas ", pero ahora se consideran rasgos derivados en lugar de primitivos (es decir, los ancestros de los dinoflagelados tenían núcleos eucariotas típicos). Además de los dinocariotas, los DVNP se pueden encontrar en un grupo de dinoflagelados basales (conocidos como alveolados marinos , "MALV") que se ramifican como hermanos de los dinocariotas ( Syndiniales ). ^{[ 32 ]}

Clasificación

Generalidad

Los dinoflagelados son protistas y se han clasificado utilizando tanto el Código Internacional de Nomenclatura Botánica (CINB, ahora denominado CIN) como el Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (CIZN). Aproximadamente la mitad de las especies de dinoflagelados vivas son autótrofas, es decir, poseen cloroplastos, y la otra mitad son heterótrofas, no fotosintéticas.

Los dinoflagelados peridinínicos , llamados así por sus plastidios peridinínicos, parecen ser ancestrales para el linaje de los dinoflagelados. Casi la mitad de todas las especies conocidas poseen cloroplastos, que son los plastidios peridinínicos originales o nuevos plastidios adquiridos de otros linajes de algas unicelulares mediante endosimbiosis. Las especies restantes han perdido su capacidad fotosintética y se han adaptado a un estilo de vida heterótrofo, parasitario o cleptoplástico . ^{[ 33 ]}^{[ 34 ]}

La mayoría (pero no todos) de los dinoflagelados poseen un dinocarión , descrito a continuación (véase: Ciclo de vida , más abajo). Los dinoflagelados con dinocarión se clasifican dentro de Dinokaryota , mientras que los dinoflagelados sin dinocarión se clasifican dentro de Syndiniales .

Aunque se clasifican como eucariotas , los núcleos de los dinoflagelados no son característicamente eucariotas, ya que algunos carecen de histonas y nucleosomas , y mantienen cromosomas continuamente condensados durante la mitosis . Dodge (1966) denominó al núcleo de los dinoflagelados "mesocariota" ^{[ 35 ]} debido a que posee características intermedias entre las áreas de ADN enrollado de las bacterias procariotas y el núcleo eucariota bien definido. Sin embargo, este grupo sí contiene orgánulos típicamente eucariotas , como el aparato de Golgi, las mitocondrias y los cloroplastos ^{[ 36 ] .}

Jakob Schiller (1931–1937) proporcionó una descripción de todas las especies, tanto marinas como de agua dulce, conocidas en ese momento. ^{[ 37 ]} Posteriormente, Alain Sournia (1973, 1978, 1982, 1990, 1993) enumeró las nuevas entradas taxonómicas publicadas después de Schiller (1931–1937). ^{[ 38 ]}^{[ 39 ]}^{[ 40 ]}^{[ 41 ]}^{[ 42 ]} Sournia (1986) dio descripciones e ilustraciones de los géneros marinos de dinoflagelados, excluyendo la información a nivel de especie. ^{[ 43 ]} El índice más reciente está escrito por Gómez. ^{[ 11 ]}

Identificación

Se publican monografías taxonómicas en inglés que abarcan un gran número de especies para el Golfo de México, ^{[ 44 ]} el Océano Índico, ^{[ 45 ]} las Islas Británicas, ^{[ 46 ]} el Mediterráneo ^{[ 47 ]} y el Mar del Norte. ^{[ 48 ]}

La principal fuente para la identificación de dinoflagelados de agua dulce es la Flora de Süsswasser . ^{[ 49 ]}

El blanco de calcoflúor se puede utilizar para teñir las placas tecales en dinoflagelados acorazados. ^{[ 50 ]}

Ecología y fisiología

Hábitats

Los dinoflagelados se encuentran en todos los ambientes acuáticos: marinos, salobres y de agua dulce, incluso en la nieve o el hielo. También son comunes en ambientes bentónicos y en el hielo marino.

endosimbiontes

Todas las zooxantelas son dinoflagelados y la mayoría de ellas pertenecen a Symbiodiniaceae (por ejemplo, el género Symbiodinium ). ^{[ 51 ]} La asociación entre Symbiodinium y los corales formadores de arrecifes es ampliamente conocida. Sin embargo, las zooxantelas endosimbiontes habitan en un gran número de otros invertebrados y protistas, por ejemplo, muchas anémonas de mar , medusas , nudibranquios , la almeja gigante Tridacna y varias especies de radiolarios y foraminíferos . ^{[ 52 ]} Muchos dinoflagelados existentes son parásitos (aquí definidos como organismos que comen a sus presas desde el interior, es decir, endoparásitos , o que permanecen adheridos a sus presas durante períodos de tiempo más largos, es decir, ectoparásitos). Pueden parasitar huéspedes animales o protistas. Protoodinium, Crepidoodinium, Piscinoodinium y Blastodinium conservan sus plastidios mientras se alimentan de sus huéspedes zooplanctónicos o peces. En la mayoría de los dinoflagelados parásitos, la fase infecciosa se asemeja a una célula típica de dinoflagelado móvil.

Estrategias nutricionales

En los dinoflagelados se observan tres estrategias nutricionales: fototrofia , mixotrofia y heterotrofia . Los fotótrofos pueden ser fotoautótrofos o auxótrofos . Los dinoflagelados mixótrofos son fotosintéticamente activos, pero también son heterótrofos. Los mixótrofos facultativos, en los que la autotrofia o la heterotrofia son suficientes para la nutrición, se clasifican como anfitróficos. Si se requieren ambas formas, los organismos son mixótrofos en sentido estricto . Algunos dinoflagelados de vida libre no tienen cloroplastos, pero albergan un endosimbionte fototrófico. Algunos dinoflagelados pueden usar cloroplastos ajenos (cleptocloroplastos), obtenidos de los alimentos ( cleptoplastia ). Algunos dinoflagelados pueden alimentarse de otros organismos como depredadores o parásitos. ^{[ 53 ]}

Las inclusiones alimentarias contienen bacterias, algas verdeazuladas, diatomeas, ciliados y otros dinoflagelados. ^{[ 54 ]}^{[ 55 ]}^{[ 56 ]}^{[ 57 ]}^{[ 58 ]}^{[ 59 ]}^{[ 60 ]}

Los mecanismos de captura e ingestión en los dinoflagelados son bastante diversos. Varios dinoflagelados, tanto tecados (p. ej. Ceratium hirundinella , ^{[ 59 ]} Peridinium globulus ^{[ 57 ]} ) como no tecados (p. ej. Oxyrrhis marina , ^{[ 55 ]} Gymnodinium sp. ^{[ 61 ]} y Kofoidinium spp. ^{[ 62 ]} ), atraen a la presa a la región sulcal de la célula (ya sea a través de corrientes de agua establecidas por los flagelos o a través de extensiones pseudópodas) e ingieren la presa a través del surco. En varias especies de Protoperidinium , p. ej. P. conicum , se extruye un gran velo de alimentación —un pseudópodo llamado palio— para capturar la presa que posteriormente se digiere extracelularmente (= alimentación por palio). ^{[ 63 ]}^{[ 64 ]} Oblea , Zygabikodinium y Diplopsalis son los únicos otros géneros de dinoflagelados conocidos que utilizan este mecanismo de alimentación particular. ^{[ 64 ]}^{[ 65 ]}^{[ 66 ]} Gymnodinium fungiforme , comúnmente encontrado como contaminante en cultivos de algas o ciliados, se alimenta adhiriéndose a su presa e ingiriendo el citoplasma de la presa a través de un pedúnculo extensible. ^{[ 67 ]} Dos géneros relacionados, Polykrikos y Neatodinium , disparan un orgánulo similar a un arpón para capturar presas. ^{[ 68 ]}

Algunos dinoflagelados mixótrofos pueden producir neurotoxinas que tienen efectos antipastoreadores sobre copépodos más grandes y mejoran su capacidad para depredar sobre ellos. Las cepas tóxicas de Karlodinium veneficum producen karlotoxina, que mata a los depredadores que las ingieren, reduciendo así las poblaciones de depredadores y permitiendo floraciones tanto de cepas tóxicas como no tóxicas de K. veneficum . Además, la producción de karlotoxina mejora la capacidad depredadora de K. veneficum al inmovilizar a sus presas más grandes. ^{[ 69 ]} K. armiger tiene mayor predisposición a depredar copépodos liberando una potente neurotoxina que inmoviliza a sus presas al contacto. Cuando K. armiger está presente en cantidades suficientemente grandes, puede diezmar poblaciones enteras de sus presas copépodos. ^{[ 70 ]}

Los mecanismos de alimentación de los dinoflagelados oceánicos siguen siendo desconocidos, aunque se observaron extensiones pseudópodias en Podolampas bipes . ^{[ 71 ]}

Pigmentos en los dinoflagelados

Los dinoflagelados poseen un conjunto distintivo de pigmentos fotosintéticos que les permiten sobrevivir y crecer en una variedad de ambientes acuáticos. Al igual que otros fitoplancton, muchos dinoflagelados contienen clorofila a y clorofila c, esenciales para la fotosíntesis y la captación de energía lumínica. ^{[ 72 ]} Sin embargo, a diferencia de las algas verdes y las plantas superiores, carecen de clorofila b. En su lugar, utilizan clorofila c2, más eficiente para absorber la luz azul-verde, lo que los hace bien adaptados a condiciones de poca luz o aguas más profundas. ^{[ 73 ]} Estos pigmentos, junto con los carotenoides, contribuyen a la coloración característica de los dinoflagelados, que puede variar del marrón dorado al rojo.

Un pigmento único en los dinoflagelados es la peridinina , un carotenoide especializado que desempeña un papel clave en la captación de luz y la transferencia de energía a la clorofila a. ^{[ 74 ]} La peridinina es altamente eficiente en la captura de luz azul, que penetra más profundamente en la columna de agua, lo que otorga a muchos dinoflagelados una ventaja competitiva en ambientes estratificados o turbios. ^{[ 75 ]} Además, los dinoflagelados contienen otros carotenoides como la diadinoxantina y la dinoxantina, que desempeñan funciones importantes en la fotoprotección al disipar el exceso de energía lumínica y prevenir el estrés oxidativo bajo alta irradiancia. ^{[ 76 ]} Estos pigmentos son necesarios para la fotoaclimatación, lo que permite a los dinoflagelados sobrevivir bajo condiciones de luz fluctuantes.

No todos los dinoflagelados dependen exclusivamente de pigmentos fotosintéticos para obtener energía. Muchas especies son heterótrofas o mixótrofas, lo que significa que pueden adquirir nutrientes tanto mediante la fotosíntesis como mediante la depredación. ^{[ 77 ]} Los dinoflagelados simbióticos, como Symbiodinium, desempeñan un importante papel ecológico al formar relaciones mutualistas con los corales, donde sus pigmentos impulsan la fotosíntesis y la producción de energía que sustentan los ecosistemas de arrecifes de coral. ^{[ 78 ]} La composición pigmentaria única de los dinoflagelados también contribuye a fenómenos a gran escala como las floraciones de algas nocivas y las mareas rojas, donde las altas concentraciones de células pigmentadas causan una decoloración drástica de las aguas costeras y pueden producir efectos tóxicos. ^{[ 79 ]}

Flores

Introducción

Las floraciones de dinoflagelados suelen ser impredecibles, breves, con baja diversidad de especies y escasa sucesión de especies. ^{[ 80 ]} La baja diversidad de especies puede deberse a múltiples factores. Una forma en que puede producirse una falta de diversidad en una floración es mediante una reducción de la depredación y una menor competencia. La primera puede lograrse haciendo que los depredadores rechacen al dinoflagelado, por ejemplo, disminuyendo la cantidad de alimento que puede consumir. Esto también ayuda a prevenir un aumento futuro de la presión de depredación, ya que provoca que los depredadores que lo rechazan carezcan de la energía necesaria para reproducirse. Una especie puede entonces inhibir el crecimiento de sus competidores, logrando así la dominancia. ^{[ 81 ]}

Proliferación de algas nocivas

En ocasiones, los dinoflagelados proliferan en concentraciones superiores a un millón de células por mililitro. En tales circunstancias, pueden producir toxinas (generalmente llamadas dinotoxinas ) en cantidades capaces de matar peces y acumularse en organismos filtradores como los mariscos , que a su vez pueden transmitirse a las personas que los consumen. Este fenómeno se denomina marea roja , por el color que la proliferación confiere al agua. Algunos dinoflagelados incoloros también pueden formar proliferaciones tóxicas, como la Pfiesteria . Algunas proliferaciones de dinoflagelados no son peligrosas. Los destellos azulados visibles en el agua del océano por la noche suelen provenir de proliferaciones de dinoflagelados bioluminiscentes , que emiten breves destellos de luz al ser perturbados.

Una marea roja se produce porque los dinoflagelados pueden reproducirse rápida y abundantemente debido a la abundancia de nutrientes en el agua. Contienen toxinas que afectan a la vida marina circundante y a las personas que los consumen. ^{[ 82 ]} Un portador específico son los mariscos , que pueden transmitir enfermedades tanto leves como mortales. Una de estas toxinas es la saxitoxina , una potente neurotoxina paralizante . ^[⁸³^]^[⁸⁴^]^[⁸⁵^]

Los aportes humanos de fosfato fomentan aún más estas mareas rojas, por lo que existe un gran interés en aprender más sobre los dinoflagelados, tanto desde perspectivas médicas como económicas. Se sabe que los dinoflagelados son particularmente capaces de captar fósforo orgánico disuelto como nutriente P; se ha descubierto que varias especies HAS son altamente versátiles y presentan mecanismos diversificados en la utilización de diferentes tipos de DOP. ^{[ 83 ]}^{[ 84 ]}^{[ 85 ]} La ecología de las floraciones de algas nocivas se estudia ampliamente. ^{[ 86 ]}

Bioluminiscencia

Paseo en kayak en la bahía bioluminiscente de Vieques, Puerto Rico.

Por la noche, el agua puede tener una apariencia de luz brillante debido a la bioluminiscencia de los dinoflagelados. ^{[ 87 ]}^{[ 88 ]} Más de 18 géneros de dinoflagelados son bioluminiscentes, ^{[ 89 ]} y la mayoría de ellos emiten una luz azul verdosa. ^{[ 90 ]} Estas especies contienen escintilones , cuerpos citoplasmáticos individuales (de aproximadamente 0,5 μm de diámetro) distribuidos principalmente en la región cortical de la célula, evaginaciones de la vacuola celular principal. Contienen luciferasa de dinoflagelados , la enzima principal involucrada en la bioluminiscencia de los dinoflagelados, y luciferina , un anillo tetrapirrólico derivado de la clorofila que actúa como sustrato para la reacción productora de luz. La luminiscencia ocurre como un breve (0,1 s) destello azul (máx. 476 nm) cuando se estimula, generalmente por una perturbación mecánica. Por lo tanto, cuando se estimula mecánicamente —por ejemplo, mediante un barco, la natación o las olas— se puede observar una luz azul brillante que emana de la superficie del mar. ^{[ 91 ]}

La bioluminiscencia de los dinoflagelados está controlada por un reloj circadiano y solo ocurre de noche. ^{[ 92 ]} En la misma especie pueden coexistir cepas luminiscentes y no luminiscentes. El número de centelleos es mayor durante la noche que durante el día, y se desintegra al final de la noche, en el momento de máxima bioluminiscencia. ^{[ 93 ]}

La reacción luciferina-luciferasa responsable de la bioluminiscencia es sensible al pH. ^{[ 91 ]} Cuando el pH disminuye, la luciferasa cambia su forma, permitiendo que la luciferina, más específicamente el tetrapirrol, se una. ^{[ 91 ]} Esto ocurre debido a una perturbación mecánica que induce un potencial de acción en la membrana celular. ^{[ 94 ]} Algunas especies también poseen la proteína de unión a la luciferina, que se une a la luciferina antes de la acidificación para protegerla de la autooxidación, y luego la libera tras el cambio estructural para activar la luciferina. ^{[ 95 ]}

La «hipótesis de la defensa del oxígeno» sugiere que la bioluminiscencia evolucionó inicialmente en respuesta al Gran Evento de Oxidación, cuando el oxígeno se acumuló en la atmósfera. Los organismos tuvieron que adaptarse al estrés oxidativo provocado por las especies reactivas de oxígeno, lo que resultó en la emisión de luz como subproducto. ^{[ 96 ]} Si bien la bioluminiscencia se originó como una adaptación ambiental, la interacción ecológica ha modificado su función.

Los dinoflagelados pueden usar la bioluminiscencia como mecanismo de defensa. Pueden asustar a sus depredadores con su luz intermitente, usarla como señal aposemática para advertir sobre toxicidad o ahuyentar a posibles depredadores mediante un efecto indirecto como la "alarma antirrobo". ^{[ 97 ]} En la hipótesis de la "alarma antirrobo", la bioluminiscencia atrae la atención hacia el dinoflagelado y su atacante, haciendo que el depredador sea más vulnerable a la depredación de niveles tróficos superiores. ^{[ 91 ]} Aunque esta es la hipótesis más aceptada, existe otro posible mecanismo que se centra en el comportamiento del herbívoro. Se descubrió que los copépodos tenían una mayor frecuencia de salto cuando había bioluminiscencia, lo que aumentaba su detectabilidad para los depredadores de orden superior. ^{[ 98 ]} Esto sugiere que el comportamiento del copépodo es lo que causa el efecto de "alarma antirrobo" en lugar de la bioluminiscencia por sí sola. Todas estas hipótesis indican que la bioluminiscencia es ventajosa para la supervivencia, razón por la cual es un rasgo conservado entre los dinoflagelados.

Las bahías con ecosistemas de dinoflagelados bioluminiscentes se encuentran entre las más raras y frágiles, ^{[ 99 ]} siendo las más famosas la Bahía Bioluminiscente en La Parguera, Lajas , Puerto Rico; la Bahía Mosquito en Vieques, Puerto Rico ; y Las Cabezas de San Juan Reserva Natural Fajardo, Puerto Rico . También hay una laguna bioluminiscente cerca de Montego Bay, Jamaica, y puertos bioluminiscentes alrededor de Castine, Maine. ^{[ 100 ]} Dentro de los Estados Unidos, el centro de Florida alberga la Laguna Indian River, que es abundante en dinoflagelados en verano y en ctenóforos bioluminiscentes en invierno. ^{[ 101 ]}

Producción de lípidos y esteroles

Los dinoflagelados producen lípidos y esteroles característicos. ^{[ 102 ]} Uno de estos esteroles es típico de los dinoflagelados y se llama dinosterol .

Transporte

Las tecas de los dinoflagelados pueden hundirse rápidamente hasta el fondo marino en la nieve marina . ^{[ 103 ]}

Ciclo vital

Introducción

Los dinoflagelados tienen un ciclo de vida haplonte , con la posible excepción de Noctiluca y sus parientes. ^{[ 3 ]} El ciclo de vida generalmente implica reproducción asexual por medio de mitosis, ya sea a través de desmosquisis o eleuterosquisis . Ocurren ciclos de vida más complejos, más particularmente con los dinoflagelados parásitos. También ocurre reproducción sexual, ^{[ 104 ]} aunque este modo de reproducción solo se conoce en un pequeño porcentaje de dinoflagelados. ^{[ 105 ]} Esto tiene lugar por fusión de dos individuos para formar un cigoto , que puede permanecer móvil de la manera típica de los dinoflagelados y entonces se llama planocigoto. Este cigoto puede formar más tarde una etapa de reposo o hipnocigoto , que que se llama quiste de dinoflagelado o dinocisto . Después (o antes) de la germinación del quiste, la cría sufre meiosis para producir nuevas células haploides . Los dinoflagelados parecen ser capaces de llevar a cabo varios procesos de reparación del ADN que pueden lidiar con diferentes tipos de daño al ADN . ^{[ 106 ]}

quistes de dinoflagelados

El ciclo de vida de muchos dinoflagelados incluye al menos una etapa bentónica no flagelada en forma de quiste . Los diferentes tipos de quistes de dinoflagelados se definen principalmente en función de diferencias morfológicas (número y tipo de capas en la pared celular) y funcionales (duración a corto o largo plazo). Inicialmente, se pensó que estas características distinguían claramente los quistes de película (de pared delgada) de los quistes de reposo (de doble pared). Los primeros se consideraban quistes de corta duración (temporales) y los segundos, de larga duración (de reposo). Sin embargo, durante las últimas dos décadas, un mayor conocimiento ha puesto de manifiesto la gran complejidad de los ciclos de vida de los dinoflagelados. ^{[ 107 ]}

Más del 10 % de las aproximadamente 2000 especies conocidas de dinoflagelados marinos producen quistes como parte de su ciclo de vida (véase el diagrama de la derecha). Estas fases bentónicas desempeñan un papel importante en la ecología de las especies, como parte de un vínculo planctónico-bentónico en el que los quistes permanecen en la capa de sedimento durante condiciones desfavorables para el crecimiento vegetativo y, desde allí, reinoculan la columna de agua cuando se restablecen las condiciones favorables. ^{[ 107 ]}

De hecho, durante la evolución de los dinoflagelados, se cree que la necesidad de adaptarse a entornos fluctuantes y/o a la estacionalidad impulsó el desarrollo de esta etapa del ciclo de vida. La mayoría de los protistas forman quistes latentes para resistir la inanición y el daño UV. ^{[ 108 ]} Sin embargo, existen enormes diferencias en las principales propiedades fenotípicas, fisiológicas y de resistencia de los quistes de cada especie de dinoflagelado. A diferencia de las plantas superiores, la mayor parte de esta variabilidad, por ejemplo en los períodos de latencia , aún no se ha demostrado que se deba a la adaptación a la latitud o que dependa de otros rasgos del ciclo de vida. ^{[ 109 ]}^{[ 110 ]} Por lo tanto, a pesar de los avances recientes en la comprensión de los ciclos de vida de muchas especies de dinoflagelados, incluido el papel de las etapas de los quistes, aún quedan muchas lagunas en el conocimiento sobre su origen y funcionalidad. ^{[ 107 ]}

El reconocimiento de la capacidad de los dinoflagelados para enquistarse se remonta a principios del siglo XX, en estudios bioestratigráficos de quistes fósiles de dinoflagelados. Paul Reinsch fue el primero en identificar los quistes como restos fosilizados de dinoflagelados. ^{[ 111 ]} Posteriormente, se informó sobre la formación de quistes a partir de la fusión de gametos, lo que llevó a la conclusión de que el enquistamiento está asociado con la reproducción sexual. ^{[ 104 ]} Estas observaciones también dieron credibilidad a la idea de que el enquistamiento de microalgas es esencialmente un proceso mediante el cual los cigotos se preparan para un período de latencia. ^{[ 112 ]} Debido a que los quistes de reposo estudiados hasta ese momento provenían de procesos sexuales, la latencia se asoció con la sexualidad, una suposición que se mantuvo durante muchos años. Esta atribución coincidió con las teorías evolutivas sobre el origen de la fusión celular y la sexualidad eucariotas, que postulaban ventajas para las especies con etapas de reposo diploides, en su capacidad para resistir el estrés nutricional y la radiación UV mutacional a través de la reparación recombinacional, y para aquellas con etapas vegetativas haploides, ya que la división asexual duplica el número de células. ^{[ 108 ]} No obstante, ciertas condiciones ambientales pueden limitar las ventajas de la recombinación y la sexualidad, ^{[ 113 ]} de tal manera que en los hongos, por ejemplo, han evolucionado combinaciones complejas de ciclos haploides y diploides que incluyen etapas de reposo asexuales y sexuales. ^{[ 114 ]}^{[ 107 ]}

Sin embargo, en el ciclo de vida general de los dinoflagelados productores de quistes, tal como se describió en las décadas de 1960 y 1970, se asumió que los quistes de reposo eran el destino de la sexualidad, ^{[ 104 ]}^{[ 115 ]} que a su vez se consideraba una respuesta al estrés o a condiciones desfavorables. La sexualidad implica la fusión de gametos haploides de etapas vegetativas planctónicas móviles para producir planozigotos diploides que eventualmente forman quistes, o hipnozigotos , cuya germinación está sujeta a controles tanto endógenos como exógenos . Endógenamente, un período mínimo de maduración fisiológica específico de la especie (latencia) es obligatorio antes de que pueda ocurrir la germinación. Por lo tanto, a los hipnozigotos también se les denominaba quistes "de reposo" o "resistentes", en referencia a este rasgo fisiológico y su capacidad, después de la latencia, para permanecer viables en los sedimentos durante largos períodos de tiempo. Exógenamente, la germinación solo es posible dentro de un período de condiciones ambientales favorables. ^{[ 107 ]}

Sin embargo, con el descubrimiento de que los planozigotos también podían dividirse, se hizo evidente que la complejidad de los ciclos de vida de los dinoflagelados era mayor de lo que se pensaba originalmente. ^{[ 116 ]}^{[ 117 ]} Tras la corroboración de este comportamiento en varias especies, la capacidad de las fases sexuales de los dinoflagelados para restaurar la fase vegetativa, evitando la formación de quistes, fue ampliamente aceptada. ^{[ 118 ]}^{[ 119 ]} Además, en 2006 Kremp y Parrow demostraron que los quistes de reposo latentes de los dinoflagelados de aguas frías del Báltico Scrippsiella hangoei y Gymnodinium sp. se formaban por el enquistamiento directo de células vegetativas haploides, es decir, asexualmente. ^{[ 120 ]} Además, para los quistes cigóticos de Pfiesteria piscicida la latencia no era esencial. ^{[ 121 ]}^{[ 107 ]}

Genómica

Una de las características más llamativas de los dinoflagelados es la gran cantidad de ADN celular que contienen. La mayoría de las algas eucariotas contienen, en promedio, alrededor de 0,54 pg de ADN/célula, mientras que las estimaciones del contenido de ADN de los dinoflagelados varían de 3 a 250 pg/célula, ^{[ 31 ]} lo que corresponde a aproximadamente 3000 a 215 000 Mb (en comparación, el genoma humano haploide es de 3180 Mb y el trigo hexaploide Triticum es de 16 000 Mb). La poliploidía o la politenia podrían explicar este gran contenido de ADN celular, ^{[ 122 ]} pero estudios anteriores de la cinética de reasociación del ADN y análisis recientes del genoma no respaldan esta hipótesis. ^{[ 123 ]} En cambio, esto se ha atribuido, hipotéticamente, a la retroposición desenfrenada que se encuentra en los genomas de los dinoflagelados. ^{[ 124 ]}^{[ 125 ]}

Además de sus genomas desproporcionadamente grandes, los núcleos de los dinoflagelados son únicos en su morfología, regulación y composición. Su ADN está tan compactado que aún se desconoce con exactitud cuántos cromosomas poseen. ^{[ 126 ]}

Los dinoflagelados comparten una organización inusual del genoma mitocondrial con sus parientes, los Apicomplexa . ^{[ 127 ]} Ambos grupos tienen genomas mitocondriales muy reducidos (alrededor de 6 kilobases (kb) en los Apicomplexa frente a ~16 kb para las mitocondrias humanas). Una especie, Amoebophrya ceratii , ha perdido completamente su genoma mitocondrial, pero aún tiene mitocondrias funcionales. ^{[ 128 ]} Los genes en los genomas de los dinoflagelados han sufrido una serie de reorganizaciones, incluyendo una amplificación y recombinación masiva del genoma que ha resultado en múltiples copias de cada gen y fragmentos de genes vinculados en numerosas combinaciones. Se ha producido la pérdida de los codones de parada estándar, el trans-splicing de ARNm para el ARNm de cox3 y una extensa recodificación de edición de ARN de la mayoría de los genes. ^{[ 129 ]}^{[ 130 ]} Se desconocen las razones de esta transformación. En un pequeño grupo de dinoflagelados, llamados 'dinotomías' (Durinskia y Kryptoperidinium), los endosimbiontes (diatomeas) aún tienen mitocondrias, lo que los convierte en los únicos organismos con dos mitocondrias evolutivamente distintas. ^{[ 131 ]}

En la mayoría de las especies, el genoma del plastidio consta de solo 14 genes. ^{[ 132 ]}

El ADN del plastidio en los dinoflagelados que contienen peridinina se encuentra en una serie de pequeños círculos llamados minicírculos . ^{[ 133 ]} Cada círculo contiene uno o dos genes de polipéptidos. Los genes de estos polipéptidos son específicos del cloroplasto porque sus homólogos de otros eucariotas fotosintéticos están codificados exclusivamente en el genoma del cloroplasto. Dentro de cada círculo hay una región central distinguible. Los genes siempre están en la misma orientación con respecto a esta región central.

En términos de código de barras de ADN , las secuencias ITS se pueden usar para identificar especies, ^{[ 134 ]} donde una distancia genética de p≥0,04 se puede usar para delimitar especies, ^{[ 135 ]} lo que se ha aplicado con éxito para resolver una confusión taxonómica de larga data como en el caso de resolver el complejo Alexandrium tamarense en cinco especies. ^{[ 136 ]} Un estudio reciente ^{[ 137 ]} reveló que una proporción sustancial de genes de dinoflagelados codifican para funciones desconocidas, y que estos genes podrían estar conservados y ser específicos de linaje.

Historia evolutiva

Los dinoflagelados están representados principalmente como fósiles por dinocistos , que tienen un largo registro geológico con las apariciones más bajas durante el Triásico medio , ^{[ 138 ]} mientras que los marcadores geoquímicos sugieren una presencia hasta el Cámbrico temprano. ^{[ 139 ]} Algunas evidencias indican que los dinosteroides en muchas rocas paleozoicas y precámbricas podrían ser el producto de dinoflagelados ancestrales (protodinoflagelados). ^{[ 140 ]}^{[ 141 ]} Los dinoflagelados muestran una radiación clásica de morfologías durante el Triásico tardío hasta el Jurásico medio . ^{[ 142 ]}^{[ 143 ]}^{[ 144 ]} Las formas de aspecto más moderno proliferan durante el Jurásico tardío y el Cretácico . ^{[ 142 ]} Esta tendencia continúa en el Cenozoico , aunque con cierta pérdida de diversidad. ^{[ 142 ]}^{[ 138 ]}

La filogenia molecular muestra que los dinoflagelados se agrupan con los ciliados y los apicomplejos (=Sporozoa) en un clado bien respaldado, los alveolados . Los parientes más cercanos de los dinoflagelados dinocariontes parecen ser los apicomplejos , Perkinsus, Parvilucifera , sindinios y Oxyrrhis . ^{[ 145 ]} Las filogenias moleculares son similares a las filogenias basadas en la morfología. ^{[ 146 ]}^{[ 147 ]}

Las primeras etapas de la evolución de los dinoflagelados parecen estar dominadas por linajes parásitos, como los perkinsidos y los sindinios (por ejemplo, Amoebophrya y Hematodinium ). ^{[ 148 ]}^{[ 149 ]}^{[ 150 ]}^{[ 151 ]}

Todos los dinoflagelados contienen plastidios de algas rojas u orgánulos remanentes (no fotosintéticos) de origen de algas rojas. ^{[ 152 ]} Sin embargo, el dinoflagelado parásito Hematodinium carece por completo de plastidio. ^{[ 153 ]} Algunos grupos que han perdido las propiedades fotosintéticas de sus plastidios de algas rojas originales han obtenido nuevos plastidios fotosintéticos (cloroplastos) a través de la denominada endosimbiosis serial, tanto secundaria como terciaria:

Lepidodinium posee de forma inusual un plastidio derivado de algas verdes (todos los demás plastidios adquiridos en serie pueden rastrearse hasta las algas rojas).^{[ 154 ]} El plastidio está más relacionado con Pedinomonas de vida libre(por lo tanto, probablemente secundario). Dos dinoflagelados previamente no descritos ("MGD" y "TGD") contienen un plastidio estrechamente relacionado.^{[ 155 ]}
Karenia , Karlodinium y Takayama poseen plastidios de origen haptofítico , producidos en tres eventos separados. ^{[ 156 ]}
Los "dinotoms" ( Durinskia y Kryptoperidinium ) tienen plastidios derivados de diatomeas . ^{[ 157 ]}^{[ 158 ]}

Algunas especies también practican la cleptoplastia :

Los dinofísicos tienen plastidios de un criptomónada , debido a la cleptoplastia de una presa cilada.^{[ 159 ]}
La familia Kareniaceae (que contiene los tres géneros con haptófitas) contiene dos casos separados de cleptoplastia. ^{[ 160 ]}^{[ 156 ]}

La evolución de los dinoflagelados se ha resumido en cinco tipos organizativos principales: prorocentroide, dinofisoid, gonyaulacoide, peridinioid y gymnodinoid. ^{[ 161 ]} Las transiciones de especies marinas a agua dulce han sido eventos frecuentes durante la diversificación de los dinoflagelados y han ocurrido recientemente. ^{[ 162 ]}

Muchos dinoflagelados también tienen una relación simbiótica con cianobacterias, llamadas cianobiontes, que tienen un genoma reducido y no se han encontrado fuera de sus huéspedes. Los dinoflagelados dinofisoides tienen dos géneros, Amphisolenia y Triposolenia, que contienen cianobiontes intracelulares, y cuatro géneros; Citharistes, Histioneis, Parahistioneis y Ornithocercus, que contienen cianobiontes extracelulares. ^{[ 163 ]} La mayoría de los cianobiontes se utilizan para la fijación de nitrógeno, no para la fotosíntesis, pero algunos no tienen la capacidad de fijar nitrógeno. El dinoflagelado Ornithocercus magnificus es huésped de simbiontes que residen en una cámara extracelular. Si bien no se sabe con certeza cómo se beneficia el dinoflagelado de ello, se ha sugerido que cultiva las cianobacterias en cámaras especializadas y digiere regularmente algunas de ellas. ^{[ 164 ]}

Recientemente, se encontró el fósil viviente Dapsilidinium pastielsii habitando la Piscina Cálida del Indo-Pacífico , que servía de refugio para dinoflagelados termófilos, ^{[ 165 ]} y otros como Calciodinellum operosum y Posoniella tricarinelloides también fueron descritos a partir de fósiles antes de ser encontrados vivos. ^{[ 166 ]}^{[ 167 ]}

Ejemplos

Oxyrrhis marina ( Oxyrrhea )
Dinofisis acuminata ( Dinophyceae )
Ceratium macroceros (Dinophyceae)
Ceratium furcoides (Dinophyceae)
Dinoflagelado desconocido observado mediante microscopía electrónica de barrido (Dinophyceae)
Pfiesteria shumwayae (Dinophyceae)
Symbiodinium sp. (Dinophyceae): zooxantela , un endosimbionte de coral
Noctiluca scintillans ( Noctiluciphyceae )

Véase también

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